• Home
  • Antibacterial activity of Beehive Products

Share To

Article Url


Manuscript ID : 140312141201111 Visit : 55 Page: 1 - 37

Article Type: Review Article

Antibacterial activity of Beehive Products

Subject Areas :

Hadi koohsari 1 *

1 - Associate Professor, Department of Microbiology, Azadshahr branch, Islamic Azad University, Azadshahr, Iran

Received: 2025-03-04 Accepted : 2025-10-22 Published : 2024-09-18

Keywords: Antibacterial activity, Bee products, Honey, Bee venom, Propolis, Royal jelly, Pollen,

Abstract :

Honeybees, also known as the "golden insect", belong to the genus Apis and the main species used for pollination of crops is Apis mellifera. Honeybees are one of the most amazing and economically useful insects. The products of this beneficial insect have been used for thousands of years in many cultures to treat various diseases, and their therapeutic properties have been recorded in many religious texts such as the Holy Quran. One of the most important biological activities of these products is their antibacterial activity. Each of the bee products, due to the presence of bioactive compounds, inhibits the growth of pathogenic bacterial strains. Due to the increasing spread of antibiotic resistance and unwanted side effects of chemical pharmaceutical compounds, the trend towards compounds of natural origin has increased to inhibit the growth of pathogenic microorganisms. Honey, venom, propolis, pollen, and royal jelly contain many bioactive compounds that make them effective against a variety of pathogenic bacterial species. Many studies have separately investigated the antibacterial activity of each of these products. The aim of the present study is to refer to the antibacterial activity of all honeybee products including honey, bee venom, propolis, pollen, and royal jelly in a focused study with emphasis on the mechanism of antibacterial activity of these products.

References:

Abd El-Wahed, A.A.; Khalifa, S.A.M.; Sheikh, B.Y.; Farag, M.A.; Saeed, A.; Larik, F.A. Chapter 13 Bee Venom Composition: From Chemistry to Biological Activity. In Studies in Natural Products Chemistry; Rahman, A.U., Ed.; Elsevier: Amsterdam, The Netherlands, 2019.
2. Abouda, Z., Zerdani, I., Kalalou, I., Faid, M., and Ahami, M. T., 2011. The antibacterial activity of Moroccan bee bread and bee-pollen (fresh and dried) against pathogenic bacteria. Research Journal of Microbiology. 6(4): 376. doi: 10.3923/jm.2011.376.384.
3. Adams, C. J., Manley-Harris, M., and Molan, P.C., 2009. The origin of methylglyoxal in New Zealand manuka (Leptospermum scoparium) honey. Carbohydrate research. 344(8): 1050-1053. doi: 10.1016/j.carres.2009.03.020.
4. Akbari, R., Hakemi Vala, M., Hashemi, A., Aghazadeh, H., Sabatier, J. M., and Pooshang Bagheri, K., 2018. Action mechanism of melittin-derived antimicrobial peptides, MDP1 and MDP2, de novo designed against multidrug resistant bacteria. Amino acids. 50: 1231-1243. doi: 10.1007/s00726-018-2596-5.
5. Alandejani, T., Marsan, J., Ferris, W., Slinger, R., and Chan, F., 2009. Effectiveness of honey on Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa biofilms. Otolaryngology—Head and Neck Surgery. 141(1): 114-118. doi: 10.1016/j.otohns.2009.01.005.
6. AL-Ani, I.; Zimmermann, S.; Reichling, J.; and Wink, M., 2015. Pharmacological synergism of bee venom and melittin with antibiotics and plant secondary metabolites against multi-drug resistant microbial pathogens. Phytomedicine. 22(2): 245–255. doi: 10.1016/j.phymed.2014.11.019.
7. Al-Ani, I., Zimmermann, S., Reichling, J., and Wink, M., 2018. Antimicrobial activities of European propolis collected from various geographic origins alone and in combination with antibiotics. Medicines. 5(1): 2. doi: 10.3390/medicines5010002.
8. Ali, B. M. M., Ghoname, N. F., Hodeib, A. A., and Elbadawy, M. A., 2015. Significance of topical propolis in the treatment of facial acne vulgaris. Egyptian Journal of Dermatology and Venerology. 35(1): 29-36. doi: 10.4103/1110-6530.162468.
9. Almeida, R. A. M. D. B., Olivo, T. E. T., Mendes, R. P., Barraviera, S. R. C. S., Souza, L. D. R., Martins, J. G., ... and Barraviera, B., 2011. Africanized honeybee stings: how to treat them. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical. 44: 755-761. doi: 10.1590/s0037-86822011000600020.
10. Alvarez-Suarez, J. M., Gasparrini, M., Forbes-Hernández, T. Y., Mazzoni, L., and Giampieri, F., 2014. The composition and biological activity of honey: a focus on Manuka honey. Foods. 3(3): 420-432. doi: 10.3390/foods3030420.
11. Arteaga, V., Lamas, A., Regal, P., Vázquez, B., Miranda, J. M., Cepeda, A., and Franco, C. M. (2019). Antimicrobial activity of apitoxin from Apis mellifera in Salmonella enterica strains isolated from poultry and its effects on motility, biofilm formation and gene expression. Microbial pathogenesis. 137: 103771. doi: 10.1016/j.micpath.2019.103771.
12. Asthana, N., Yadav, S. P., and Ghosh, J. K. 2004. Dissection of antibacterial and toxic activity of melittin: a leucine zipper motif plays a crucial role in determining its hemolytic activity but not antibacterial activity. Journal of Biological Chemistry. 279(53): 55042-55050. doi: 10.1074/jbc.M408881200.
13. Bachanová, K., Klaudiny, J., Kopernický, J., and Šimúth, J. 2002. Identification of honeybee peptide active against Paenibacillus larvae larvae through bacterial growth-inhibition assay on polyacrylamide gel. Apidologie. 33(3): 259-269. doi:10.1051/apido:2002015.
14. Badet, C., and Quero, F. 2011. The in vitro effect of manuka honeys on growth and adherence of oral bacteria. Anaerobe. 17(1): 19-22. DOI: 10.1016/j.anaerobe.2010.12.007.
15. Bagheri, A., Koohsari, H., and Seyed Alangi, S. Z. 2016. Antibacterial and antioxidant activity of four types of honey with different floral origion. International Journal of Molecular and Clinical Microbiology. 6(2): 670-677.
16. Bagheri, A.; Koohsari, H.; Seyyed Alangi, S.Z., 2017. Antibacterial activity of monofloral and multifloral honeys with different floral origin in the Golestan province. Journal of Food Science and Technology. 62(14): 283-289.
17. Bang, L. M., Buntting, C., and Molan, P. 2003. The effect of dilution on the rate of hydrogen peroxide production in honey and its implications for wound healing. The Journal of Alternative and Complementary Medicine. 9(2): 267-273. doi: 10.1089/10755530360623383.
18. Bankova, V. S., de Castro, S. L., and Marcucci, M.C. 2000. Propolis: recent advances in chemistry and plant origin. Apidologie. 31(1): 3-15. DOI: 10.1051/apido:2000102.
19. Bastos, E. M. A., Simone, M., Jorge, D. M., Soares, A. E. E., and Spivak, M. 2008. In vitro study of the antimicrobial activity of Brazilian propolis against Paenibacillus larvae. Journal of Invertebrate Pathology. 97(3): 273-281. doi: 10.1016/j.jip.2007.10.007.
20. Bíliková, K., Mirgorodskaya, E., Bukovská, G., Gobom, J., Lehrach, H., and Šimúth, J. 2009. Towards functional proteomics of minority component of honeybee royal jelly: The effect of post‐translational modifications on the antimicrobial activity of apalbumin2. Proteomics. 9(8): 2131-2138. doi: 10.1002/pmic.200800705.
21. Bíliková, K., Wu, G., and Šimúth, J. 2001. Isolation of a peptide fraction from honeybee royal jelly as a potential antifoulbrood factor. Apidologie. 32(3): 275-283. DOI: 10.1051/apido:2001129.
22. Blaser, G., Santos, K., Bode, U., Vetter, H., and Simon, A. 2007. Effect of medical honey on wounds colonised or infected with MRSA. Journal of wound care. 16(8): 325-328. doi: 10.12968/jowc.2007.16.8.27851.
23. Boyanova, L., Ilieva, J., Gergova, G., Vladimirov, B., Nikolov, R., and Mitov, I. 2015. Honey and green/black tea consumption may reduce the risk of Helicobacter pylori infection. Diagnostic Microbiology and Infectious Disease. 82(1): 85-6. doi: 10.1016/j.diagmicrobio.2015.03.001.
24. Bogdanov, S. 2011. Royal jelly, bee brood: composition, health, medicine: a review. Lipids. 3(8): 8-19.
25. Bogdanov, S., and Henry, K. 2012. Propolis: Composition, Health, Medicine: A Review. Bee Product Science. 1–35.
26. Boukraâ, L., Abdellah, F., and Ait-Abderrahim, L. 2013. Antimicrobial properties of bee products and medicinal plants. Microbial pathogens and strategies for combating them: science, technology and education. URL: http://www. formatex. info/microbiology4/vol2. html (дата обращения: 20.05. 2017).
27. Bridi, R., Atala, E., Pizarro, P. N., and Montenegro, G. 2019. Honeybee pollen load: phenolic composition and antimicrobial activity and antioxidant capacity. Journal of natural products. 82(3): 559-565. DOI: 10.1021/acs.jnatprod.8b00945.
28. Brown, H. L., Metters, G., Hitchings, M. D., Wilkinson, T. S., Sousa, L., Cooper, J., ... and Jenkins, R. 2020. Antibacterial and antivirulence activity of Manuka Honey against genetically diverse Staphylococcus pseudintermedius strains. Applied and environmental microbiology. 86(20): e01768-20. doi: 10.1128/AEM.01768-20.
29. Brudzynski, K., Abubaker, K., and Miotto, D. 2012. Unraveling a mechanism of honey antibacterial action: Polyphenol/H2O2-induced oxidative effect on bacterial cell growth and on DNA degradation. Food chemistry. 133(2): 329-336. doi: 10.1016/j.foodchem.2012.01.035.
30. Brudzynski, K., and Lannigan, R. 2012. Mechanism of honey bacteriostatic action against MRSA and VRE involves hydroxyl radicals generated from honey’s hydrogen peroxide. Frontiers in microbiology. 3: 36. doi: 10.3389/fmicb.2012.00036.
31. Bucekova, M., Bugarova, V., Godocikova, J., and Majtan, J. 2020. Demanding new honey qualitative standard based on antibacterial activity. Foods. 9(9): 1263. doi: 10.3390/foods9091263.
32. Bucekova, M., and Majtan, J. 2016. The MRJP1 honey glycoprotein does not contribute to the overall antibacterial activity of natural honey. European Food Research and Technology. 242: 625-629. DOI: 10.1007/s00217-016-2665-5.
33. Buttstedt, A., Moritz, R. F., and Erler, S. 2013. More than royal food-Major royal jelly protein genes in sexuals and workers of the honeybee Apis mellifera. Frontiers in zoology. 10: 1-10. doi: 10.1186/1742-9994-10-72.
34. Buttstedt, A., Moritz, R. F., and Erler, S. 2014. Origin and function of the major royal jelly proteins of the honeybee (Apis mellifera) as members of the yellow gene family. Biological Reviews. 89(2): 255-269. doi: 10.1111/brv.12052.
35. Okamoto, I., Taniguchi, Y., Kunikata, T., Kohno, K., Iwaki, K., Ikeda, M., and Kurimoto, M. 2003. Major royal jelly protein 3 modulates immune responses in vitro and in vivo. Life sciences. 73(16): 2029-2045. doi: 10.1016/s0024-3205(03)00562-9.
36. Campos, M. G., Bogdanov, S., de Almeida-Muradian, L. B., Szczesna, T., Mancebo, Y., Frigerio, C., and Ferreira, F. 2008. Pollen composition and standardisation of analytical methods. Journal of Apicultural Research. 47(2): 154-161. doi: 10.3896/IBRA.1.47.2.12.
37. Campos, M. G. R., Frigerio, C., Lopes, J., and Bogdanov, S. 2010. What is the future of Bee Pollen. Journal of ApiProduct and ApiMedical Science, 2(4), 131-144. DOI: 10.3896/IBRA.4.02.4.01.
38. Choi, J. H., Jang, A. Y., Lin, S., Lim, S., Kim, D., Park, K., ... and Seo, H. S. 2015. Melittin, a honeybee venom derived antimicrobial peptide, may target methicillin resistant Staphylococcus aureus. Molecular medicine reports. 12(5): 6483-6490. doi: 10.3892/mmr.2015.4275.
39. Combarros-Fuertes, P., Fresno, J. M., Estevinho, M. M., Sousa-Pimenta, M., Tornadijo, M. E., and Estevinho, L. M. 2020a. Honey: another alternative in the fight against antibiotic-resistant bacteria? Antibiotics. 9(11): 774. doi: 10.3390/antibiotics9110774.
40. Combarros-Fuertes, P., M. Estevinho, L., Teixeira-Santos, R., G. Rodrigues, A., Pina-Vaz, C., Fresno, J. M., and Tornadijo, M. E. 2020b. Antibacterial action mechanisms of honey: Physiological Effects of Avocado, Chestnut, and Polyfloral Honey upon Staphylococcus aureus and Escherichia coli. Molecules. 25(5): 1252. doi: 10.3390/molecules25051252.
41. Cooper, R. A., Molan, P. C., and Harding, K. G. 2002. The sensitivity to honey of Gram‐positive cocci of clinical significance isolated from wounds. Journal of Applied microbiology. 93(5): 857-863. doi: 10.1046/j.1365-2672.2002.01761.x.
42. Cooper, R. A., Wigley, P., and Burton, N. F. 2000. Susceptibility of multiresistant strains of Burkholderia cepacia to honey. Letters in applied microbiology. 31(1): 20-24. doi: 10.1046/j.1472-765x.2000.00756.x.
43. Darwita, R. R., Finisha, A., Nur Wahyuni, H., Ghina, S., Muhammad, R., Satyanegara, A., ... and Adiatman, M. 2018. The effectiveness of propolis fluoride application in inhibiting dental caries activity in school children age 6-9 years old. International Journal of Applied Pharmaceutics. 9(1). doi: 10.22159/ijap.2017.v9s2.01.
44. Erkmen, O., and Özcan, M. M. 2008. Antimicrobial effects of Turkish propolis, pollen, and laurel on spoilage and pathogenic food-related microorganisms. Journal of medicinal food. 11(3): 587-592. doi: 10.1089/jmf.2007.0038.
45. Fadl, A. E.W. 2018. Antibacterial and antibiofilm effects of bee venom from (Apis mellifera) on multidrug-resistant bacteria (MDRB). Al-Azhar Journal of Pharmaceutical Sciences. 58(2): 60-80.
46. Fatrcová-Šramková, K., Nôžková, J., Kačániová, M., Máriássyová, M., Rovná, K., and Stričík, M. 2013. Antioxidant and antimicrobial properties of monofloral bee pollen. Journal of Environmental Science and Health, Part B. 48(2): 133-138. doi: 10.1080/03601234.2013.727664.
47. Fernandes Júnior, A., Balestrin, E. C., Betoni, J. E. C., Orsi, R. D. O., Cunha, M.D.L.R.D.S.D., and Montelli, A.C. 2005. Propolis: anti-Staphylococcus aureus activity and synergism with antimicrobial drugs. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz. 100: 563-566. doi: 10.1590/s0074-02762005000500018.
48. Fitzgerald, K. T., and Flood, A.A. 2006. Hymenoptera stings. Clinical techniques in small animal practice. 21(4): 194-204. doi: 10.1053/j.ctsap.2006.10.002.
49. Fontana, R., Mendes, M. A., De Souza, B. M., Konno, K., César, L. M. M., Malaspina, O., and Palma, M. S. 2004. Jelleines: a family of antimicrobial peptides from the Royal Jelly of honeybees (Apis mellifera). Peptides. 25(6): 919-928. doi: 10.1016/j.peptides.2004.03.016.
50. Fratini, F., Cilia, G., Mancini, S., and Felicioli, A. 2016. Royal Jelly: An ancient remedy with remarkable antibacterial properties. Microbiological research. 192: 130-141. doi: 10.1016/j.micres.2016.06.007.
51. Fujiwara, S., Imai, J., Fujiwara, M., Yaeshima, T., Kawashima, T., and Kobayashi, K. 1990. A potent antibacterial protein in royal jelly. Purification and determination of the primary structure of royalisin. Journal of biological chemistry. 265(19): 11333-11337. doi: 5;265(19):11333-7.
52. Galeotti, F., Maccari, F., Fachini, A., and Volpi, N. 2018. Chemical composition and antioxidant activity of propolis prepared in different forms and in different solvents useful for finished products. Foods. 7(3): 41. doi: 10.3390/foods7030041.
53. García, M. C., Finola, M. S., and Marioli, J. M. 2010. Antibacterial activity of Royal Jelly against bacteria capable of infecting cutaneous wounds. Journal of ApiProduct and ApiMedical Science. 2(3): 93-99. Doi:10.3896/IBRA.4.02.3.02.
54. Garmani, M.; Koohsari, H.; Seyyed Alangi, S.Z., 2018. The antibactrial and antioxidant activity of several types of beepropolis collected from different geographic regions of Golestan province. Journal of Veterinary Microbiology. 14(2): 25-35.
55. Gebara, E. C. E., Pustiglioni, A. N., de Lima, L. A. P. A., and Mayer, M. P. A. 2003. Propolis extract as an adjuvant to periodontal treatment. Oral health and preventive dentistry. 1(1). PMID: 15643746.
56. Haji Mohammad, F., Koohsari, H., and Ghaboos, S. H. 2022. Antibacterial and antioxidant activity of royal jelly collected from geographical regions with different climates in the north of Iran. Bulgarian Journal of Veterinary Medicine. 25(3): 397-410. doi: 10.15547/bjvm.2020-0133.
57. Hanes, J., and Šimuth, J. 1992. Identification and partial characterization of the major royal jelly protein of the honey bee (Apis mellifera L.). Journal of Apicultural Research. 31(1): 22-26. doi:10.1080/00218839.1992.11101256.
58. Han, S. M., Lee, K. G., and Pak, S.C. 2013. Effects of cosmetics containing purified honeybee (Apis mellifera L.) venom on acne vulgaris. Journal of integrative medicine. 11(5): 320-326. doi: 10.3736/jintegrmed2013043.
59. Han, S., Yeo, J., Baek, H., Lin, S. M., Meyer, S., and Molan, P. 2009. Postantibiotic effect of purified melittin from honeybee (Apis mellifera) venom against Escherichia coli and Staphylococcus aureus. Journal of Asian natural products research. 11(9): 796-804. doi: 10.1080/10286020903164277.
60. Header, E., Hashish, A. E. M., ElSawy, N., Al-Kushi, A., and El-Boshy, M. 2016. Gastroprotective effects of dietary honey against acetylsalicylate induced experimental gastric ulcer in albino rats. Life Science Journal. 13(1): 42-47.
61. Hegazi, A. G., El-Feel, M. A., Abdel-Rahman, E., and Al-Fattah, A. 2015. Antibacterial activity of bee venom collected from Apis mellifera carniolan pure and hybrid races by two collection methods. International Journal of Current Microbiology and Applied Sciences. 4(4): 141-9.
62. Hermanns, R., Mateescu, C., Thrasyvoulou, A., Tananaki, C., Wagener, F. A., and Cremers, N.A. 2020. Defining the standards for medical grade honey. Journal of apicultural research. 59(2): 125-135. doi: 10.1080/00218839.2019.1693713.
63. Hizomi Shirejini, S., Koohsari, H., and Seyed Alangi, S. Z. 2018. Antibacterial activity and physico-chemical analysis of several types of honey with different floral origins in the Golestan province. Iranian Food Science and Technology Research Journal. 14(2): 273-282. DOI: 10.22067/ifstrj.v0i0.60915.
64. Inui, S., Hatano, A., Yoshino, M., Hosoya, T., Shimamura, Y., Masuda, S., ... and Kumazawa, S. 2014. Identification of the phenolic compounds contributing to antibacterial activity in ethanol extracts of Brazilian red propolis. Natural product research. 28(16): 1293-1296. doi: 10.1080/14786419.2014.898146.
65. Issam, A. A., Zimmermann, S., Reichling, J., and Wink, M. 2015. Pharmacological synergism of bee venom and melittin with antibiotics and plant secondary metabolites against multi-drug resistant microbial pathogens. Phytomedicine. 22(2): 245-255. doi: 10.1016/j.phymed.2014.11.019.
66. Jamasbi, E., Batinovic, S., Sharples, R. A., Sani, M. A., Robins-Browne, R. M., Wade, J. D., ... and Hossain, M.A. 2014. Melittin peptides exhibit different activity on different cells and model membranes. Amino acids. 46: 2759-2766. doi: 10.1007/s00726-014-1833-9.
67. Jenkins, R. and Cooper, R. 2012. Improving antibiotic activity against wound pathogens with manuka honey in vitro. PLoS ONE. 2012, 7: e45600. doi: 10.1371/journal.pone.0045600.
68. Kacaniova, M.; Vukovic´, N.; Chlebo, R.; Hašcík, P.; Rovná, K.; Cubon, J., ... and Pasternakiewicz, A. 2012. The antimicrobial activity of honey, bee pollen loads and beeswax from Slovakia. Archives of Biological Sciences. 64: 927–934. doi: 10.2298/ABS1203927K.
69. Kačániová, M., Vatl'ák, A., Vuković, N., Petrová, J., Brindza, J., Nôžková, J., and Fatrcová-Šrámková, K. 2014. Antimicrobial activity of bee collected pollen against clostridia. Animal Science and Biotechnologies, 47(2): 362-365.
70. Karadal, F., Onmaz, N. E., Abay, S., Yildirim, Y., Al, S., Tatyuz, I., and Akcay, A. 2018. A study of antibacterial and antioxidant activities of bee products: Propolis, pollen and honey samples. Ethiopian Journal of Health Development. 32(2).
71. Kaškonienė, V., Adaškevičiūtė, V., Kaškonas, P., Mickienė, R., and Maruška, A. 2020. Antimicrobial and antioxidant activities of natural and fermented bee pollen. Food bioscience. 34 100532. doi: 10.1016/j.fbio.2020.100532.
72. Kharsany, K., Viljoen, A., Leonard, C., and Van Vuuren, S. 2019. The new buzz: Investigating the antimicrobial interactions between bioactive compounds found in South African propolis. Journal of ethnopharmacology. 238: 111867. doi: 10.1016/j.jep.2019.111867.
73. Khider, M., Elbanna, K., Mahmoud, A., and Owayss, A.A. 2013. Egyptian honeybee pollen as antimicrobial, antioxidant agents, and dietary food supplements. Food science and biotechnology. 22: 1-9. doi: 10.1007/s10068-013-0238-y.
74. Khosla, A., Gupta, S. J., Jain, A., Shetty, D. C., and Sharma, N. 2020. Evaluation and comparison of the antimicrobial activity of royal jelly–A holistic healer against periodontopathic bacteria: An: in vitro: study. Journal of Indian Society of Periodontology. 24(3): 221-226. doi: 10.4103/jisp.jisp_486_19.
75. Kilic, A., Baysallar, M., Besırbellıoglu, B., Salıh, B., Sorkun, K. A. D. R. İ. Y. E., and Tanyuksel, M. 2005. In vitro antimicrobial activity of propolis against methicillin-resistant Staphylococcus aureus and vancomycin-resistant Enterococcus faecium. 113-117.
76. Kim, H., Park, S. Y., and Lee, G. 2019. Potential therapeutic applications of bee venom on skin disease and its mechanisms: A literature review. Toxins. 11(7): 374. doi: 10.3390/toxins11070374.
77. Koru, O., Toksoy, F., Acikel, C. H., Tunca, Y. M., Baysallar, M., Guclu, A. U., ... and Salih, B. 2007. In vitro antimicrobial activity of propolis samples from different geographical origins against certain oral pathogens. Anaerobe. 13(3-4): 140-145. doi: 10.1016/j.anaerobe.2007.02.001.
78. Kroyer, G., and Hegedus, N. 2001. Evaluation of bioactive properties of pollen extracts as functional dietary food supplement. Innovative Food Science and Emerging Technologies. 2(3): 171-174. doi: 10.1016/S1466-8564(01)00039-X.
79. Kumar, P., Sindhu, R. K., Narayan, S., and Singh, I. 2010. Honey collected from different floras of Chandigarh Tricity: A comparative study involving physicochemical parameters and biochemical activities. Journal of dietary supplements. 7(4): 303-313. doi: 10.3109/19390211.2010.508034.
80. Kuropatnicki, A. K., Szliszka, E., and Krol, W. 2013. Historical aspects of propolis research in modern times. Evidence‐Based Complementary and Alternative Medicine, 2013(1), 964149. doi: 10.1155/2013/964149.
81. Kwakman, P. H., Velde, A. A. T., de Boer, L., Speijer, D., Christina Vandenbroucke‐Grauls, M. J., and Zaat, S.A. 2010. How honey kills bacteria. The FASEB Journal. 24(7): 2576-2582. doi: 10.1096/fj.09-150789.
82. Melliou, E., and Chinou, I. 2005. Chemistry and bioactivity of royal jelly from Greece. Journal of agricultural and food chemistry. 53(23): 8987-8992. doi: 10.1021/jf051550p.
83. Mokaya, H. O., Bargul, J. L., Irungu, J. W., and Lattorff, H. M.G. 2020. Bioactive constituents, in vitro radical scavenging and antibacterial activities of selected Apis mellifera honey from Kenya. International journal of food science and technology. 55(3): 1246-1254. doi: 10.1111/ijfs.14403.
84. Morais, M., Moreira, L., Feás, X., and Estevinho, L.M. 2011. Honeybee-collected pollen from five Portuguese Natural Parks: Palynological origin, phenolic content, antioxidant properties and antimicrobial activity. Food and Chemical Toxicology. 49(5): 1096-1101. doi: 10.1016/j.fct.2011.01.020.
85. Leandro, L. F., Mendes, C. A., Casemiro, L. A., Vinholis, A. H., Cunha, W. R., Almeida, R. D., and Martins, C.H. 2015. Antimicrobial activity of apitoxin, melittin and phospholipase A2 of honey bee (Apis mellifera) venom against oral pathogens. Anais da Academia Brasileira de Ciências. 87(01): 147-155. doi: 10.1590/0001-3765201520130511.
86. Miguel, M. G., Nunes, S., Dandlen, S. A., Cavaco, A. M., and Antunes, M.D. 2010. Phenols and antioxidant activity of hydro-alcoholic extracts of propolis from Algarve, South of Portugal. Food and Chemical Toxicology. 48(12): 3418-3423. doi: 10.1016/j.fct.2010.09.014.
87. Molan, P. C., and Allen, K.L. 1996. The effect of gamma‐irradiation on the antibacterial activity of honey. Journal of pharmacy and pharmacology. 48(11): 1206-1209. doi: 10.1111/j.2042-7158.1996.tb03922.x.
88. Molan, P.C. 1992. The antibacterial activity of honey: 2 Variation in the potency of the antibacterial activity. Bee World. 73(2): 59-76. doi.org/10.1080/0005772X.1992.11099118.
89. Moniruzzaman, M., Khalil, M. I., Sulaiman, S. A., and Gan, S. H. 2013. Physicochemical and antioxidant properties of Malaysian honeys produced by Apis cerana, Apis dorsata and Apis mellifera. BMC Complementary and Alternative Medicine. 13: 1-12. doi: 10.1186/1472-6882-13-43.
90. Nader, R.A.; Mackieh, R.; Wehbe, R.; El Obeid, D.; Sabatier, J.M.; Fajloun, Z. 2021. Beehive Products as Antibacterial Agents: A Review. Antibiotics, 10: 717. https://doi.org/10.3390/antibiotics10060717.
91. Okińczyc, P., Paluch, E., Franiczek, R., Widelski, J., Wojtanowski, K. K., Mroczek, T., ... and Sroka, Z. (2020). Antimicrobial activity of Apis mellifera L. and Trigona sp. propolis from Nepal and its phytochemical analysis. Biomedicine and Pharmacotherapy. 129: 110435. doi: 10.1016/j.biopha.2020.110435.
92. Orsi, R. D. O., Fernandes, A., Bankova, V., and Sforcin, J. M. 2012. The effects of Brazilian and Bulgarian propolis in vitro against Salmonella Typhi and their synergism with antibiotics acting on the ribosome. Natural product research. 26(5): 430-437. doi: 10.1080/14786419.2010.498776.
93. Pucca, M. B., Cerni, F. A., Oliveira, I. S., Jenkins, T. P., Argemí, L., Sørensen, C. V., ... and Laustsen, A.H. 2019. Bee updated: current knowledge on bee venom and bee envenoming therapy. Frontiers in immunology. 10: 2090. doi: 10.3389/fimmu.2019.02090.
94. Ratanavalachai, T., and Wongchai, V. 2002. Antibacterial activity of intact roval jelly, its lipid extract and its defatted extract. Science and Technology Asia. 7: 5-12.
95. Rosmilah, M., Shahnaz, M., Patel, G., Lock, J., Rahman, D., Masita, A., and Noormalin, A. 2008. Characterization of major allergens of royal jelly Apis mellifera. Tropical Biomedicine. 25: 243–251. Doi: ;25(3):243-51.
96. Šedivá, M., Laho, M., Kohútová, L., Mojžišová, A., Majtán, J., and Klaudiny, J. 2018. 10-HDA, a major fatty acid of royal jelly, exhibits pH dependent growth-inhibitory activity against different strains of Paenibacillus larvae. Molecules. 23(12): 3236. doi.org/10.3390/molecules23123236.
97. Seibert, J. B., Bautista-Silva, J. P., Amparo, T. R., Petit, A., Pervier, P., dos Santos Almeida, J. C., ... and Dos Santos, O.D.H. 2019. Development of propolis nanoemulsion with antioxidant and antimicrobial activity for use as a potential natural preservative. Food chemistry. 287: 61-67. doi: 10.1016/j.foodchem.2019.02.078.
98. Seidel, V., Peyfoon, E., Watson, D. G., and Fearnley, J. 2008. Comparative study of the antibacterial activity of propolis from different geographical and climatic zones. Phytotherapy research. 22(9): 1256-1263. doi: 10.1002/ptr.2480.
99. Shabbir, A., Rashid, M., and Tipu, H.N. 2016. Propolis, a hope for the future in treating resistant periodontal pathogens. Cureus. 8(7): e682. doi: 10.7759/cureus.682.
100. Shakiba, E., Koohsari, H., and Mahmoodjanloo, M.A. 2018. Antibacterial Activity of Honey Bee Products Collected from Three Different Climate in Golestan Province in Northern Iran. International Journal of Molecular and Clinical Microbiology. 8(2): 1062-1073.
101. Shen LiRong, S. L., Liu DanDan, L. D., Li MeiLu, L. M., Jin Feng, J. F., Din MeiHui, D. M., Parnell, L. D., and Lai, C.Q. 2012. Mechanism of action of recombinant Acc-royalisin from royal jelly of Asian honeybee against Gram-positive bacteria. PLoS ONE. 7: e47194. doi: 10.1371/journal.pone.0047194.
102. Šimunovic, K.; Abramovi, H.; Lilek, N.; Angelova, M.; Podržaj, L.; Smole Možina, S.S. 2019. Microbiological quality, antioxidantive and antimicrobial properties of Slovenian bee pollen. Agrofor, 4(1). 4: 82–92. doi: 10.7251/AGRENG1901082S.
103. Sowa, P., Grabek‐Lejko, D., Wesołowska, M., Swacha, S., and Dżugan, M. 2017. Hydrogen peroxide‐dependent antibacterial action of Melilotus albus honey. Letters in applied microbiology. 65(1): 82-89. doi: 10.1111/lam.12749.
104. Szweda, P. 2017. Antimicrobial Activity of Honey. Honey analysis. Croatia, Intech, Open. 17: 216-228. doi: 10.5772/67117.
105. Taha, E. K. A., Al-Kahtani, S., and Taha, R. 2019. Protein content and amino acids composition of bee-pollens from major floral sources in Al-Ahsa, eastern Saudi Arabia. Saudi Journal of Biological Sciences. 26(2): 232-237. doi: 10.1016/j.sjbs.2017.06.003.
106. Veiga, R. S., De Mendonça, S., Mendes, P. B., Paulino, N., Mimica, M. J., Lagareiro Netto, A. A., ... and Marcucci, M. C. 2017. Artepillin C and phenolic compounds responsible for antimicrobial and antioxidant activity of green propolis and Baccharis dracunculifolia DC. Journal of Applied Microbiology. 122(4): 911-920. doi: 10.1111/jam.13400.
107. Velásquez, P., Rodriguez, K., Retamal, M., Giordano Villatoro, A., Valenzuela Roediger, L. M., and Montenegro Rizzardini, G. 2017. Relation between composition, antioxidant and antibacterial activities and botanical origin of multi-floral bee pollen. Journal of Applied Botany and Food Quality. 90: 306–314.
108. Veloz, J. J., Alvear, M., and Salazar, L. A. 2019. Antimicrobial and antibiofilm activity against Streptococcus mutans of individual and mixtures of the main polyphenolic compounds found in Chilean propolis. BioMed research international. 2019(1): 7602343. doi: 10.1155/2019/7602343.
109. Wang, L., Zhao, X., Zhu, C., Zhao, Y., Liu, S., Xia, X., ... and Hu, J. 2020. The antimicrobial peptide MPX kills Actinobacillus pleuropneumoniae and reduces its pathogenicity in mice. Veterinary microbiology. 243: 108634. doi: 10.1016/j.vetmic.2020.108634.
110. Wehbe, R., Frangieh, J., Rima, M., El Obeid, D., Sabatier, J. M., and Fajloun, Z. 2019. Bee venom: Overview of main compounds and bioactivities for therapeutic interests. Molecules. 24(16): 2997. doi: 10.3390/molecules24162997.
111. Wilkinson, J. M., and Cavanagh, H. M. 2005. Antibacterial activity of 13 honeys against Escherichia coli and Pseudomonas aeruginosa. Journal of medicinal food. 8(1): 100-103. doi: 10.1089/jmf.2005.8.100.
112. Wojtyczka, R. D., Dziedzic, A., Idzik, D., Kępa, M., Kubina, R., Kabała-Dzik, A., ... and Wąsik, T. J. 2013. Susceptibility of Staphylococcus aureus clinical isolates to propolis extract alone or in combination with antimicrobial drugs. Molecules. 18(8): 9623-9640. doi: 10.3390/molecules18089623.
113. Wu, X., Singh, A. K., Wu, X., Lyu, Y., Bhunia, A. K., and Narsimhan, G. 2016. Characterization of antimicrobial activity against Listeria and cytotoxicity of native melittin and its mutant variants. Colloids and Surfaces B: Biointerfaces. 143: 194-205. doi: 10.1016/j.colsurfb.2016.03.037.
114. Yacoub, T., Rima, M., Karam, M., Sabatier, J. M., and Fajloun, Z. 2020. Antimicrobials from venomous animals: An overview. Molecules. 25(10): 2402. doi: 10.3390/molecules25102402.
115. Yazdani, Amin; Koohsari, Hadi; Sadegh Shesh Poli, Maryam. Antibacterial Activity of Honey and Bee Pollen Collected from Bee Hives from Three Climatic Regions of Golestan Province Against some Clinical Isolates with High Antibiotic Resistance. Research and Innovation in Food Science and Technology. 2024. doi: 10.22101/jrifst.2024.415662.1514.
116. Yoshimasu, Y., Ikeda, T., Sakai, N., Yagi, A., Hirayama, S., Morinaga, Y., ... and Nakao, R. 2018. Rapid bactericidal action of propolis against Porphyromonas gingivalis. Journal of dental research. 97(8): 928-936. doi: 10.1177/0022034518758034.
117. Yousaf, I., Ishaq, I., Hussain, M. B., Inaam, S., Saleem, S., and Qamar, M. U. 2019. Antibacterial activity of Pakistani Beri honey compared with silver sulfadiazine on infected wounds: a clinical trial. Journal of Wound Care. 28(5): 291-296. doi: 10.12968/jowc.2019.28.5.291.
Full-Text:
فعالیت ضدباکتریایی محصولات زنبور عسل

 

 

 

نشریه میکروبیولوژی‌ دامپزشکی دوره بیستم، شماره اول، بهار و تابستان 1403،

 پیاپی 48 : 37-1

Description: logo-microbiologynew-gray 

 

 

 

مقاله مروری

فعالیت ضدباکتریایی محصولات زنبور عسل

هادی کوهساری*1 

1-       دانشیار، گروه میکروبیولوژی، واحد آزادشهر، دانشگاه آزاد اسلامی، آزادشهر، ایران  

تاریخ دریافت: 14/12/1403            تاریخ پذیرش: 30/07/1404

چکیده

زنبورهای عسل که به عنوان حشره طلایی نیز شناخته می‌شوند، متعلق به جنس Apis هستند و گونه اصلی مورد استفاده برای گرده‌افشانی محصولات Apis mellifera است. از نظر اقتصادی، زنبور عسل یکی از مهم ترین حشرات است. محصولات این حشره مفید، برای هزاران سال و در بسیاری از فرهنگ ها جهت درمان بیماری‌های مختلف مورد استفاده قرار گرفته است و خواص درمانی آن ها در بسیاری از متون مذهبی مانند قرآن کریم ثبت شده است. یکی از مهم ترین فعالیت های بیولوژیک این محصولات، فعالیت ضدباکتریایی آن می‌باشد و  با توجه به گسترش روزافزون مقاومت‌های آنتی بیوتیکی و عوارض ناخواسته ترکیبات دارویی شیمیایی، گرایش به ترکیبات با منشاء طبیعی به منظور مهار رشد میکروارگانیسم های بیماریزا افزایش یافته است. عسل، زهر، بره‌موم، گرده‌گل و ژل رویال دارای ترکیبات زیست فعال بسیاری هستند که آن ها را در برابر انواع گونه‌های باکتریایی بیماری­زا موثر می‌کند. مطالعات زیادی به طور جداگانه بر فعالیت ضدباکتریایی هر یک از این محصولات پرداخته اند. هدف از مطالعه حاضر اشاره به فعالیت ضدباکتریایی همه محصولات زنبور عسل شامل عسل، زهر زنبور عسل، بره موم، گرده گل و ژل رویال در یک مطالعه متمرکز با تاکید بر مکانیسم فعالیت ضدباکتریایی این محصولات می‌باشد.

کلمات کلیدی: فعالیت ضدباکتریایی، عسل، زهر، بره موم، ژل رویال، گرده‌گل

*  نویسنده مسئول : هادی کوهساری

آدرس: دانشیار، گروه میکروبیولوژی، واحد آزادشهر، دانشگاه آزاد اسلامی، آزادشهر، ایران

پست الکترونیک: hadikoohsari@yahoo.com

  

مقدمه

 

زنبورهای عسل که به عنوان حشره طلایی نیز شناخته می شوند، متعلق به جنس Apis هستند که کلمه لاتین زنبور است. این حشرات اجتماعی در جامعه‌ای منظم زندگی می‌کنند و به راسته Hymenoptera و خانواده Apidae تعلق دارند. زنبورهای عسل را می توان در سرتاسر جهان یافت و برای نقش حیاتی خود به عنوان گرده افشان در کشاورزی استفاده می شود، اما گونه اصلی مورد استفاده برای گرده افشانی محصولات Apis mellifera  است. از زمان های قدیم، محصولات زنبور عسل برای اهداف دارویی استفاده می شده است. در بسیاری از کتب دینی نیز به آن ها اشاره شده است. مصری‌ها، رومی‌ها، چینی‌ها و ایرانی‌ها هزاران سال است که ارزش‌های غذایی و دارویی فرآورده‌های زنبور عسل را مستند کرده‌اند. Apitherapy شاخه ای از پزشکی غیر متعارف است که بر استفاده از محصولات زنبور عسل متشکل از عسل، گرده، بره موم، ژل رویال و زهر زنبور عسل تکیه دارد. عسل علاوه بر داشتن اهمیت تغذیه‌ای بالا و فواید سلامتی، دارای فعالیت‌های ضد قارچی، ضد ویروسی، ضد عفونی‌کننده، ضد سرطانی، ضد دیابتی، ضد‌التهابی و محافظتی قلبی نیز می باشد (Nader et al., 2021; Boukraa et al., 2013).

در مورد زهر زنبور عسل، علیرغم اثرات نامطلوب احتمالی آن مانند واکنش های آلرژیک که ممکن است پس از نیش زنبور عسل رخ دهد، نمی‌توان اثرات درمانی مختلف آن را نادیده گرفت. زهر اثرات ضد‌سرطانی، ضد‌ویروسی، ضد‌قارچی و ضد‌باکتریایی دارد، همچنین برای درمان بسیاری از بیماری‌های عصبی استفاده می‌شود (Arteaga et al., 2019; Abd El-Wahed et al., 2019). در مورد بره موم، توانایی مبارزه با سرطان و بسیاری از میکروارگانیسم ها را دارد (Kuropatnicki et al., 2013; Bogdanov et al., 2012). علاوه بر این، گرده دارای خواص آنتی اکسیدانی، ضد انعقاد و ضد التهابی است (Campos et al., 2010; Nader et al., 2021). همچنین، ژل رویال چندین فعالیت بیولوژیکی جالب از جمله آنتی اکسیدانی، ضد پیری، ضد تومور، ضد التهابی، ضد میکروبی و فعالیت های نوروتروفیک را نشان می دهد (Nader et al., 2021; Bogdanov et al., 2021; Fratini et al., 2016). از این رو، هدف از انجام این بررسی مروری، برجسته کردن یکی از مهم ترین و رایج ترین فعالیت های بیولوژیکی مشترک همه محصولات کندوی زنبور عسل یعنی فعالیت ضد‌باکتریایی می باشد.

فعالیت ضد باکتریایی ژل رویال

ژل رویال (1RJ )، یک ترشح اسیدی چسبنده و سفید مایل به زرد است که توسط زنبورهای کارگر تولید می شود و از غدد هیپوفارنکس و فک پایین ترشح می شود. لارو زنبورها در مراحل اولیه زندگی خود به ژل رویال به عنوان منبع اصلی غذا متکی هستند. فقط ملکه زنبور عسل با ژل رویال تغذیه می شود تا زمانی که بمیرد، به همین دلیل است که ژل رویال به طور گسترده به عنوان یک غذای فوق العاده شناخته می شود (Nader et al., 2021; Buttstedt et al., 2014; Bogdanov, 2011; Fratini et al., 2016).

آب، مولکول اصلی تشکیل‌دهنده RJ است (50 تا 60 درصد). علاوه بر آب، RJ حاوی اجزای دیگری مانند پروتئین‌ها (18%)، کربوهیدرات ها (15%)، لیپیدها (3 تا 6%)، نمک های معدنی (1.5%) و سایر ترکیبات جزئی مانند اسیدهای آمینه آزاد، ویتامین‌ها (به ویژه ویتامینB) و فنل‌هایی مانند فلاونوئیدها است (Nader et al., 2021; Bogdanov, 2011).

RJ فعالیت ضد‌باکتریایی مهمی از خود نشان می‌دهد. این پتانسیل ضد‌باکتریایی RJ به دلیل وجود برخی از اجزای اصلی فعال زیستی است. پروتئین‌ها نقش مهمی در فعالیت ضد‌باکتریایی RJ دارند. در واقع، پروتئین ها اجزای اصلی ماده خشک RJ (50 درصد ماده خشک RJ) هستند (Nader et al., 2021; Buttstedt et al., 2014; Bogdanov, 2011). خانواده گلیکوپروتئین‌های 2MRJPs ، 82 تا 90 درصد از ترکیبات پروتئینی RJ را تشکیل می‌دهند و دارای 9 عضو شناسایی شده MRJP1-MRJP9 است. MRJP1، همچنین به عنوان رویالاکتین یا آپالبومین شناخته می شود، اولین پروتئین شناسایی شده و پروتئین اصلی در خانواده MRJPs است (Nader et al., 2021; Hanes and Simuth; 1992; Bogdanov, 2011; Fratini et al., 2016). کشف شده است که MRJP1 دارای یک فعالیت ضد‌باکتری غیر مستقیم است. علاوه بر این، Jelleine، پپتیدهای ضد میکروبی کوتاه (هشت تا نه اسید آمینه) وجود دارند که دارای چهار توالی پپتیدی مختلف هستند:jelleine-I (PFKLSLHL-NH2)، jelleine-II (TPFKLSLHL-NH2)، jelleine-III (EPFKLSLHL-NH2) وjelleine-IV (TPFKLSLH-NH2).

Jelleine I، II  و III از محصول برش MRJP1 مشتق شده اند و مسئول فعالیت ضد باکتریایی MRJP1 هستند. یک مطالعه jelleine های I، II و III را در برابر باکتری‌های گرم مثبت (استافیلوکوکوس اورئوس، استافیلوکوکوس ساپروفیتیکوس و باسیلوس سوبتیلیس) و گرم منفی (اشریشیا کلی، انتروباکتر کلواکه، کلبسیلا پنومونیه و سودوموناس آئروژینوزا) آزمایش کرده است. نتایج نشان داد که Jeleines-I و II دارای فعالیت طیف وسیعی بودند، در حالی که Jelleine-III کمتر فعال بود و Jelleine-IV هیچ فعالیت ضد‌میکروبی نداشت (Fontana et al., 2004; Bucekova and Majtan, 2016). از این رو، jelleine های I، II و III مسئول فعالیت ضد‌باکتریایی MRJP1 هستند. از سوی دیگر، MRJP2 (apalbumin2) یک فعالیت ضدباکتریایی در برابر پانی باسیلوس لاروا، باسیلوس سوبتیلیس و اشریشیا کلی نشان داد. این فعالیت ضد‌باکتریایی MRJP2 به سطوح بالای کربوهیدرات مانوز و ساختارهای کربوهیدرات آنتنی پیچیده آن نسبت داده می‌شود (Bíliková et al., 2009). علاوه بر این، یک مطالعه نشان داده است که سطوح MRJP3 (apalbumin 3) پس از عفونت باکتریایی افزایش یافته است. کار آینده باید فعالیت ضد میکروبی این پروتئین در برابر انواع پاتوژن ها را بررسی کند (Okamoto et al., 2003). ذکر این نکته ضروری است که آلرژن‌های غالب ژل رویال MRJ1 و MRJ2 هستند که می تواند محدودیتی در استفاده از ژل رویال به عنوان یک عامل درمانی ایجاد کند (Rosmilah et al., 2008).

رویالیزین (Royalisin)، پروتئین ضد‌باکتری دیگری که در RJ یافت می‌شود، از آلوده شدن RJ توسط باکتری‌های گرم مثبت جلوگیری می‌کند. نشان داده شده است که رویالیزین دارای فعالیت ضد‌باکتریایی در برابر باکتری‌های گرم مثبت (اما نه باکتریهای گرم منفی) است (Fontana et al., 2004). با این‌حال، نشان داده شده است که رویالیزین در سیستم حفاظت زنبور‌عسل در برابر تهاجم باکتری‌ها به ویژه در برابر پانی باسیلوس لاروا، پاتوژن اصلی بیماری فولبرود آمریکایی ، نقش دارد. رویالیزین همچنین روی سایر باکتری‌های گرم مثبت مانند استافیلوکوکوس، استرپتوکوکوس، لوکونوستوک، باسیلوس سوبتیلیس، سارسینا لوتئا، میکروکوکوس لوتئوس و میله‌ای‌های گرم مثبت مانند کورینه‌باکتریوم، کلستریدیوم و لاکتوباسیلوس هلوتیکوس نیز اثر می‌گذارد. با این حال، هیچ مهاری از باکتری‌های گرم منفی مانند اشریشیا کلی و سراشیا مارسه سنس شناسایی نشد (Fujiwara et al., 1990; Bíliková et al., 2009; Bachanov et al., 2002).

مکانیسم عمل اکثر پپتیدهای RJ ناشناخته باقی مانده است. برای اولین بار، تجزیه و تحلیلRAcc-Royalisin  (پروتئین نوترکیب RAcc-Royalisin بیان شده و خالص شده از اشریشیا کلی) نشان داد که رویالیزین با اختلال در نفوذپذیری غشای سلولی و همچنین کاهش آبگریزی سلول های باکتریایی، رشد باکتری را مهار می‌کند (Shen et al., 2012).

علاوه بر این، اسید چرب ترانس-10-هیدروکسی-2-دکنوئیک اسید (10-HDA) فراوان ترین جزء در بخش لیپیدها (80%) است و فقط در RJ یافت می شود (Shen et al., 2012). برخلاف سایر اسیدها که دارای 14 تا 20 اتم کربن هستند، اسیدهای چرب RJ کوتاهتر هستند (8 تا 10 اتم کربن). علاوه بر این، اسیدهای چرب RJ یا دی کربوکسیلیک یا هیدروکسی اسید هستند. از سوی دیگر، سایر اسیدهای چرب معمولاً اسیدهای چرب تری گلیسیرید هستند (Shen et al., 2012). بنابراین، این اسید چرب خاص ممکن است برای متمایز کردن RJ از سایر محصولات زنبور عسل و تأیید صحت اولیه استفاده شود (Nader et al., 2021; Bogdanov et al., 2011; Šedivá et al., 2018).

مطالعات اولیه روی فعالیت ضد میکروبی 10-HDA نشان داد که 10-HDA توانایی بالایی در مهار رشد باکتری های گرم منفی (اشریشیا کلی) و گرم مثبت (میکروکوکوس پیوژنز، باسیلوس سوبتیلیس و استافیلوکوکوس اورئوس) دارد (Fratini et al., 2016). میلیو و چینو در سال 2005، اسیدهای چرب دیگری را گزارش کردند که فعالیت ضد باکتریایی داشتند. پاتوژن­های دهانی استرپتوکوکوس موتانس و استرپتوکوکوس ویریدانس، و همچنین استافیلوکوکوس اورئوس و استافیلوکوکوس اپیدرمایدیس، به طور موثر توسط 3-هیدروکسی دودکاندیوئیک اسید، 10-استوکسی-2-دکنوئیک اسید و (11S) هیدروکسی دودکانوئیک اسید مهار شدند. با این حال، اکثر این اسیدهای چرب در برابر باکتری های گرم منفی بی اثر بودند. علاوه بر این، 3-هیدروکسی دودکاندیوئیک اسید، با MIC 47/0 میلی‌گرم بر میلی‌لیتر، به نظر می‌رسد که تأثیر جزئی بر کلبسیلا پنومونیه دارد (Melliou and Chinou, 2005). در نتیجه، برخی از MRJP ها، Jelleine ها، رویالیسین و 10-HDA ممکن است به صورت سینرژیک عمل کنند و به RJ یک فعالیت ضدباکتریایی موثر بدهد (Fratini et al., 2016).

RJ خام در بسیاری از مطالعات بر روی پاتوژن های انسانی آزمایش شده است. حاجی­محمد و همکاران در سال 2022، فعالیت ضدباکتریایی نمونه‌های ژل رویال جمع آوری شده از کندوهای زنبور عسل از نواحی جغرافیایی مختلف در استان گلستان واقع در شمال ایران علیه 10 باکتری بیماریزا شامل اشریشیا کلی (ایزوله بومی و سویه استاندارد)،  استافیلوکوکوس اورئوس (ایزوله بومی و سویه استاندارد)، باسیلوس سرئوس (ایزوله بومی و سویه استاندارد)، سودوموناس آئروژینوزا (ایزوله بومی و سویه استاندارد)، انتروکوکوس فکالیس و شیگلا دیسانتری را بررسی کردند. سطوح MIC نمونه های ژل رویال در محدوده 78/0 تا 5/12 درصد (حجمی/حجمی) و  MBC آنها در محدوده 12/3 تا 50 درصد (حجمی/حجمی) گزارش شد. نمونه های جمع آوری شده از مناطق کوهستانی بیشترین فعالیت ضد باکتریایی را با MIC برای باکتری های گرم مثبت از 78/0 تا 56/1 درصد (حجمی/حجمی) و برای باکتری‌های گرم منفی از 56/1 تا 12/3 درصد (حجمی/حجمی) نشان دادند. محتوای فنلی کل و فعالیت مهار رادیکال DPPH در نمونه های ژل رویال منطقه کوهستانی به طور قابل توجهی بیشتر از نمونه های دو منطقه با سایر اقلیم ها بود. نتایج این مطالعه نشان داد که اقلیم منطقه جغرافیایی محل نمونه برداری بر فعالیت ضد باکتریایی و آنتی اکسیدانی ژل رویال تأثیر داشته که ممکن است به دلیل تفاوت در پوشش گیاهی و منشاء گل زنبورها باشد (Haji Mohammad et al., 2022).

دو نمونه RJ، از آرژانتین، A و B در برابر باکتری های گرم مثبت و گرم منفی که باعث عفونت در زخم های پوستی می شوند، آزمایش شدند. هر دو نمونه توانایی مهار باکتری های گرم مثبت و گرم منفی را داشتند به جز کلبسیلا پنومونیه که توسط هیچ یک از نمونه ها مهار نشد. نمونه A نیز بر استرپتوکوکوس اوبریس تأثیری نداشت. تفاوت در فعالیت‌های بین نمونه‌های RJ می‌تواند به تفاوت‌ها در مکان‌های جغرافیایی و تغییرات در اجزا به دلیل تغییرات ژنتیکی بین کلنی‌های زنبور عسل مرتبط باشد (Celeste García et al., 2021).

در مطالعه­ای دیگر راتاناوالاچای و ونگ‌چای در سال 2002 در تایلند، RJ را در برابر باکتری‌های گرم مثبت (میکروکوکوس لوتئوس، باسیلوس سرئوس و استافیلوکوکوس اورئوس) و گرم منفی (شیگلا فلکسنری، سالمونلا تیفی، اشریشیا کلی، پروتئوس ولگاریس و سودوموناس آئروژینوزا) آزمایش کردند. نتایج نشان داد که RJ دارای فعالیت ضد باکتریایی بوده و دارای دو نوع اثر متمایز یکی ضد باکتری و دیگری باکتریواستاتیک در برابر باکتری‌های مورد مطالعه است. به همین ترتیب، آنها تأثیر زمان ذخیره سازی بر فعالیت ضد باکتری RJ را بررسی کردند. در 24 ساعت پس از انجماد، بیشترین فعالیت ضد‌باکتریایی RJ مشاهده شد. این فعالیت در طول زمان به تدریج کاهش یافت تا زمانی که به یک مقدار ثابت رسید (Ratanavalachai and Wongchai., 2002).

یک مطالعه اخیر فعالیت RJ را با کلرهگزیدین (استاندارد طلایی) در برابر باکتری‌های پریودنتوپاتیک (هوازی و بی‌هوازی) در پلاک زیر لثه مقایسه کرده است. مشخص شد که کلرهگزیدین اثر بازدارندگی بیشتری نسبت به RJ دارد. این نتایج نشان داد که اگر RJ به عنوان جایگزینی برای کلرهگزیدین استفاده شود باید در غلظت‌های بالا تجویز شود (Khosla et al., 2020).

فعالیت ضد باکتریایی بره‌موم

بره‌موم یکی از جالب‌ترین محصولات زنبور عسل است که به عنوان عنصر اصلی دفاعی و بلوک ساختمانی در کندوها مورد استفاده قرار می‌گیرد. بره‌موم توسط زنبورها برای پرکردن حفره دیواره‌های کندو استفاده می‌شود، همچنین از آن برای ترمیم شانه‌ها و تقویت حاشیه‌های نازک آن استفاده می شود. از سوی دیگر، بره‌موم می‌تواند مهاجمان مزاحم را که نمی‌توانند به بیرون منتقل شوند، مومیایی کند و در نتیجه از پوسیدگی آن ها جلوگیری می‌کند. از زمان‌های قدیم، خاصیت محافظت در برابر پوسیدگی، توسط انسان‌ها، به ویژه توسط مصری‌ها استفاده شده است. اینکه منشأ بره‌موم، که به عنوان چسب زنبور عسل  هم شناخته می‌شود، از گیاهان است یا از خود زنبور عسل، تا مدت‌ها موضوع بحث بوده است. امروزه ترکیب تقریبی بره موم و عوامل مؤثر بر آن آشکارتر شده است.

 

[1]  Royal Jelly

[2]  Major royal jelly proteins

جدول 1. مطالعات مورد اشاره مبنی بر خواص ضد باکتریایی ژل‌رویال 

رفرنس

نویسنده، سال، کشور

نتیجه اصلی

باکتریهای مورد آزمون

هدف اصلی از مطالعه

نام محصول

Fontana et al., 2004

فونتانا و همکاران، 2004، برزیل

در مجموع، Jelleine I، II و III بیشترین اثر را علیه باکتریهای مورد آزمون نشان داد.

استافیلوکوکوس اورئوس، استافیلوکوکوس ساپروفیتیکوس، باسیلوس سوبتیلیس، باسیلوس سرئوس، باسیلوس تورنجینسیس، باسیلوس پومیلوس،

اشریشیا کلی، سودوموناس آئروژینوزا و انتروباکتر کلواکه، کلبسیل پنومونیه، پروتئوس میرابیلیس

استخراج پپتیدهای Jelleine I–IV  از ژل رویال زنبورعسل و بررسی اثر ضدباکتریایی روی چند گونه باکتری

ژل‌رویال

Bíliková et al., 2009

بیلیکووا و همکاران، 2009، اسلواکی

Apalbumin2  ژل رویال دارای فعالیت ضدباکتریایی علیه باکتری‌های گرم‌مثبت به ویژه پانی‌باسیلوس لاروا، استافیلوکوکوس اورئوس و باسیلوس سوبتیلیس است؛ فعالیت آن با اصلاحات پساترنس‌کریپشنی افزایش می‌یابد.

پانی باسیلوس لاروا، استافیلوکوکوس اورئوس، و باسیلوس سوبتیلیس

اشریشیا کلی، سودوموناس آئروژینوزا

بررسی اثر تغییرات پساترنس‌کریپشنی بر فعالیت ضدباکتریایی پروتئین Apalbumin2 (MRJP2)  در ژل رویال

ژل‌رویال

Bucekova and Majtan, 2016

بوککووا و مایتان، 2016، اسلواکی

MRJP1  به‌تنهایی نقشی در خاصیت ضدباکتریایی عسل ندارد.

استافیلوکوکوس اورئوس، میکروکوکوس لوتئوس،  سودوموناس آئروژینوزا

بررسی تاثیر پروتئین گلیکوپروتئینی MRJP1 ژل رویال در فعالیت ضدباکتریایی عسل طبیعی

عسل و ژل‌رویال

Fujiwara et al., 1990

فوجیوارا و همکاران، 1990، ژاپن

پروتئینی به وزن حدود 5.5 کیلو دالتون به نام رویالیزین با خواص قوی ضدباکتریایی به خصوص علیه گرم مثبت ها از ژل رویال خالص شد.

 

استافیلوکوکوس، استرپتوکوکوس، لوکونوستوک، باسیلوس سوبتیلیس، سارسینا لوتئا، میکروکوکوس لوتئوس و میله‌ای‌های گرم مثبت مانند کورینه‌باکتریوم، کلستریدیوم و لاکتوباسیلوس هلوتیکوس و باکتری‌های گرم منفی مانند اشریشیا کلی و سراشیا مارسه سنس

جداسازی، خالص‌سازی و شناسایی ساختار اولیه، رویالیزین با فعالیت ضدباکتریایی از ژل رویال

ژل‌رویال

Shen et al., 2012

شن و همکاران، 2012، چین

فعالیت قوی علیه گرم‌مثبت‌ها؛ مکانیسم از طریق آسیب به دیواره و غشاء سلولی

استافیلوکوکوس اورئوس، و باسیلوس سوبتیلیس

باسیلوس پومیلوس، میکروکوکوس فلاووس، کلستریدیوم تتانی، اشریشیا کلی، سالمونلا تیفی‌موریوم، پروتئوس ولگاریس

 

 

بررسی مکانیسم عمل پروتئین ضدباکتری Royalisin از ژل رویال زنبور آسیایی

ژل‌رویال

Sediva et al., 2018

سدیوا و همکاران، 2018، اسلواکی

10-HDA  رشد پانی باسیلوس لاروا را مهار می‌کند؛ اثر آن در pH اسیدی بسیار بیشتر است.

سویه‌های مختلف پانی باسیلوس لاروا

بررسی اثر ضدباکتری و وابستگی به pH  اسید چرب 10-HDA از ژل‌رویال 

ژل‌رویال

Melliou and Chinou, 2005

ملیو و چینو، 2005، یونان

اثر مهاری قوی بر گرم‌مثبت‌ها. نقش دیگر اسیدهای چرب ژل‌رویال به غیر از 10-HDA،  در فعالیت ضدباکتریایی

استرپتوکوکوس موتانس و استرپتوکوکوس ویریدانس، استافیلوکوکوس اورئوس و استافیلوکوکوس اپیدرمایدیس، کلبسیلا پنومونیه

بررسی ترکیب شیمیایی و فعالیت ضدباکتریایی ژل‌رویال یونانی

ژل‌رویال

Haji Mohammad et al., 2022

حاجی‌محمد و همکاران در سال 2022، ایران

اقلیم منطقه‌ای نقش مهمی در ترکیب شیمیایی و در نتیجه فعالیت بیولوژیکی ژل رویال دارد. ژل‌رویال جمع‌آوری‌شده از مناطق کوهستانی دارای اثر ضدباکتریایی و آنتی‌اکسیدانی قوی‌تر است.

اشریشیا کلی،  استافیلوکوکوس اورئوس، باسیلوس سرئوس، سودوموناس آئروژینوزا، انتروکوکوس فکالیس و شیگلا دیسانتری

فعالیت ضدباکتریایی نمونه‌های ژل‌رویال از نواحی جغرافیایی مختلف در شمال ایران

ژل‌رویال

Ratanavalachai and Wongchai., 2002

راتاناوالاچای و ونگ‌چای، 2002، تایلند

تایید فعالیت ضدباکتریایی نمونه‌های ژل‌رویال

میکروکوکوس لوتئوس، باسیلوس سرئوس و استافیلوکوکوس اورئوس، شیگلا فلکسنری، سالمونلا تیفی، اشریشیا کلی، پروتئوس ولگاریس و سودوموناس آئروژینوزا

ارزیابی فعالیت ضدباکتریایی نمونه‌های ژل‌رویال 

ژل‌رویال

 

اکنون تایید شده است که بره‌موم یک محصول زنبور عسل است که از گیاهان ساخته شده است. زنبورها مواد گیاهی صمغی را از قسمت‌های مختلف گیاه، مانند مواد چربی دوست روی برگ‌ها و جوانه‌های آن‌ها، لاتکس و همچنین موسیلاژ جمع‌آوری می‌کنند.

همچنین زنبورها قادرند تکه های بافت های رویشی گیاه را به منظور استخراج محصولات لازم برای تولید بره موم برش دهند. علاوه بر این، بره‌موم یک مخلوط پیچیده با ترکیبی متغیر است که به منطقه جغرافیایی و گونه‌های گیاهی مورد استفاده در تولید آن بستگی دارد. بره موم رزینی است که می‌تواند در رنگ‌های مختلف وجود داشته باشد و بوی رزین معطر دلپذیری را ایجاد می‌کند. بره‌موم عمدتاً از رزین‌ها، فلاونوئیدها، پلی‌فنول‌ها، ترپنوئیدها، اسانس‌ها و سایر مواد آلی و معدنی تشکیل شده است (Bankova et al., 2000; Nader et al., 2021). 

استخراج بره موم و انحلال آن به منظور آزادسازی فعال‌ترین مواد تشکیل دهنده آن مورد نیاز است. فرآیند استخراج همچنین برای استفاده بعدی از بره‌موم برای اهداف دارویی مورد نیاز است. همچنین انواع حلال‌های مورد استفاده در استخراج می‌توانند بر فعالیت بیولوژیکی بره‌موم تأثیر بگذارند. برای فعالیت ضد‌باکتریایی، فراوانی فلاونوئیدها و فنل‌ها نقش کلیدی دارد (Galeotti et al., 2018; Miguel et al., 2010). علاوه بر این، وجود بسیاری از مواد فعال زیستی و در غلظت‌های مختلف در جلوگیری از بروز مقاومت باکتریایی بسیار مهم است (Inui et al., 2014). در مورد مکانیسم اثر، بره موم می‌تواند به طور مستقیم بر روی میکروارگانیسم یا غیرمستقیم با تحریک سیستم ایمنی که منجر به فعال شدن مکانیسم دفاعی طبیعی بدن می‌شود، عمل کند. مطالعات نشان داد که باکتری‌های گرم منفی نسبت به بره‌موم مقاومت بیشتری نسبت به باکتری‌های گرم مثبت دارند. این را می توان با دو عامل اصلی توضیح داد، اولی ساختار خاص پوشش سلولی باکتری‌های گرم منفی و وجود غشای خارجی در دیواره سلولی و دومی ترشح آنزیم های هیدرولیتیک است که مواد فعال موجود در بره موم را از بین می برد (Bastos et al., 2008).

آرتپیلینC (3و5 دیپرنیلp--کوماریک اسید) یکی از مهم ترین ترکیبات فنلی موجود در بره موم است. عصاره اتانولی بره موم در مقایسه با عصاره هگزانی به دلیل غلظت بالاتر آرتپیلین C در عصاره اتانولی، فعالیت ضد باکتریایی بیشتری در برابر MRSA نشان داد (Veiga et al., 2017). فعالیت ضد‌باکتریایی بره موم استخراج شده با اتانول و ترکیبات مشتق آن بر علیه پورفیروموناس ژنژیوالیس1، یک باکتری مسئول بیماری‌های پریودنتال بررسی شد. آرتپیلین C با ایجاد وزیکول غشایی یک اثر باکتریواستاتیک نشان داد (Yoshimasu et al., 2018). بره موم حاوی سایر مشتقات فنیل مانند 2-دی متیل-8-پرنیل کرومن و 3-پرنیل سینامیک اسید آلیل استر است. بررسی ترکیبات شیمیایی و فعالیت ضد‌باکتریایی عصاره اتانولی بره‌موم، نتایج غلظت بالایی از اسید p-کوماریک، آرتیپیلین-C، دروپانین و کامپفرید همراه با فعالیت ضد‌باکتریایی علیه لیستریا مونوسیتوژنز، انتروکوکوس فکالیس، استافیلوکوکوس اورئوس و استافیلوکوکوس ساپروفیتیکوس را نشان داد (Seibert et al., 2019). همچنین بره موم حاوی پینوسمبرین و آپیژنین است. بره موم شیلیایی تحت یک مطالعه قرار گرفت و محققان دریافتند که فعالیت ضد باکتریایی پینوسمبرین و آپیژنین بیشتر از مخلوط پلی فنل ها یا حتی کلرهگزیدین علیه استرپتوکوکوس موتانس است (Veloz et al., 2019). کارهای متعددی وجود فعالیت ضد‌باکتریایی پینوسمبرین را علیه سویه‌های باکتریایی مختلف مانند استرپتوکوکوس موتانس، استرپتوکوکوس سوبرینوس، استافیلوکوکوس اورئوس، انتروکوکوس فکالیس، لیستریا مونوسایتوژنز، سودوموناس آئروژینوزا و کلبسیلا پنومونیه گزارش کردند (Kharsany et al., 2019; Okińczyc et al., 2020). 

عصاره اتانولی بره موم نپالی هم از نظر فعالیت ضد‌میکروبی و هم از نظر ترکیب شیمیایی آن مورد ارزیابی قرار گرفت. اجزای اصلی آگلیکون‌های فلاونوئید (عمدتاً نئوفلاوونوئیدها، ایزوفلاونوئیدها) و پتروکارپان‌ها بودند. بره موم نپالی بالاترین فعالیت ضد‌باکتریایی خود را در برابر هلیکوباکتر پیلوری، استافیلوکوکوس اورئوس و شیگلا فلکسنری نشان داد. هنگامی که با آمیکاسین و تتراسایکلین ترکیب شد، همان بره‌موم قوی‌ترین اثر را در برابر استافیلوکوکوس اورئوس داشت (Okińczyc et al., 2020). عصاره اتانولی بره‌موم لهستانی برای فعالیت ضد‌باکتریایی آن در برابر MRSA و MSSA مورد بررسی قرار گرفت. میانگینMIC ، 54/0 میلی‌گرم بر میلی‌لیتر بود و بر روی 12 سویه استافیلوکوکوس اورئوس موثر بود. همچنین، همراه با 8 داروی ضد استافیلوکوک، نسبت به عصاره اتانولی به تنهایی، اثر ضد‌باکتری قوی‌تری را در برابر سویه‌های آزمایش‌شده ارائه کرد (Wojtyczka et al., 2013). موقعیت جغرافیایی بر ترکیب بره موم و همچنین فعالیت ضد میکروبی آن تأثیر می‌گذارد. 40 عصاره اتانولی بره موم جمع‌آوری شده در سراسر جهان از نظر فعالیت ضد‌باکتریایی آنها در برابر سویه‌های استافیلوکوکوس اورئوس مورد ارزیابی قرار گرفت. نتایج فعالیت متوسطی برای نمونه‌های آسیایی و آفریقایی به ترتیب با سطوح MIC در محدوده 0156/0 تا بیش از 5/0 میلی گرم بر میلی لیتر و 0078/0 تا بیش از 5/0 میلی‌گرم بر میلی لیتر نشان داد. نتایج مشابهی برای نمونه‌های جمع‌آوری‌شده از آمریکای شمالی و جنوبی و اروپا نشان داده شد (Seidel et al., 2008). نمونه‌های EEP از سه منطقه مختلف ترکیه مورد تجزیه و تحلیل قرار گرفت. مقادیر MIC متغیر بود و به میزان 018/0، 162/0 و 101/0 میلی‌گرم بر میلی‌لیتر رسید و نمونه‌ها فعالیت ضدباکتریایی بالایی را نشان دادند (Kilic et al., 2005).

گرمنی و همکاران (1397) فعالیت ضدباکتریایی و آنتی‌اکسیدانی سه نوع بره موم با موقعیت جغرافیایی مختلف از استان گلستان واقع در شمال ایران را بررسی کردند. ارزیابی فعالیت ضدباکتریایی بر اساس انتشار در آگار و با روش چاهک انجام شد و کمترین غلظت مهارکنندگی و کمترین غلظت باکتری‌کشی با روش ماکرودایلوشن تعیین شد. محتوای کل فنلی و فلاونوئیدی و توانایی مهار رادیکال آزاد نمونه‌های بره موم نیز تعیین گردید. باکتری‌های گرم مثبت در مقایسه با باکتری‌های گرم منفی حساسیت بیشتری به غلظت‌های مختلف نمونه‌های بره موم نشان دادند به طوریکه کمترین غلظت مهارکنندگی بره موم شصت کلاً برای باسیلوس سرئوس و استافیلوکوکوس اورئوس به ترتیب 048/0 و19/0 میلی گرم بر میلی لیتر و برای شیگلا دیسانتری و اشریشیا کلی به ترتیب12/3 و 12/3 میلی گرم بر میلی لیتر گزارش شد. بره موم منطقه جهان نما با میانگین 67/142 میلی گرم معادل اسیدگالیک در هرگرم و 24/35 میلی گرم معادل کوئرستین در هر گرم نمونه به ترتیب بیشترین محتوای کل فنلی و فلاونوئیدی را نشان دادند. نمونه شصت کلاً بیشترین فعالیت مهار رادیکال DPPH را نشان داد. بین فعالیت ضد باکتریایی نمونه‌های بره موم با محتوای فنلی و فلاونوئیدی آنها ارتباط مستقیم دیده شد (Garmani et al., 2018).

شکیبا و همکاران در سال 2018 در ایران، فعالیت ضدباکتریایی نمونه های بره موم و عسل از نواحی جغرافیایی با آب و هوای مختلف را علیه ایزوله‌های بومی و سویه‌های استاندارد اشریشیا کلی، استافیلوکوکوس اورئوس، سودوموناس آئروژینوزا و باسیلوس سرئوس بررسی کردند. نتایج آنها نشان داد که فعالیت ضدباکتریایی عسل جمع‌آوری شده از کندوهای زنبور عسل مناطق جنگلی بیش از مناطق دیگر بود به طوریکه  MIC این نمونه‌های عسل در محدوده 25-5/12 درصد حجمی/حجمی گزارش شد. نمونه‌های بره موم جمع‌آوری شده از کندوهای زنبور عسل در مناطق دشت با MBC در محدوده 50-5/12 میلی گرم بر میلی لیتر بیشترین فعالیت ضدباکتریایی را نشان دادند. باکتریهای گرم مثبت در مقایسه با باکتریهای گرم منفی و سویه‌های استاندارد در مقایسه با ایزوله های بومی حساسیت بیشتری نسبت به نمونه‌های بره موم و عسل نشان دادند و استافیلوکوکوس اورئوس و سودوموناس آئروژینوزا به ترتیب حساس‌ترین و مقاوم ترین باکتری های مورد آزمون گزارش شدند (Shakiba et al., 2018).

تعداد مطالعات مربوط به اثر ضدباکتریایی بره موم علیه باکتری‌های بی‌هوازی محدود است. با این حال، ارائه شده است که بره‌موم بر روی باکتری‌های بی‌هوازی گرم مثبت بیشتر از باکتری‌های گرم منفی فعال است. بره‌موم فعالیت ضدباکتریایی را علیه لاکتوباسیلوس اسیدوفیلوس، پرووتلا اورالیس، پورفیروموناس ژنژیوالیس، فوزوباکتریوم نوکلئاتوم، پپتواسترپتوکوکوس ان آئروبیوس، اکتینومایسس ناسلوندی و وایلونلا پارولا نشان داد (Koru et al., 2007). علاوه بر این، تحقیقات نشان از فعالیت مهم بره‌موم در برابر گونه‌های پورفیروموناس، فوزوباکتریوم، پروپیونی‌باکتریوم، کلستریدیوم، پرووتلا، اکتینومایسس و باکتریوئیدس دارد (Shabbir et al., 2016).

بره موم مکانیسم‌های ضد باکتریایی مختلفی مانند مهار تقسیم سلولی، فروپاشی غشاهای سیتوپلاسمی و دیواره‌های سلولی میکروبی، کاهش تحرک باکتری‌ها، غیرفعال‌سازی آنزیمی، باکتریولیز و مهار سنتز پروتئین را نشان می‌دهد (Fernandes Júnior et al., 2005; Nader et al., 2021). تمام ترکیبات مختلف که ترکیب بره موم را تشکیل می‌دهند، غنی از پلی فنول‌ها هستند که با پروتئین‌های میکروبی مختلف برای تشکیل پیوندهای یونی و هیدروژنی کار می‌کنند. این منجر به تغییر ساختار سه بعدی پروتئین‌ها و در نتیجه تغییر عملکرد آنها می شود. این اثرات محققان را تشویق کرده است تا بره موم را با آنتی بیوتیک‌ها ترکیب کنند تا بر مشکل مقاومت باکتریایی به داروها غلبه کنند (Orsi et al., 2012; Nader et al., 2021). هم‌افزایی بین عصاره اتانولی بره‌موم و آنتی‌بیوتیک‌های وانکومایسین و اگزاسیلین که سنتز دیواره سلولی باکتری را مهار می‌کنند، در برابر استرپتوکوکوس پیوژنز، VRE و MRSA مشاهده شده است (AL-Ani et al., 2018). همچنین، هم‌افزایی بین عصاره اتانولی بره موم و داروهایی که ریبوزوم‌های میکروبی (نئومایسین) را هدف قرار می‌دهند وجود داشت، اما با داروهایی که در بیوسنتز اسید فولیک یا DNA (سیپروفلوکساسین و نورفلوکساسین) و همچنین داروهایی که مسیرهای متابولیک را مهار می‌کنند (کوتریموکسازول) دخالت می‌کنند، وجود نداشت (Orsi et al., 2012).

 

 

 

 

 

[1]  

جدول 2. مطالعات مورد اشاره مبنی بر خواص ضد‌باکتریایی بره‌موم

رفرنس

نویسنده، سال، کشور

نتیجه اصلی

باکتریهای مورد آزمون

هدف اصلی از مطالعه

نام محصول

Bastos et al., 2008

باستوس و همکاران، 2008، برزیل و آمریکا

تایید فعالیت ضدباکتریایی بره‌موم، بره‌موم برزیلی مؤثرتر از نمونه‌های ایالات متحده آمریکا بودند.

پانی‌باسیلوس لاروا

بررسی فعالیت ضدباکتریایی بره‌موم جمع‌آوری‌شده از ایالت‌های مختلف برزیل علیه پانی‌باسیلوس لاروا و مقایسه با آنتی‌بیوتیک‌های مرسوم

بره‌موم

Veiga et al., 2017

ویگا و همکارا، 2017، برزیل

بره‌موم سبز اتانولی در مقایسه با سایر عصاره‌ها، فعالیت‌های ضدمیکروبی و آنتی‌اکسیدانی بهتری نشان می‌دهد. این فعالیت‌ها ممکن است به وجود آرتپیلین C در هم‌افزایی با سایر ترکیبات عصاره‌ها مربوط باشد.

استافیلوکوکوس اورئوس حساس به متی‌سیلین (MSSA)، استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین (MRSA)

بررسی فعالیت ضدمیکروبی و فعالیت آنتی‌اکسیدانی بره‌موم سبز، عصاره‌های باکاریس دراکونکومیفولیا و آرتپیلین C

بره‌موم

Yoshimasu et al., 2018

یوشیماسو، 2018، ژاپن

پورفیروموناس ژنژیوالیس حساسیت بالاتری نسبت به گونه‌های کامنسال دهانی مانند استرپتوکوک نشان داد.

پورفیروموناس ژنژیوالیس

فعالیت‌ ضدباکتریایی عصاره اتانولی بره‌موم و ترکیبات مشتق شده از عصاره اتانولی در برابر پورفیروموناس ژنژیوالیس، یک پاتوژن کلیدی برای بیماری‌های پریودنتال

بره‌موم

Seibert et al., 2019

سیبرت و همکاران، 2019، برزیل

عصاره‌ها به خصوص عصاره اتانولی با غلظت بالایی از اسید p-کوماریک، آرتیپیلین-C، دروپانین و کامپفرید، فعالیت ضدباکتریایی و آنتی‌اکسیدانی نشان دادند. نانوامولسیون می‌تواند به عنوان نگهدارنده غذا استفاده شود و از تخریب جلوگیری کرده و طعم نامطلوب بره موم را بپوشاند.

استافیلوکوکوس اورئوس، استافیلوکوکوس ساپروفیتیکوس، انتروکوکوس فکالیس، لیستریا مونوسایتوژنز، اشریشیا کلی، سودوموناس آئروژینوزا

تهیه یک نانوامولسیون برای حمل عصاره‌های بره‌موم برزیلی به عنوان نگهدارنده طبیعی غذا و بررسی فعالیت‌های ضدمیکروبی و آنتی‌اکسیدانی و ترکیبات شیمیایی عصاره‌ها

بره‌موم

Veloz et al., 2019

ولوز، 2019، شیلی

پینوسمبرین، آپیژنین، کوئرستین و اسید کافئیک فنتیل استر فراوان‌ترین ترکیبات موجود در بره موم شیلی هستند. این پلی‌فنول‌ها در غلظت‌های پایین پتانسیل ضدباکتریایی و ضدبیوفیلمی قوی دارند.

استرپتوکوکوس موتانس

تعیین غلظت فلاونوئیدهای اصلی موجود در بره‌موم شیلیایی و مقایسه فعالیت ضد میکروبی و ضد بیوفیلم ترکیبات منفرد و مخلوط این ترکیبات در برابر کشت‌های استرپتوکوکوس موتانس

بره‌موم

Kharsany et al., 2019

خارسانی و همکاران، 2019، آفریقای جنوبی

ترکیبات موجود در بره‌موم آفریقای جنوبی به‌طور هم‌افزایی برای دستیابی به اثر ضدمیکروبی بهینه عمل می‌کنند، در حالی که به‌طور همزمان سمیت سلولی را به حداقل می‌رسانند.

استرپتوکوکوس موتانس، استرپتوکوکوس سوبرینوس، استافیلوکوکوس اورئوس، انتروکوکوس فکالیس، لیستریا مونوسایتوژنز، سودوموناس آئروژینوزا و کلبسیلا پنومونیه

درک فعالیت ضدمیکروبی ترکیبات پینوسمبرین، گالانژین و کریسین موجود در بره‌موم، چه به صورت مستقل و چه به صورت ترکیبی.

بره‌موم

Okińczyc et al. 2020

اوکینزیک، 2020، نپال

بره موم نپالی یک عامل ضدباکتری کارآمد است، به خصوص در برابر استافیلوکوکوس اورئوس و هلیکوباکتر پیلوری.

استافیلوکوکوس اورئوس، انتروکوکوس فکالیس، باسیلوس سوبتیلیس، اشریشیا کلی، سراشیا مارسه سنس، شیگلا فلکسنری، هلیکوباکتر پیلوری، سودوموناس آئروژینوزا و کلبسیلا پنومونیه

ارزیابی فعالیت ضدباکتریایی، در ترکیب با آنتی‌بیوتیک‌ها و ترکیب شیمیایی عصاره‌های اتانولی بره‌موم نپالی

بره‌موم

Wojtyczka et al., 2013

وجتیسکا و همکاران، 2013، لهستان

سویه‌های بالینی MSSA و MRSA با الگوهای مقاومت دارویی متفاوت، به EEPP حساس بودند.

استافیلوکوکوس اورئوس حساس به متی‌سیلین (MSSA)، استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین (MRSA)

ارزیابی فعالیت ضدمیکروبی عصاره اتانولی بره‌موم لهستانی هم به صورت تنها و هم در ترکیب با داروهای ضداستافیلوککی در برابر ایزوله‌های بالینی استافیلوکوکوس اورئوس حساس به متی‌سیلین و استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین در شرایط آزمایشگاهی

بره‌موم

Seidel et al., 2008

سیدل و همکاران، 2008، انگلستان

عصاره‌های بره موم عمدتاً در برابر باکتری‌های گرم مثبت فعال بودند. فعالیت ضدباکتریایی بالایی برای نمونه‌هایی از مکان‌هایی که با آب و هوای جنگل‌های بارانی گرمسیری مرطوب مشخص می‌شوند، مشاهده شد.

باکتری‌های گرم مثبت و گرم منفی

غربالگری آزمایشگاهی عصاره‌های اتانولی بره‌موم جمع‌آوری‌شده از طیف وسیعی از کشورها در مناطق گرمسیری، نیمه‌گرمسیری و معتدل و مقایسه فعالیت آنها در برابر طیف وسیعی از باکتری‌های گرم مثبت و گرم منفی با استفاده از روش میکرودایلوشن براث

بره‌موم

Kilic et al., 2005

کیلیک و همکاران، 2005، ترکیه

عصاره اتانولی، بره‌موم نمونه‌برداری شده از ترکیه دارای فعالیت ضدمیکروبی قوی است و یک درمان جایگزین در برابر عفونت‌های ناشی از سویه‌های مقاوم مانند VREF و MRSA ارائه می‌دهد.

استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین، انتروکوکوس فاسیوم مقاوم به وانکومایسین

کارایی ضد باکتریایی سه عصاره اتانولی بره‌موم نمونه‌برداری شده از سه منطقه جغرافیایی در ترکیه

بره‌موم

Garmani et al., 2018

گرمنی و همکاران، 2018، ایران

باکتری‌های گرم مثبت در مقایسه با باکتری‌های گرم منفی حساسیت بیشتری به غلظت‌های مختلف نمونه‌های بره موم نشان دادند. بین فعالیت ضدباکتریایی نمونه‌های بره‌موم با محتوای فنلی و فلاونوئیدی آنها ارتباط مستقیم دیده شد.

باسیلوس سرئوس،  استافیلوکوکوس اورئوس، شیگلا دیسانتری، اشریشیا کلی

ارزیابی فعالیت ضدباکتریایی و آنتی‌اکسیدانی سه نوع بره‌موم با موقعیت جغرافیایی مختلف از استان گلستان واقع در شمال ایران

بره‌موم

Shakiba et al., 2018

شکیبا و همکاران، 2018، ایران

فعالیت ضدباکتریایی عسل مناطق جنگلی و نمونه‌های بره‌موم مناطق دشت بیشترین فعالیت ضدباکتریایی را نشان دادند. باکتریهای گرم مثبت در مقایسه با باکتریهای گرم منفی حساسیت بیشتری را نشان دادند.

ایزوله‌های بومی و سویه‌های استاندارد اشریشیا کلی، استافیلوکوکوس اورئوس، سودوموناس آئروژینوزا و باسیلوس سرئوس

بررسی فعالیت ضدباکتریایی نمونه‌های بره‌موم و عسل از نواحی جغرافیایی با آب و هوای مختلف

بره‌موم و عسل

Koru et al., 2007

کورو و همکاران، 2007، ترکیه و برزیل

همه سویه‌ها حساس بودند و مقادیر MIC برای فعالیت بره موم از 4 تا 512 میلی‌گرم در میلی‌لیتر متغیر بود. بره موم کازان-آنکارا موثرترین مقادیر MIC را برای میکروارگانیسم‌های مورد مطالعه نشان داد.

لاکتوباسیلوس اسیدوفیلوس، پرووتلا اورالیس، پرووتلا ملانینوژنیکا، پورفیروموناس ژنژیوالیس، فوزوباکتریوم نوکلئاتوم، پپتواسترپتوکوکوس ان آئروبیوس، پپتواسترپتوکوکوس میکروس، اکتینومایسس ناسلوندی و وایلونلا پارولا

بررسی فعالیت ضد میکروبی پنج نمونه بره‌موم، جمع‌آوری شده از چهار منطقه مختلف در ترکیه و برزیل، در برابر نه سویه بی‌هوازی

بره‌موم

Shabbir et al., 2016

شبیر و همکاران، 2016، پاکستان

بره موم پاکستان فعالیت ضدمیکروبی قوی در برابر پاتوژن‌های پریودنتال بی‌هوازی رنگدانه‌دار دارد.

پورفیروموناس ساکارولیتیکا، پورفیروموناس ژنژیوالیس، پرووتلا اینترمدیا، پرووتلا ملانینوژنیکا، باکتریوئیدس فراژیلیس

ارزیابی اثرات ضد میکروبی بره موم پاکستانی بر روی ۳۵ جدایه بالینی از پاتوژن‌های پریودنتال بی‌هوازی رنگدانه‌دار

بره‌موم

Fernandes Júnior et al., 2005

فرناندز ژونیور و همکاران، 2005، برزیل

هم‌افزایی بین عصاره اتانولی بره‌موم و کلرامفنیکل، جنتامایسین، نتیلمایسین، تتراسایکلین و وانکومایسین (به‌ویژه آن دسته از داروهایی که در سنتز پروتئین باکتریایی اختلال ایجاد می‌کنند) مشاهده شد.

استافیلوکوکوس اورئوس

بررسی هم‌افزایی بین عصاره اتانولی بره‌موم  و داروهای ضدمیکروبی

 

 

بره‌موم

Orsi et al., 2012

اورسی و همکاران، 2012، برزیل و بلغارستان

بره‌موم بلغاری یک اثر ضد باکتریایی مهم و همچنین یک اثر سینرژیک با آنتی‌بیوتیک‌های مؤثر بر ریبوزوم نشان داد.

سالمونلا تیفی

بررسی هم افزایی احتمالی بین بره موم و آنتی‌بیوتیک‌های مؤثر بر ریبوزوم (کلرامفنیکل، تتراسایکلین و نئومایسین) علیه سالمونلا تیفی در شرایط آزمایشگاهی

بره‌موم

AL-Ani et al., 2018

آل آنی و همکاران، 2018، آلمان، ایرلند و جمهوری چک

عصاره بره‌موم به‌طور هم‌افزایی با آنتی‌بیوتیک‌ها، به‌ویژه آنتی‌بیوتیک‌هایی که بر سنتز دیواره سلولی (وانکومایسین و اگزاسیلین) تأثیر می‌گذارند، اثربخشی در برابر میکروارگانیسم‌های مقاوم به دارو را افزایش داد.

استافیلوکوکوس اورئوس، استافیلوکوکوس اپیدرمایدیس، استافیلوکوکوس ساپروفیتیکوس، انتروکوکوس فکالیس، استرپتوکوکوس پیوژنز، استرپتوکوکوس پنومونیه، استرپتوکوکوس اورالیس، استرپتوکوکوس آگالاکتیه، استرپتوکوکوس ترموفیلوس، باسیلوس سوبتیلیس، انتروکوکوس کازلیفلاووس، اشریشیا کلی، کلبسیلا پنومونیه، کلبسیلا اکسی توکا، سودوموناس آئروژینوزا، سالمونلا کلراسوئیس، شیگلا فلکسنری، هموفیلوس آنفولانزا، آسینتوباکتر بومانی، انتروباکتر کلواکه، یرسینیا انتروکولیتیکا، بورخلدریا سپاسیا

بررسی ترکیب شیمیایی، فعالیت‌های بیولوژیکی و خواص هم‌افزایی با آنتی‌بیوتیک‌های نمونه‌های بره موم جمع‌آوری‌شده از مناطق جغرافیایی مختلف

بره‌موم

 

 

 

عصاره اتانولی بره‌موم هنگامی که با آنتی‌بیوتیک‌هایی که با بیوسنتز پروتئین باکتریایی تداخل می‌کنند مانند تتراسایکلین، لینزولید، کلرامفنیکل، جنتامایسین، توبرامایسین و نتیل مایسین ترکیب شود، در برابر MRSA و MSSA موثرتر است (Wojtyczka et al., 2013). 

بره موم به دلیل دارا بودن فعالیت‌های زیستی مختلف در پزشکی کاربرد فراوانی دارد. اثر عصاره موضعی بره موم بر روی آکنه ولگاریس صورت آزمایش شد که در آن افراد با محلول موضعی عصاره اتانولی بره موم درمان شدند. این محلول فعالیت باکتریولوژیکی قابل توجهی را بر روی پروپیونی باکتریوم آکنه و استافیلوکوکوس اپیدرمیدیس نشان داد و همچنین در برابر آکنه صورت مؤثر بود (Ali et al., 2015). کارایی بره موم در مهار پوسیدگی دندان کودکان با مهار پوسیدگی در 80/99 درصد موارد گزارش شد (Darwita et al., 2018). در مطالعه دیگری، محققان بیماران مبتلا به پریودنتیت مزمن را با محلول هیدروالکلی عصاره بره موم درمان کردند. این درمان موثرتر از درمان معمولی بود زیرا به طور قابل توجهی زنده ماندن پورفیروموناس ژنژیوالیس را کاهش داد (Gebara et al., 2003).

فعالیت ضدباکتریایی گرده زنبور عسل

گرده گل‌های مختلف توسط زنبورهای صحرایی جمع آوری شده و توسط آنزیم‌های زنبور عسل که از غدد بزاقی و شهد ترشح می‌شود آگلوتینه می‌شود. سپس گرده را در کوربیکولاهای واقع در ساق پاهای عقبی زنبورها قرار می‌دهند تا بارهای گرده را که معمولاً به عنوان گرده زنبور عسل شناخته می‌شود، به شکل گرانول تشکیل دهند. گرده ماده خامی است که زنبورها برای تولید نان زنبور عسل، پایه غذای کندو، استفاده می‌کنند. گرده های ذخیره شده در سلول‌های لانه زنبوری با لایه نازکی از عسل و موم پوشانده می‌شود. این منجر به تشکیل نان زنبور عسل می‌شود که تحت تخمیر بی‌هوازی قرار می‌گیرد و توسط اسید لاکتیک تشکیل شده حفظ می‌شود. در مقایسه با عسل، مقدار کمی گرده زنبور عسل در کندوها ذخیره می شود و در زمان غیاب خوراک مورد استفاده قرار می گیرد. بسیاری از مطالعات نشان داده اند که زنبورها گرده را از گونه های گیاهی بسیار کمی جمع آوری می‌کنند. گرده زنبور عسل حاوی حدود 250 ماده از جمله اسیدهای آمینه، لیپیدها، ویتامین‌ها، درشت مغذی‌ها و ریز مغذی‌ها، فلاونوئیدها و رنگدانه‌های کاروتنوئیدی آلی است که آن را به یک غذای ایده آل تبدیل می‌کند. ترکیب آن بسته به منشاء جغرافیایی زیستی، زیستگاه اکولوژیکی، فصل، شرایط آب و هوایی در طول جمع آوری، و همچنین به نژاد زنبور عسل و حتی مدیریت زنبورداری متفاوت است. ترکیبات فنلی مسئول فعالیت زیستی گرده زنبور عسل هستند. قرن هاست که از گرده زنبور عسل به دلیل خواص دارویی و تغذیه ای آن استفاده می شود. به همین ترتیب، بسیاری از فیلسوفان باستان برای گرده گل به عنوان بخشی از رژیم غذایی سالم خود ارزش زیادی قائل بودند (Kaškoniene et al., 2020; Taha et al., 2019; Campos et al., 2010).  

گرده زنبور عسل اغلب با استفاده از تله گرده در ورودی یا در کندو جمع‌آوری می‌شود. گاهی مستقیماً از پاهای عقب زنبور عسل جمع‌آوری می‌شود (Nader et al., 2021; Abouda et al., 2011). آب، اتانول و متانول رایج‌ترین حلال‌های مورد استفاده برای استخراج گرده زنبور عسل هستند. مطالعات نشان داد که بیشترین محتوای ترکیبات فعال زیستی در عصاره های اتانولی یا آبی در مقایسه با گرده طبیعی زنبور عسل وجود دارد (Kroyer et al., 2001). 

 

 

 

جدول 3. مطالعات مورد اشاره مبنی بر خواص ضدباکتریایی گرده‌گل

شماره رفرنس

نویسنده، سال، کشور

نتیجه اصلی

باکتریهای مورد آزمون

هدف اصلی از مطالعه

نام محصول

Abouda et al., 2011

ابودا و همکاران، 2011، مراکش

حساسیت بیشتر باکتریهای گرم مثبت در مقایسه با باکتریهای گرم منفی

اشریشیا کلی، استافیلوکوکوس اورئوس، باسیلوس سرئوس، سودوموناس آئروژینوزا

بررسی فعالیت ضدباکتریایی نمونه‌های نان زنبور عسل و گرده‌گل مراکشی

گرده‌گل

Morais et al., 2011

مورایس و همکاران، 2011، پرتغال

حساسیت باسیلوس سرئوس، استافیلوکوکوس اورئوس، سالمونلا تیفی و اشریشیا کلی به گرده‌گل زنبور پرتغال

باسیلوس سرئوس، استافیلوکوکوس اورئوس، سالمونلا تیفی و اشریشیا کلی

تعیین منشأ گیاهی و ارزیابی محتوای فنلی، خواص آنتی‌اکسیدانی و ضدمیکروبی گرده‌های گل پنج پارک ملی پرتغال

گرده‌گل

Kacaniova et al., 2014

کاسانیوا و همکاران، 2014، اسلواکی

بهترین فعالیت ضدمیکروبی گرده جمع‌آوری‌شده زنبور عسل علیه کلستریدیوم بوتیریکوم و پرفرنجنس یافت شد.

کلستریدیوم بوتیریکوم، کلستریدیوم هیستولیتیکوم، کلستریدیوم اینتستینال، کلستریدیوم پرفرنژنس و کلستریدیوم راموسوم

بررسی فعالیت‌های ضدمیکروبی نمونه‌های گرده جمع‌آوری‌شده زنبور عسل علیه کلستریدیوم ها

گرده‌گل

Yazdani et al., 2024

یزدانی و همکاران، 2024، ایران

نمونه‌های عسل و گرده زنبور عسل منطقه جنگل‌های رامیان بیشترین فعالیت ضدباکتریایی را نشان دادند. جدایه‌های استافیلوکوکوس اپیدرمایدیس بیشترین حساسیت و ایزوله‌های انتروکوکوس فکالیس بیشترین مقاومت را در روش چاهک نشان دادند. جدایه‌های سودوموناس آئروژینوزا و انتروکوکوس فکالیس بالاترین سطح مقاومت را در روش رقت براث داشتند

جدایه‌های بالینی انتروکوکوس فکالیس، استافیلوکوکوس اپیدرمایدیس و سودوموناس آئروژینوزا

 

 

تعیین پتانسیل ضدباکتریایی سه نمونه عسل و گرده زنبور عسل جمع‌آوری‌شده از کندوهای زنبور عسل از سه منطقه اقلیمی استان گلستان واقع در شمال ایران علیه جدایه‌های بالینی انتروکوکوس، استافیلوکوکوس و سودوموناس

 

گرده‌گل

Fatrcová-Šramková et al., 2013

فاترکووا-ارامکووا و همکاران، 2013، اسلواکی

باکتری‌های گرم مثبت نسبت به باکتری‌های گرم منفی به گرده زنبور عسل حساس‌تر بودند.

لیستریا منوسایتوژنز، استافیلوکوکوس اورئوس، سالمونلا انتریکا، باسیلوس سرئوس، سودوموناس آئروژینوزا، اشریشیا کلی

تعیین خواص آنتی‌اکسیدانی و فعالیت ضدباکتریایی نمونه‌های گرده زنبور عسل تک‌گل

گرده‌گل

Karadal et al., 2018

کارادال و همکاران، 2018، ترکیه

عصاره گرده‌ها، رشد لیستریا مونوسیتوژنز، استافیلوکوکوس اورئوس را با مقادیر مختلف مهار کردند.

لیستریا مونوسیتوژنز، استافیلوکوکوس اورئوس، اشریشیا کلی O157: H7 و سالمونلا انتریتیدیس

ارزیابی مقایسه‌ای محصولات زنبور عسل از نظر فعالیت‌های آنتی‌اکسیدانی و ضد باکتریایی

گرده‌گل

Simunovic et al., 2018

سیمونوویچ و همکاران، 2019، اسلوونی

فعالیت ضدباکتریایی قابل توجه علیه اشریشیا کلی و کمپیلوباکتر ژژونی و فعالیت ناچیز علیه لیستریا مونوسایتوژنز

اشریشیا کلی، کمپیلوباکتر ژژونی، لیستریا مونوسایتوژنز

تعیین فواید بالقوه گرده زنبور عسل اسلوونیایی

گرده‌گل

Bridi et al., 2019

بریدی و همکاران، 2019، شیلی

عصاره‌های گرده زنبور عسل، خواص آنتی‌اکسیدانی و ضدباکتریایی، به ویژه در برابر میکروارگانیسم بیماری‌زای استرپتوکوکوس پیوژنز، نشان دادند. کوئرستین و میریستین در تمام نمونه‌ها در غلظت‌های زیاد یافت شدند.

اشریشیا کلی، استافیلوکوکوس اورئوس و سودوموناس آئروینوزا، استرپتوکوکوس پیوژنز، انتروکوکوس فکالیس

تعیین منشأ گیاهی، ترکیب شیمیایی و فعالیت‌های آنتی‌اکسیدانی و ضدباکتریایی گرده زنبور عسل

گرده‌گل

Kacaniova et al., 2012

کاسانیوا و همکاران، 2012، اسلواکی

استافیلوکوکوس اورئوس حساس‌ترین باکتری به عصاره اتانولی گرده‌گل بود.

لیستریا مونوسیتوژنز، سودوموناس آئروژینوزا، استافیلوکوکوس اورئوس، سالمونلا انتریکا، اشریشیا کلی

آزمایش فعالیت ضدمیکروبی نمونه‌های بره‌موم، گرده‌گل و موم زنبور عسل

گرده‌گل، بره‌موم و موم

Erkmen et al., 2008

ارکمن و همکاران، 2008، ترکیه

گرده‌گل بر خلاف بره‌موم و و روغن های گیاه، هیچ اثر ضدمیکروبی بر روی باکتری‌ها و قارچ‌های آزمایش شده نداشت. فعالیت ضدمیکروبی وابسته به غلظت است.

باسیلوس سرئوس، باسیلوس سوبتیلیس، استافیلوکوکوس اورئوس، سالمونلا تیفی موریوم، اشریشیا کلی، یرسینیا انتروکولیتیکا، انتروکوکوس فکالیس، لیستریا مونوسایتوژنز

بررسی فعالیت ضدباکتریایی عصاره بره‌موم، عصاره گرده‌گل و روغن برگ بو (Laurus nobilis) 

گرده‌گل، بره‌موم

Velásquez et al., 2017

ولاکوئز و همکاران، 2017، شیلی

فعالیت ضدباکتریایی در برابر تمام باکتری‌های مورد آزمایش مشاهده شد. برخی همبستگی‌ها بین منشأ گیاهی و خواص شیمیایی، آنتی‌اکسیدانی و ضدباکتریایی گرده گل مشاهده شد.

سودوموناس آئروژینوزا، استافیلوکوکوس اورئوس، استرپتوکوکوس پیوژنز، اشریشیا کلی

بررسی ارتباط بین منشأ گیاهی چند گرده‌گل زنبور عسل از شیلی با محتوای فنلی، پروتئین و کاروتنوئید و فعالیت‌های آنتی‌اکسیدانی و ضدباکتریایی

گرده‌گل

Khider et al., 2013

خیدر و همکاران، 2013، مصر

عصاره متانولی گرده‌گل زنبور عسل ذرت، شبدر و نخل خرما به ترتیب بالاترین فعالیت ضدباکتریایی را نشان دادند. استافیلوکوکوس اورئوس و اشریشیا کلی حساس‌ترین باکتریها بودند.

استافیلوکوکوس اورئوس، اشرشیا کلی، لیستریا مونوسیتوژنز، سالمونلا انتریتیدیس، سودوموناس آئروژینوزا

ارزیابی سه نوع گرده‌گل زنبور عسل مصری از منابع گیاهی مختلف به عنوان عوامل ضدباکتری طبیعی، آنتی‌اکسیدان‌ها و افزودنی‌های غذایی

گرده‌گل

 

 

 

 

 

 

 

فعالیت ضد‌باکتریایی گرده زنبور عسل مورد بررسی قرار گرفت و نتایج نشان داد که بر روی باکتری‌های گرم مثبت و گرم منفی با حساسیت بالاتر در باکتری‌های گرم مثبت تأثیر مثبت دارد. یک مطالعه بر روی فعالیت ضد‌باکتریایی گرده زنبور عسل مراکشی یک اثر بازدارندگی را بر علیه استافیلوکوکوس اورئوس، گونه‌های استرپتوکوکوس، اشریشیا کلی و سودوموناس آئروژینوزا با حساسیت بالاتر در باکتری‌های گرم مثبت نشان داد (Abouda et al., 2011). به طور مشابه، باسیلوس سرئوس، استافیلوکوکوس اورئوس، سالمونلا تیفی و اشریشیا کلی به گرده زنبور پرتغال حساس بودند (Morais et al., 2011).

فعالیت ضد میکروبی گرده زنبور عسل نیز بر روی ارگانیسم‌های رده کلستریدیا، مثل کلستریدیوم بوتیریکوم، کلستریدیوم هیستولیتیکوم، کلستریدیوم اینتستینال، کلستریدیوم پرفرنجنس و کلستریدیوم راموسوم ارزیابی شد. نتایج که یک فعالیت ضد باکتریایی در برابر همه سویه‌های کلستریدیایی که در بالا ذکر شد، را نشان داد، بهترین فعالیت ضدباکتریایی علیه کلستریدیوم بوتیریکوم و کلستریدیوم پرفرنجنس یافت شد (Kacaniova et al., 2014).

یزدانی و همکاران در سال 2024، پتانسیل ضدباکتریایی سه نمونه عسل و گرده زنبور عسل جمع‌آوری‌شده از کندوهای زنبور عسل از سه منطقه اقلیمی استان گلستان واقع در شمال ایران علیه جدایه‌های بالینی انتروکوکوس، استافیلوکوکوس و سودوموناس را بررسی کردند. نمونه‌های عسل و گرده زنبور عسل منطقه جنگل‌های رامیان بیشترین فعالیت ضدباکتریایی را نشان دادند. به‌طوری که میانگین قطر هاله عدم رشد در روش چاهک برای عسل 9/22 میلی‌متر و برای گرده زنبور 9/13 میلی‌متر ارزیابی شد. MIC برای این نمونه عسل 2/107 میلی‌گرم بر میلی‌لیتر و برای عصاره گرده زنبور عسل 2/404 میلی‌گرم در میلی‌لیتر بود. جدایه‌های استافیلوکوکوس اپیدرمایدیس بیشترین حساسیت و ایزوله‌های انتروکوکوس فکالیس بیشترین مقاومت را در روش چاهک نشان دادند. جدایه‌های سودوموناس آئروژینوزا و انتروکوکوس فکالیس بالاترین سطح مقاومت را در روش رقت براث (ماکرودایلوشن) داشتند (Yazdani et al., 2024).

عصاره های اتانولی و متانولی گرده زنبور عسل اسلواکی برای خاصیت ضد باکتریایی آنها در برابر لیستریا مونوسایتوژنز، سودوموناس آئروژینوزا، استافیلوکوکوس اورئوس، سالمونلا انتریکا و اشریشیا کلی مورد آزمایش قرار گرفتند. نتایج نشان داد که استافیلوکوکوس اورئوس حساس ترین باکتری به عصاره گرده اتانولی زنبور عسل بود در حالی که سالمونلا انتریکا حساس ترین باکتری به عصاره متانولی بود (Fatrcová-Šramková et al., 2013). اشریشیا کلی، سالمونلا انتریتیدیس، استافیلوکوکوس اورئوس و لیستریا مونوسایتوژنز با عصاره اتانولی گرده مورد آزمایش قرار گرفتند. مشخص شد که رشد استافیلوکوکوس اورئوس و لیستریا مونوسایتوژنز مهار شده است در حالی که این مورد برای اشریشیا کلی و سالمونلا انتریتیدیس که هر دو نسبت به عصاره اتانولی گرده مقاومت نشان دادند، صدق نمی‌کند (Karadal et al., 2018). در برخی از مطالعات، ماهیت حلال مورد استفاده ممکن است بر فعالیت ضد‌باکتریایی گرده زنبور عسل تأثیر بگذارد، زیرا همان نمونه می‌تواند در برابر باکتری‌های گرم منفی مؤثرتر از باکتری‌های گرم مثبت باشد. عصاره اتانولی گرده زنبور عسل اسلوونی فعالیت ضد‌باکتریایی بالاتری در برابر باکتری‌های گرم منفی (اشریشیا کلی و کمپیلوباکتر ژژونی) نسبت به باکتری‌های گرم مثبت (لیستریا مونوسایتوژنز) نشان داد (Šimunovic et al., 2019). همین نتیجه برای گرده زنبور عسل جمع‌آوری‌شده از ناحیه‌ای از شیلی مشاهده شد که فعالیت ضدباکتریایی را فقط بر علیه استرپتوکوکوس پیوژنز نشان داد و هیچ فعالیتی در برابر اشریشیا کلی، استافیلوکوکوس اورئوس و سودوموناس آئروینوزا نشان نداد (Bridi et al., 2019). علاوه بر این، اشریشیا کلی حساس‌ترین سویه به عصاره اتانولی (70 درصد) گرده زنبور عسل بود اما نسبت به عصاره اتانولی (96 درصد) مقاوم بود که این واقعیت را تأیید می‌کند که سویه‌های باکتریایی با توجه به ویژگی حلال و غلظت آن رفتار می کنند (Kacaniova et al., 2012).

مکانیسم ضدباکتری گرده زنبور عسل تاکنون نامشخص است. مطالعات پیشنهاد می‌کند که فعالیت ضد‌باکتریایی گرده زنبور عسل با گلوکز اکسیداز مرتبط است. آنزیمی که توسط زنبورهای عسل تولید می‌شود و در طی فرآیند تشکیل گرانول به گرده اضافه می‌شود (Campos et al., 2008). علاوه بر این، این فعالیت ممکن است با محتوای فنلی کل و ترکیب فنل مرتبط باشد. اسیدهای فنولیک و فلاونوئیدهای موجود در گرده می توانند با تخریب غشای سیتوپلاسمی که منجر به از دست دادن یون های پتاسیم و شروع اتولیز سلولی می شود، علیه سلول‌های باکتریایی عمل کنند (Erkmen et al., 2008). محققان دیگر استدلال می‌کنند که ترکیب گرده با فعالیت ضد باکتریایی آن مرتبط است. این به احتمال زیاد به دلیل این واقعیت است که بسیاری از عصاره‌های گرده زنبور عسل با کمترین غلظت های فنل کل در برابر میکروارگانیسم‌ها مؤثرتر بودند (Velásquez et al., 2017). علاوه بر وجود بسیاری از ترکیبات فعال زیستی مانند اسیدهای چرب و احتمالاً متابولیت‌های میکروبی که به دلیل فعالیت ضد باکتریایی خود در گرده زنبور عسل شناخته شده‌اند. با کمال تعجب، گرده زنبور عسل در برابر بسیاری از گونه‌های باکتریایی بیماری‌زا اثر بازدارندگی دارد، اما در برابر کشت‌های آغازگر اسید لاکتیک عمل نمی‌کند. از این رو، گرده زنبور عسل می‌تواند به عنوان یک نامزد بالقوه مناسب تر از آنتی‌بیوتیک‌هایی باشد که هم پاتوژن‌ها و هم پروبیوتیک‌ها را از بین می برند (Khider et al., 2013).

فعالیت ضدباکتریایی زهر زنبور عسل

زهر زنبور عسل (BV یا Bee venom) یک ماده سمی است که توسط غدد سمی زنبورهای کارگر ماده به عنوان مکانیزم حفاظتی ترشح می شود. اگرچه برای شکارچیان سمی است، اما BV از مصر باستان (4000 قبل از میلاد) برای بسیاری از اهداف دارویی استفاده شده است. زهر زنبور عسل، به طور مستقیم یا غیرمستقیم برای درمان برخی بیماری‌ها، مانند آرتریت روماتیسمی، به بدن وارد می‌شود (Wehbe et al., 2019). فعالیت ضد میکروبی و استفاده پزشکی از زهر زنبور عسل به دلیل وجود مولکول‌های فعال زیستی در پپتیدهای خاص است که اجزای اصلی هستند و 50-48 درصد وزن خشک زهر زنبور عسل را تشکیل می‌دهند. زهر Apis mellifera مایعی بی‌بو و شفاف است که از 88 درصد آب و تنها 1/0 گرم زهر خشک تشکیل شده است. زهر خشک، خود بسیار غنی از پپتیدها به ویژه ملیتین، آپامین، آدولاپین و پپتید دگرانولاسیون ماست سل (MCD یا Mast cell degranulating)، آنزیم‌هایی مانند فسفولیپاز A2  (PLA2) و هیالورونیداز است (Wehbe et al., 2019; Wang et al., 2020). در میان این پپتیدها، ملیتین اصلی‌ترین ترکیب فعال بیولوژیکی در زهر زنبور عسل است. حدود 50 درصد از زهر زنبور عسل خشک را نشان می دهد. یکی دیگر از اجزای اصلی فسفولیپاز A2 است که سمی‌ترین پپتید زهر زنبور عسل است (Wehbe et al., 2019; Nader et al., 2021). این دو جزء می‌توانند به صورت سینرژیک عمل کرده و به غشای سلولی آسیب برسانند (Abd El-Wahed et al., 2019). ملیتین دارای گزینش‌پذیری پایینی برای غشای سلولی است و از طریق فرآیند تشکیل منافذ به شدت روی لیپیدهای آن اثر می‌گذارد. این فرآیند باعث آزاد شدن محتویات سیتوپلاسمی سلول می شود و منجر به لیز سلولی می شود. این روش عمل به احتمال زیاد مسئول خواص ضد‌باکتریایی زهر زنبور عسل است (Wehbe et al., 2019; Nader et al., 2021; Asthana et al., 2004). 

چندین مطالعه توانایی زهر زنبور عسل را برای از بین بردن باکتریهای گرم منفی و گرم مثبت نشان داده اند (Yacoub et al., 2020). فعالیت ضدباکتریایی زهر زنبور عسل از نژاد خالص Apis mellifera و همچنین هیبرید در برابر پنج سویه باکتری مورد آزمایش قرار گرفت. نتایج نشان داد که زهر زنبور عسل یک فعالیت ضد‌باکتریایی در برابر هر پنج سویه باکتریایی نشان داد. مطالعات دیگر ثابت کردند که زهر زنبور عسل می تواند به عنوان یک عامل ضد میکروبی مکمل در برابر باکتری های بیماری‌زا مورد استفاده قرار گیرد (Hegazi et al., 2015). پاتوژن های منتقله از غذا خطر ایجاد مقاومت ضد میکروبی و تولید بیوفیلم‌هایی مانند سالمونلا را ایجاد می‌کنند. در مطالعه ای، 16 سویه سالمونلا جدا شده از طیور بر علیه آپیتوکسین (زهر زنبور عسل) آزمایش شدند. در 14 سویه از 16 سویه آزمایش شده، آپیتوکسین تشکیل بیوفیلم را کاهش داد و بیوفیلم از پیش ساخته شده را تا 47 درصد از بین برد. همچنین، آپیتوکسین تحرک باکتری را افزایش داد و MIC بین 1024-256 میکروگرم در میلی لیتر متغیر بود (Arteaga et al., 2015).

سایر مطالعات بر روی اثر ضد باکتریایی زهر زنبور عسل در برابر انواع دیگری از باکتری‌ها مانند استافیلوکوکوس اورئوس و اشریشیا کلی متمرکز بودند. نتایج نشان داد که زهر زنبور عسل در کشتن هر دو سویه باکتری فعال است. در 10 برابر MIC، رشد مجدد اشریشیا کلی در 18 ساعت مشاهده نشد در حالی که برای استافیلوکوکوس اورئوس در 5 برابر MIC مشاهده نشد (Han et al., 2009). در خصوص سویه‌های گرم مثبت، دامنه MIC از 200 میکروگرم در میلی لیتر تا 8 میکروگرم در میلی لیتر برای حساس‌ترین گونه یعنی باسیلوس سوبتیلیس بود. همچنین، سویه‌های گرم منفی نسبت به زهر زنبور عسل مقاوم‌تر بودند (MIC 60  تا بیش از 500 میکروگرم در میلی‌لیتر). این را می‌توان با ماهیت غشای سلولی باکتری توضیح داد (AL-Ani et al., 2015; Nader et al., 2021). غشای خارجی باکتری‌های گرم منفی شامل لیپوپلی ساکاریدها (LPS) است که مانع از نفوذ ملیتین موجود در زهر زنبور عسل می شود. بنابراین، ملیتین مسئول فعالیت ضد باکتریایی است. در حالی که در باکتری‌های گرم مثبت، LPS وجود ندارد، که نشان می‌دهد ملیتین می‌تواند راحت‌تر به غشای سلولی نفوذ کند و منافذ ایجاد کند و نفوذپذیری سلول را از طریق غشای سیتوپلاسمی افزایش دهد (Wu et al., 2016). فسفولیپاز A2که به وفور در زهر زنبور عسل خام نیز وجود دارد می‌تواند غشای سلولی باکتری‌های گرم منفی را با هیدرولیز آنزیمی فسفولیپیدها به طور غیرمستقیم مختل کند. مطالعات دیگر، فعالیت ضد باکتریایی زهر زنبور عسل خام و دو بیوپپتید اصلی آن ملیتین و فسفولیپاز A2را علیه پاتوژن های دهان مسئول پوسیدگی دندان یعنی باکتریهای لاکتوباسیلوس کازئی، استرپتوکوکوس سالیواریوس، استرپتوکوکوس موتانس، استرپتوکوکوس میتیس، استرپتوکوکوس سوبرینوس، استرپتوکوکوس سانگوئینیس و انتروکوکوس فکالیس گزارش کردند. ملیتین دو برابر زهر زنبور عسل خام در برابر باکتری های آزمایش شده فعال بود (4 تا 40 میکروگرم در میلی لیتر). در خصوص فسفولیپاز A2، آن تنها در برابر لاکتوباسیلوس کازئی در غلظت بیش از 400 میکروگرم در میلی لیتر فعال بود (Leandro et al., 2015). به طور مشابه، ملیتین فعالیت ضد میکروبی را در برابر سویه‌های استافیلوکوک و همچنین سویه‌های MRSA نشان داد در حالی که فسفولیپاز A2هیچ تاثیری بر روی همان سویه‌ها نشان نداد (Choi et al., 2015). همچنین، نشان داده شده است که اسیدهای آمینه خاص و موقعیت آن ها نقش مهمی در فعالیت ضد باکتریایی اعمال شده توسط ملیتین دارند. به عنوان مثال، عدم وجود باقیمانده (Residue) پرولین در موقعیت 14 به طور قابل توجهی فعالیت ضد میکروبی ملیتین را کاهش می دهد (Jamasbi et al., 2014). مکانیسم ضد باکتریایی پپتیدهای جدید مشتق شده از ملیتین MDP1 و MDP2 در برابر سویه‌های مقاوم به چند دارو مانند اشریشیا کلی، سودوموناس آئروژینوزا و استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی سیلین (MRSA) مورد ارزیابی قرار گرفت. دو پپتید مشتق شده فعالیت ضد‌باکتریایی قوی در برابر سویه‌های مرجع سه سویه مقاوم به چند دارو در مقایسه با ملیتین بومی از طریق تغییر و آسیب غشاء نشان دادند (Akbari et al., 2018). 

از سوی دیگر، درمان‌های ضد میکروبی به دلیل افزایش تعداد باکتری‌های مقاوم به چند دارو (MDR یا Multidrug resistant) و همچنین بیوفیلم‌های باکتریایی که درمان آن‌ها بسیار سخت است، روز به روز کارآمدی شان کمتر می‌شود. بین 317 نمونه مثبت برای رشد باکتری، 124 ایزوله MDR از باکتری‌های گرم منفی و گرم مثبت بود. زهر زنبور عسل درصد مهار رشد کامل (100٪) را در برابر تمام جدایه‌های MDR آزمایش شده با طیف وسیعی از MICs و MLCs نشان داد که بین 50 -125/3 میکروگرم در میلی لیتر و 100-25/6 میکروگرم در میلی لیتر، به ترتیب علیه همه MDR های گرم منفی و یک گرم مثبت بود (Fadl, 2018). 

بطور کلی زهر زنبور عسل و دو ترکیب اصلی آن ملیتین و فسفولیپاز A2فعالیت ضد باکتریایی بسیار امیدوارکننده ای را در برابر چندین سویه باکتریایی بیماری زا حتی در برابر باکتری های مقاوم به چند دارو نشان می دهند. با این حال، همیشه باید در نظر داشت که این بیوپپتیدها سمی هستند و در صورت تجویز اشتباه ممکن است به عنوان عوامل سمی عمل کنند. ملیتین سمی‌ترین جزء در زهر زنبور عسل است. در حالی که مسئول اکثر دردهای ناشی از نیش زنبور است، تنها یک واکنش آلرژیک جزئی ایجاد می‌کند. برخلاف فسفولیپاز A2که آلرژی‌زاترین و ایمنی‌زاترین پروتئین در زهر زنبور عسل است (Pucca et al., 2019). مسمومیت با زهر زنبور عسل می‌تواند منجر به تظاهرات بالینی زیادی مانند واکنش‌های التهابی موضعی، واکنش‌های آلرژیک، شوک‌های آنافیلاکتیک و واکنش‌های سمی سیستمیک شود (Almeida et al., 2011). درمان‌های ایده‌آل در برابر اثر سمی زهر زنبور، کورتیکواستروئیدها، آنتی‌هیستامین‌ها و آدرنالین عضلانی بسته به شدت سموم زنبور عسل هستند (Fitzgerald and Flood, 2006). 

بسیاری از مطالعات بالینی روی زهر زنبور عسل نتایج امیدوارکننده‌ای را نشان داده‌اند. آکنه، یکی از شایع‌ترین مشکلات در میان نوجوانان، معمولاً با آنتی بیوتیک ها برای از بین بردن باکتری های ایجاد کننده درمان می شود، اما در برخی موارد مقاومت باکتریایی ممکن است رخ دهد (Kim et al., 2019).

 

 

 

جدول 4. مطالعات مورد اشاره مبنی بر خواص ضد باکتریایی زهر زنبور عسل

رفرنس

نویسنده، سال، کشور

نتیجه اصلی

باکتریهای مورد آزمون

هدف اصلی از مطالعه

نام محصول

Hegazi et al., 2015

هگازی و همکاران، 2015، مصر

تایید فعالیت ضدباکتریایی زهر زنبور عسل

استافیلوکوکوس اورئوس، اشرشیا کلی، استرپتوکوکوس پیوژنز، کلبسیلا پنومونیه، سودوموناس آئروژینوزا

بررسی فعالیت ضدباکتریایی زهر زنبور عسل

زهر زنبور عسل

Arteaga et al., 2015

آرته آگا و همکاران، 2015، اسپانیا

تایید فعالیت ضدسالمونلایی و ضدبیوفیلمی زهر زنبور عسل

سویه‌های سالمونلا انتریکا

ارزیابی فعالیت ضدمیکروبی و ضدبیوفیلمی زهر زنبور عسل علیه سویه‌های سالمونلا

زهر زنبور عسل

Han et al., 2009

هان و همکاران، 2009، کره جنوبی

تایید فعالیت ضدباکتریایی زهر زنبور عسل کامل و ملیتین خالص شده

اشریشیا کلی، استافیلوکوکوس اورئوس

ارزیابی فعالیت ضدباکتریایی زهر زنبور عسل کامل و ملیتین خالص‌شده

زهر زنبور عسل

AL-Ani et al., 2015

آل آنی و همکاران، 2015، آلمان

زهر زنبور و ملیتین به طور هم‌افزایی اثر باکتری‌کشی چندین عامل ضدمیکروبی را هنگام استفاده ترکیبی، به ویژه هنگامی که داروها بر چندین هدف مولکولی متفاوت تأثیر می‌گذارند، افزایش می‌دهند.

سویه های استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی سیلین، انتروکوکوس فکالیس مقاوم به وانکوماسین، اشریشیا کلی، مایکوباکتریوم های سریع الرشد

بررسی فعالیت ضدمیکروبی زهر زنبور عسل و جزء اصلی آن، ملیتین، به تنهایی یا در ترکیبات دو دارویی و سه دارویی با آنتی‌بیوتیک‌ها یا متابولیت‌های ثانویه گیاهی ضدمیکروبی

 

زهر زنبور عسل

Wu et al., 2016

وو و همکاران، 2016، آمریکا

ملیتین طبیعی فعالیت ضدمیکروبی بالاتری را در برابر لیستریا مونوسیتوژنز نشان داد.

لیستریا مونوسایتوژنز

مقایسه فعالیت ضدمیکروبی و سمیت سلولی ملیتین طبیعی و دو جهش‌یافته آن

زهر زنبور عسل

Leandro et al., 2015

لئوناردو و همکاران، 2015، برزیل

آپیتوکسین طبیعی و تجاری اثرات یکسانی را نشان دادند. ملیتین فعال‌ترین جزء در آپیتوکسین بود. آپیتوکسین و جزء آن ملیتین کاربرد بالقوه‌ای در برابر پاتوژن‌های دهانی دارند.

استرپتوکوکوس سالیواریوس، استرپتوکوکوس موتانس، استرپتوکوکوس سوبرینوس، استرپتوکوکوس میتیس، استرپتوکوکوس سانگوئیس، لاکتوباسیلوس کازئی، انتروکوکوس فکالیس

ارزیابی پتانسیل ضد باکتریایی آپیتوکسین تولید شده توسط زنبور عسل در برابر عوامل ایجاد کننده پوسیدگی دندان

زهر زنبور عسل

Choi et al., 2015

چویی و همکاران، 2015، کره جنوبی

زهر زنبور عسل، که ذاتاً سمی است، هنگام استفاده به عنوان یک درمان ضد MRSA اثرات منفی دارد. با این حال، ملیتین، جزء اصلی زهر زنبور عسل، اثرات ضد باکتریایی با حداقل سمیت در شرایط آزمایشگاهی و درون تنی نشان می‌دهد.

استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی سیلین، استرپتوکوکوس پنومونیه، استرپتوکوکوس آگالاکتیه، استرپتوکوکوس گوردونی، اسافیلوکوکوس اپیدرمایدیس ، استرپتوکوکوس بوویس

ارزیابی زهر زنبور عسل و ماده فعال اصلی آن، ملیتین، را از نظر فعالیت‌های ضد باکتریایی و محافظت درون تنی در برابر عفونت‌های MRSA

زهر زنبور عسل

Akbari et al., 2018

اکبری و همکاران، 2018، ایران

MDP1 و MDP2 یکپارچگی غشاهای باکتری‌های گرم مثبت و گرم منفی را تغییر داده و از طریق آسیب‌های غشایی، باکتری‌ها را از بین می‌برند.

استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به چند دارو، اشریشیا کلی و سودوموناس آئروژینوزا

بررسی مکانیسم ضدباکتریایی پپتیدهای جدید مشتق‌شده از ملیتین (یعنی MDP1 و MDP2) در برابر استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به چند دارو، اشریشیا کلی و سودوموناس آئروژینوزا

زهر زنبور عسل

Fadl, 2018

فدل، 2018، مصر

تایید تاثیر زهر زنبور عسل علیه باکتریهای پاتوژن مقاوم به آنتی بیوتیک

اشریشیا کلی، کلبسیلا پنومونیه، انتروباکتر کلوآکه و سودوموناس آئروژینوزا ، استافیلوکوکوس اورئوس، استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین، استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به ونکومایسین، استافیلوکوکوس همولیتیکوس و انتروکوکوس فکالیس

اثر ضدباکتریایی و ضدبیوفیلمی زهر زنبور عسل برای مهار باکتریهای پاتوژن مقاوم به چند دارو

زهر زنبور عسل

 

 

در یک مطالعه بالینی که توسط هان و همکاران در سال 2013 انجام شد، محصولات مراقبت از پوست با یا بدون زهر زنبور عسل بر روی 12 فرد مبتلا به آکنه آزمایش شدند. نتایج کاهش 7/57 درصدی در ATP اندازه گیری شده برای ارزیابی کاهش میکروب‌های پوست را نشان داد. بنابراین، محصولات آرایشی و مراقبت از پوست حاوی زهر زنبور عسل می توانند به عنوان یک عامل درمانی امیدوارکننده ضد‌آکنه استفاده شوند (Han et al., 2013).

فعالیت ضدباکتریایی عسل زنبور عسل

شناخته شده ترین و با ارزش ترین محصولات طبیعی که توسط زنبورهای عسل تولید می شود، عسل می باشد. از زمان‌های بسیار قدیم، عسل برای مصارف دارویی و تغذیه ای مورد استفاده بشر بوده است. عسل یک محلول قند فوق اشباع طبیعی است که از یک کمپلکس پیچیده ای از کربوهیدرات ها (77-86٪) تشکیل شده است که فروکتوز و گلوکز فراوان ترین آن ها هستند. دارای مقدار کمی آب (حدود 20%) است که به عسل چندین ویژگی مانند ویسکوزیته بالا و فشار اسمزی بالا می دهد. همچنین حاوی اجزای متعدد جزئی اما ضروری از جمله پروتئین ها، آنزیم ها (اینورتاز، کاتالاز و غیره)، اسیدهای آلی (اسید گلوکونیک، اسید استیک)، اسیدهای آمینه، لیپیدها، ویتامین ها، مواد معدنی و بسیاری دیگر است. علاوه بر این، عسل از Apis mellifera با سطح pH پایین بین 53/3 تا 03/4 مشخص می‌شود (Alvarez-Suarez et al., 2014; Moniruzzaman et al., 2013). با این وجود، ترکیب عسل بسته به عوامل متعددی مانند منشاء گل، شرایط محیطی، و همچنین فرآیند پردازشی که طی می‌کند (پاستوریزه کردن و ذخیره سازی) به طور گسترده‌ای متفاوت است (Kumar et al., 2010; Molan et al., 1992; Bagheri et al., 2017; Hizomi Shirejini et al., 2018; Bagheri et al., 2016.

اثر ضدباکتریایی عسل به واسطه دو مکانیسم انجام می شود: یک مسیر وابسته به پراکسید و یک مسیر مستقل از پراکسید. در مسیر پراکسید هیدروژن، H2O2 توسط گلوکز اکسیداز، یک آنزیم متابولیزه کننده کربوهیدرات که توسط زنبورها به شهد اضافه می‌شود، تشکیل می‌شود. همانطور که مطالعات قبلی نشان داد، اکسیداسیون آنزیمی گلوکز مسئول فعالیت ضد‌میکروبی عسل است. هنگامی که نمونه‌های عسل با کاتالاز، آنزیمی که پراکسید هیدروژن را تجزیه می‌کند، تیمار شدند، رشد باکتریایی کاهش یافت. در نهایت، هنگامی که H2O2 توسط کاتالاز حذف شد، از تخریب DNA (ناشی از اثر باکتریوستاتیک عسل) جلوگیری شد (Sowa et al., 2017; Bang et al., 2003; Brudzynski et al., 2012).

در مورد مسیر مستقل از پراکسید، خواص فیزیکوشیمیایی متشکل از ویسکوزیته بالا و محتوای قند بالا دو عاملی هستند که به عسل اثر ضد‌باکتریایی آن را می‌دهند. این احتمالاً به این دلیل است که محتوای قند زیاد در عسل باعث بهبود جذب مجدد الکترولیت و آب در روده می شود. علاوه بر این، سطح pH پایین رشد میکروبی را متوقف می کند (Kwakman et al., 2010). متیل گلیوکسال (MGO) یکی دیگر از ترکیبات فعال زیستی است که در عملکرد ضد‌باکتریایی غیر پراکسیدی نقش دارد. با تبدیل غیر آنزیمی دی‌هیدروکسی استون (که در شهد گلهای Leptospermum scoparium یافت می‌شود) تولید می شود. عسل مانوکا، عسلی که به دلیل داشتن MGO دارای فعالیت ضد باکتریایی غیر پراکسیدی است، از درخت مانوکا خانواده Myrtaceae، L. scoparium تولید می‌شود. این عسل به دلیل خواص بیولوژیکی که دارد به ویژه خواص آنتی اکسیدانی و ضد باکتریایی آن مورد توجه بسیاری از دانشمندان سراسر جهان قرار گرفته است. علاوه بر این، عسل مانوکا در درمان عفونت‌هایی مانند زخم‌های جراحی، آبسه‌ها، زخم‌های ضربه‌ای، سوختگی‌ها و زخم‌های با منشاء مختلف مورد استفاده قرار گرفته است و قدرت خود را در مهار عوامل بیماری‌زای انسانی و جلوگیری از تشکیل بیوفیلم‌ها نشان داده است (Adams et al., 2009; Jenkins and Cooper, 2012). علاوه بر ترکیبات فعال زیستی مسئول فعالیت غیر‌پراکسیدی، یک پپتید ضد‌میکروبی موجود در عسل به نام Defensin-1 زنبور عسل در برابر چندین باکتری گرم مثبت مانند استافیلوکوکوس اورئوس، باسیلوس سوبتیلیس و لارو پانی‌باسیلوس که عامل اصلی بیماری ویرانگر لارو زنبور عسل آمریکایی هستند، عمل می‌کند (Kwakman et al., 2010). 

عسل طیف گسترده‌ای از فعالیت ضد‌باکتریایی علیه باکتری های مقاوم به آنتی بیوتیک را نشان می‌دهد که هم باکتری‌های گرم منفی و هم باکتری‌های گرم مثبت را در بر می‌گیرد. موکایا و همکاران در سال 2020،  16 نوع مختلف عسل را از مناطق مختلف کنیا جمع‌آوری کردند. آنها دریافتند که تمام 16 نمونه از رشد  اشریشیا کلی جلوگیری کردند و مقدار قابل توجهی از فعالیت ضد‌میکروبی غیر پراکسیدی داشتند (Mokaya et al., 2020). مطالعه دیگری دو عسل طبیعی را در برابر استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی سیلین (MRSA)، انتروکوک های حساس به وانکومایسین (VSE) و انتروکوک های مقاوم به وانکومایسین (VRE) مورد بررسی قرار داد و سپس فعالیت ضد‌باکتریایی آنها را با عسل مصنوعی مقایسه کرد. تمام سویه‌های MRSA به عسل مصنوعی مقاوم اما به هر دو نوع عسل (طبیعی) حساس بودند. همانطور که برای VRE و VSE، هر دو حساس به عسل مصنوعی و طبیعی، با حداقل غلظت بازدارنده (MIC) کمتر برای عسل طبیعی، بودند (Cooper et al., 2002). این یافته ها با مطالعه بروژنسکی و لانینگان در سال 2012 در کانادا، همخوانی دارد. که در آن MRSA و VRE به عسل های انتخاب شده حساس بودند و نشان دادند که اثر باکتریواستاتیک وابسته به دوز H2O2 است (Brudzynski and Lannigan, 2012). علاوه بر این، نشان داده شده است که عسل به عنوان یک مهارکننده قوی هلیکوباکتر پیلوری، عامل ایجاد کننده زخم معده،  عمل می‌کند (Header et al., 2016).

از آنجایی که عسل مانوکا دارای فعالیت ضد‌باکتریایی استثنایی است، براون و همکارانش در سال 2020 در انگلستان، آن را در برابر استافیلوکوکوس پزودواینترمدیوس که باعث عفونت های جدی در حیوانات اهلی می شود و می‌تواند به صاحب آنها منتقل شود، امتحان کردند. آن ها نشان دادند که عسل مانوکا نه تنها در برابر ایزوله های جدید استافیلوکوکوس پزودواینترمدیوس مقاوم به چند دارو موثر است، بلکه علاوه بر این با آنتی بیوتیک‌های مهم بالینی اثر سینرژیستی برقرار می کند و بیماریزایی را کاهش می‌دهد (Brown et al., 2020).

علاوه بر این، مطالعه دیگری نشان داد که غلظت 10 درصد عسل می‌تواند از تشکیل یک بیوفیلم از باکتری‌های دهان مانند استرپتوکوک موتانس جلوگیری کند، و این نشان می‌دهد که عسل می‌تواند برای به حداقل رساندن پاتوژن‌های دهانی در پلاک دندان کمک کند (Badet and Quero, 2011). عسل همچنین در برابر بیوفیلم‌های تولید شده توسط استافیلوکوکوس اورئوس حساس به متی‌سیلین (MSSA)، MRSA و سودوموناس آئروژینوزا با میزان باکتری‌کشی به ترتیب 63 تا 82 درصد، 73 تا 63 درصد و 91 تا 91 درصد موثر بود که بالاتر از اثر آنتی‌بیوتیک‌های منفرد پرمصرف بود (Alandejani et al., 2009). 

در مطالعه دیگری، عسل فعالیت ضد باکتریایی را در برابر بورخلدریا سپاسیا1، که مسئول عفونت‌های ریوی به ویژه در بیماران مبتلا به سیستیک فیبروزیس و بیماری گرانولوماتوز مزمن است، نشان داد. 20 سویه از بورخلدریا سپاسیا جدا شده از خلط بیماران مبتلا به سیستیک فیبروزیس از نظر حساسیت به هشت آنتی‌بیوتیک و دو نوع عسل (با و بدون فعالیت پراکسید) غربالگری شدند. همه سویه‌ها به آنتی‌بیوتیک‌های آزمایش‌شده مقاوم بودند، اما در غلظت‌های کمتر از ۶ درصد (v/v) نسبت به عسل حساس بودند (Cooper et al., 2000). علاوه بر این، 13 نمونه عسل از منابع گیاهی مختلف بر علیه سودوموناس آئروژینوزا و اشریشیا کلی در غلظت‌های مختلف (10، 5، 5/2 و 1 درصد وزنی/حجمی) مورد آزمایش قرار گرفتند. تمام نمونه‌های عسل برای غلظت‌های بالاتر از 5/2 درصد، اثر بازدارندگی بر رشد سودوموناس آئروژینوزا و اشریشیا کلی نشان دادند. تنها چهار نمونه در غلظت 5/2 درصد هنوز موثر بودند. هیچ فعالیتی در غلظت‌های زیر 5/2 درصد مشاهده نشد (Wilkinson and Cavanagh, 2005).   

شایان ذکر است که فعالیت ضد‌باکتریایی عسل بسته به منبع گیاهی بسیار متفاوت است (Kumar et al., 2010; Wilkinson and Cavanagh, 2005). مطالعه هیزمی شیره‌جینی و همکاران در سال 2018 در ایران، دلالت بر این داشت که فعالیت ضد باکتریایی نمونه‌های عسل با توجه به منشاء گل عسل متغیر است. آن‌ها فعالیت ضدباکتریایی و آنالیز فیزیکوشیمیایی چهار نوع عسل شامل آویشن، زول، پونه و شوید را مورد بررسی قرار دادند. مطالعه آن‌ها بیشترین فعالیت ضدباکتریایی برای عسل گیاه زول یا بوقناق با نام علمیEryngium  به ترتیب با قطر هاله عدم رشد 5/15، 14، 11 و 11 میلی‌متر علیه شیگلا دیسانتری استافیلوکوکوس اورئوس ، باسیلوس سرئوس و اشریشیا کلی در غلظت 50 درصد حجمی/حجمی را نشان داد و سطوح کمترین غلظت مهارکنندگی (MIC) و کمترین غلظت باکتری کشی(MBC) برای عسل های مورد آزمون در محدوده 50-25/6 درصد حجمی/حجمی گزارش شد (Hizomi Shirejini et al., 2018).

در مطالعه ای مشابه، باقری و همکاران در سال 2016، فعالیت ضدباکتریایی و آنتی اکسیدانی چهار نمونه عسل با منشاء گیاهی مختلف جمع‌آوری شده از کندوهای زنبور عسل واقع در استان گلستان واقع در شمال ایران را بررسی کردند. عسل افرا (Maple) با میانگین قطر هاله عدم رشد 33/20، 22، 33/14 و 33/13 میلیمتر به ترتیب علیه شیگلا دیسانتری، استافیلوکوکوس اورئوس، باسیلوس سرئوس و اشریشیا کلی بیشترین فعالیت ضدباکتریایی را نشان داد و سطوح MIC و MBC برای عسل های افرا، نمدار (Linden) و گون (astragalus) در محدوده 25-25/6 درصد حجمی /حجمی گزارش شد. عسل نمدار بیشترین محتوای فنلی و فلاونوئیدی و مهار رادیکال‌های آزاد DPPH (خاصیت آنتی‌اکسیدانی) را در بین نمونه های عسل نشان داد. آنها نتیجه گرفتند که فعالیت ضدباکتریایی و آنتی‌اکسیدانی نمونه‌های عسل با توجه به منشاء گل و گیاه عسل متغیر است (Bagheri et al., 2016).

 

 

[1]  Burkholderia cepacia

جدول 5. مطالعات مورد اشاره مبنی بر خواص ضدباکتریایی عسل

رفرنس

نویسنده، سال، کشور

نتیجه اصلی

باکتریهای مورد آزمون

هدف اصلی از مطالعه

نام محصول

Kwakman et al., 2010

واکمن و همکاران، 2010، هلند

تمام باکتریها در غلظت هایی از عسل درجه پزشکی، کمتر از غلظت محلول قندی معادل عسل کشته شدند.

باسیلوس سوبتیلیس، استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین، اشریشیا کلی تولیدکننده بتالاکتاماز با طیف گسترده، سودوموناس آئروژینوزا مقاوم به سیپروفلوکساسین و انتروکوکوس فاسیوم مقاوم به وانکومایسین

تعیین باکتری‌کش عسل درجه پزشکی

عسل

Mokaya et al., 2020

موکایا و همکاران، 2020، کنیا

ضمن تایید فعالیت ضدباکتریایی نمونه های عسل، منشأ جغرافیایی عسل بر محتوای فعال زیستی آن تأثیر داشت.

اشریشیا کلی

تخمین ترکیبات فعال زیستی، مهار رادیکال‌های آزاد در شرایط آزمایشگاهی و فعالیت‌های ضد باکتریایی ۱۶ نوع عسل به دست آمده از مناطق جغرافیایی مختلف در کنیا

عسل

Cooper et al., 2002

کوپر و همکاران، 2002، ولز

مهار باکتری‌ها توسط عسل منحصراً به دلیل اسمولاریته نیست. برای کوکسی‌های گرم مثبت آزمایش شده، سویه‌های حساس و مقاوم به آنتی‌بیوتیک حساسیت مشابهی به عسل نشان دادند.

هجده سویه استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین و هفت سویه انتروکوک حساس به ونکومایسین از زخم‌های عفونی و 20 سویه انتروکوک مقاوم به ونکومایسین از سطوح محیطی بیمارستان

تعیین حساسیت کوکسی‌های گرم مثبت دارای اهمیت بالینی در زخم‌ها به عسل

عسل

Brudzynski and Lannigan, 2012

بروژنسکی و لانینگان، 2012، کانادا

اثر باکتریواستاتیک وابسته به دوز H2O2 است.

باسیلوس سوبتیلیس، اشریشیا کلی، انتروکوکوس فکالیس مقاوم به ونکومایسین، استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین

مکانیسم اثر باکتریواستاتیک عسل علیه ایزوله‌های بالینی مقاوم به چند دارو شامل رادیکال‌های هیدروکسیل تولید شده از پراکسید هیدروژن عسل

عسل

Brown et al., 2020

براون و همکاران، 2020، انگلستان

تایید پتانسیل ضدباکتریایی عسل مانوکا

استافیلوکوکوس سودو اینترمدیوس

فعالیت ضد باکتریایی و ضد بیماریزایی عسل مانوکا در برابر سویه‌های استافیلوکوکوس سودواینترمدیوس با تنوع ژنتیکی

عسل

Badet and Quero, 2011

بادت و کوئرو، 2011، نیوزلند

عسل‌های مانوکا ممکن است بتوانند عوامل بیماری‌زای دهانی را در پلاک دندان کاهش دهند و قادر به کنترل رسوب بیوفیلم دندانی هستند.

استرپتوکوکوس موتانس و استرپتوکوکوس سوبرینوس

بررسی تأثیر دو نوع عسل مانوکا با قدرت‌های مختلف فعالیت ضدباکتریایی بر روی باکتری‌های بالقوه بیماری‌زای دهان

عسل

Alandejani et al., 2009

آلاندجانی و همکاران، 2009، کانادا

عسل در از بین بردن بیوفیلم‌های باکتریایی سودوموناس آئروژینوزا و استافیلوکوکوس اورئوس موثر است.

سودوموناس آئروژینوزا و استافیلوکوکوس اورئوس

تعیین اثر آزمایشگاهی عسل در برابر بیوفیلم‌های تولید شده توسط سودوموناس آئروژینوزا و استافیلوکوکوس اورئوس

عسل

Cooper et al., 2000

کوپر و همکاران، 2000، ولز

ایزوله های بورخولدریا سپاسیا با الگوهای مقاومت آنتی‌بیوتیکی چندگانه، به غلظت‌های عسل کمتر از 6٪ حساسیت نشان دادند.

بیست سویه از بورخولدریا سپاسیا

تعیین حساسیت ایزوله های بورخلدریا سپاسیا به عسل

عسل

Wilkinson and Cavanagh, 2005

ویلکینسون و کاواناگ، 2005، استرالیا

تایید فعالیت ضدباکتریایی 13 نمونه عسل مورد بررسی علیه اشریشیا کلی و سودوموناس آئروژینوزا

اشریشیا کلی و سودوموناس آئروژینوزا

تعیین فعالیت ضدباکتریایی ۱۳ عسل، در برابر اشریشیا کلی و سودوموناس آئروژینوزا

عسل

Hizomi Shirejini et al., 2018

هیزمی شیره‌جینی و همکاران، 2018، ایران

 

تایید اثـرات ضـدباکتریایی عسل‌هاي مورد آزمون و اینکه فعالیت ضدباکتریایی نمونه‌های عسل با توجه به منشاء گل عسل متغیر است.

شیگلا دیسانتری، استافیلوکوکوس اورئوس ، باسیلوس سرئوس و اشریشیا کلی

 

آنالیز فعالیت ضد باکتریایی و فیزیکوشیمیایی چهار نوع عسل با منشاء گیاهی مختلف

عسل

Bagheri et al., 2016

باقری و همکاران، 2016، ایران

ضمن تایید فعالیت ضدباکتریایی و آنتی‌اکسیدانی نمونه‌های عسل، این فعالیتهای بیولوژیک با توجه به منشاء گل و گیاه عسل متغیر است

شیگلا دیسانتری، استافیلوکوکوس اورئوس، باسیلوس سرئوس و اشریشیا کلی

فعالیت ضدباکتریایی و آنتی اکسیدانی چهار نمونه عسل با منشاء گیاهی مختلف

عسل

Bagheri et al., 2017

باقری و همکاران، 2017، ایران

فعالیت ضدباکتریایی عسل با توجه به منشاء گل متغیر است و عسل چند‌گل فعالیت ضدباکتریایی بیشتری در مقایسه با عسل‌های تک‌گل داشت.

شیگلا دیسانتری، استافیلوکوکوس اورئوس، باسیلوس سرئوس و اشریشیا کلی

مقایسه فعالیت ضدباکتریایی عسل چند‌گل با چند نوع عسل تک گل

عسل

Combarros-Fuertes et al., 2020b

کومباروس فورتس و همکاران، 2020، اسپانیا

نمونه‌های مختلف عسل اثرات کاملاً مشابهی بر باکتری‌ها ایجاد کردند.

استافیلوکوکوس اورئوس و اشریشیا کلی به دلیل عدم تعادل پتانسیل غشایی و آسیب غشایی تحت تاثیر نمونه های عسل قرار گرفتند. البته استافیلوکوکوس اورئوس دچار اختلال متابولیکی هم شد.

استافیلوکوکوس اورئوس و اشریشیا کلی

اعمال یک پروتکل فلوسیتومتری برای بررسی و توصیف مکانیسم‌های عمل ضد باکتریایی نمونه‌های عسل

عسل

 

باقری و همکاران در سال 2017 در مطالعه ای در ایران نشان دادند که عسل چند‌گل (Multifloral) فعالیت ضدباکتریایی بیشتری در مقایسه با عسل‌های تک‌گل (Monofloral) داشت، بطوریکه در غلظت 50 درصد میانگین قطر هاله عدم رشد 22، 21، 16 و 66/13 میلیمتر به ترتیب علیه شیگلا دیسانتری، استافیلوکوکوس اورئوس، باسیلوس سرئوس و اشریشیا کلی و سطوح MIC و MBC برای نمونه های عسل در محدوده 25-25/6 درصد حجمی /حجمی را گزارش کردند (Bagheri et al., 2017). تقلب، عملیات حرارتی و نگهداری طولانی مدت همگی می توانند بر عملکرد ضد باکتریایی عسل تأثیر بگذارند (Bucekova et al., 2020).

Combarros-Fuertes و همکاران (2020) مکانیسم سرکوب کننده عسل بر رشد باکتری‌ها را بررسی کرده‌اند. آنها دریافتند که وقتی اشریشیا کلی و استافیلوکوکوس اورئوس در معرض نمونه‌های مختلف عسل قرار گرفتند، تغییرات فیزیولوژیکی در یکپارچگی و قطبیت غشاء رخ می‌دهد. عسل همچنین باعث اختلال متابولیک عمده در استافیلوکوکوس اورئوس به عنوان یک پیامد فیزیولوژیکی اولیه شد (Combarros-Fuertes et al., 2020b).

در مورد آزمایشات بالینی روی عسل، Blaser و همکاران بهبودی کامل در هفت بیمار متوالی با زخم‌های آلوده یا کلونیزه شده با MRSA را گزارش کردند. از طرف دیگر، آنتی‌سپتیک ها و آنتی بیوتیک‌ها قبلاً نتوانسته بودند علائم مرتبط با عفونت را ریشه کن کنند (Blaser et al., 2007). علاوه بر این، مطالعه دیگری نشان داده است که مصرف عسل حداقل یک بار در هفته به طور قابل توجهی شانس ابتلا به عفونت هلیکوباکتر پیلوری را در گروهی متشکل از 150 بیمار سوء هاضمه کاهش می دهد (Boyanova et al., 2015). همچنین، در یک کارآزمایی بالینی شامل 90 بیمار مبتلا به زخم های عفونی، عسل بدون تابش گاما با کاهش تدریجی بار باکتری در یک دوره 4 هفته ای همراه بود (Yousaf et al., 2019).

مطالعات از روش‌های مختلفی برای اندازه‌گیری فعالیت ضد‌باکتریایی عسل استفاده کردند. رایج‌ترین روش‌ها، روش انتشار آگار و روش رقت‌سازی سریال در پلیت‌های میکروتیتر بود. روش اول، در حالی که در کارایی بدون زحمت و سریع است، محدودیت‌های زیادی دارد: (1) مشکل در قرار دادن حجم خاصی از نمونه محصول در چاهک های آگار به دلیل ویسکوزیته بالای عسل، (2) مشکلات انتشار با اجزای فعال مانند به عنوان دیفنسین-1 و گلوکز اکسیداز، که دارای وزن مولکولی زیادی در سراسر ماتریکس آگار هستند، (3) تکرارپذیری کم، (4) مشکل در مقایسه نتایج با نتایج سایر نویسندگان، (5) عدم توانایی در تمایز بین فعالیت باکتریواستاتیک و باکتری‌کش. برای روش دوم، سنجش رقت سریال، فعالیت باکتریواستاتیک (MIC) و باکتری‌کشی (MBC) نمونه‌های عسل بررسی شده را می‌توان با استفاده از این رویکرد بر خلاف روش اول به صورت کمی تعیین کرد. تنها چالشی که این روش ارائه می کند، تهیه محلول خروجی عسل است (Szweda, 2017).

با توجه به این یافته‌ها، به نظر می‌رسد که عسل فعالیت ضد باکتریایی گسترده‌ای در برابر انواع میکروارگانیسم‌ها دارد. در ادبیات پیشنهاد شده است که این ویژگی‌ها ایجاد مقاومت در برابر عسل را بعید می‌سازد و بر این باور است که عسل ممکن است یک کاربرد بالینی مهم در درمان باکتری‌های مقاوم به آنتی‌بیوتیک داشته باشد. همچنین استفاده از عسل به عنوان یک عامل ضد‌باکتری، برخلاف آنتی‌بیوتیک‌ها، عوارض جانبی منفی برای بیماران ندارد و مقرون به صرفه است (Combarros-Fuertes et al., 2020a). در نهایت، عسل ممکن است هنگام استفاده به عنوان یک درمان، محدودیت هایی مانند وجود برخی مواد سمی مانند علف‌کش ها یا آفت‌کش ها در آن، و همچنین آلودگی احتمالی آن توسط اندوسپورهای کلستریدیوم داشته باشد. بنابراین، رعایت معیارها و استانداردهای خاص هنگام استفاده از عسل به عنوان یک عامل درمانی بسیار مهم است (Hermanns et al., 2019). همچنین ایجاد یک روش استریل کردن که برای اجزای آنتی‌باکتریال پروتئینی عسل (گلوکز اکسیداز، دیفنسین-1) ایمن باشد، الزامی است. به نظر می‌رسد روش استریلیزاسیون پرتو گاما امیدوارکننده باشد (Molan and Allen, 1996). همچنین، توافق بر روی یک روش استاندارد برای تعیین فعالیت ضد‌میکروبی عسل مهم است که مقایسه فعالیت محصول ارزیابی شده در مطالعات مختلف را آسان می‌کند.

نتیجه‌گیری کلی

استفاده از محصولات کندوی عسل برای اهداف دارویی از دیرباز مورد بهره برداری بشر قرار گرفته است. با توجه به گسترش روزافزون مقاومت‌های آنتی بیوتیکی و عوارض ناخواسته ترکیبات دارویی شیمیایی، گرایش به ترکیبات با منشاء طبیعی افزایش یافته است. محصولات مختلف زنبور عسل می‌تواند نگرانی جامعه بهداشت جهانی را در این خصوص مرتفع سازد. در اینجا به خواص ضد‌باکتریایی عسل، زهر زنبور عسل، بره موم، گرده گل و ژل رویال پرداخته شد. هر یک از این محصولات با وجود ترکیبات زیست‌فعال، باعث مهار رشد سویه‌های باکتریایی بیماری زا می‌شوند. آزمایشات بالینی زیادی برای آزمایش ایمنی و اثربخشی محصولات کندو بر روی زخم‌های عفونی و بیماری‌های باکتریایی گوارشی مختلف مانند گاستروانتریت انجام می‌شود. علاوه بر این فعالیت ضد باکتریایی و ضد التهابی برخی محصولات مانند زهر زنبور عسل در درمان آکنه و نقش بره موم زنبور عسل در درمان بیماریهای دهان و دندان برخی بیماری های پوست و زخم و هم تایید شده است. در نهایت، اگرچه فرآورده‌های زنبور عسل به‌عنوان کاندیدهای ضد‌باکتریایی امیدوارکننده و قوی در نظر گرفته می‌شوند، کار آینده باید بر روی اثرات نامطلوب احتمالی آنها زمانی که مستقیماً روی بدن انسان اعمال می‌شود یا تجویز می‌شود، تأکید کند.

منابع

1. Abd El-Wahed, A.A.; Khalifa, S.A.M.; Sheikh, B.Y.; Farag, M.A.; Saeed, A.; Larik, F.A. Chapter 13 Bee Venom Composition: From Chemistry to Biological Activity. In Studies in Natural Products Chemistry; Rahman, A.U., Ed.; Elsevier: Amsterdam, The Netherlands, 2019.

2. Abouda, Z., Zerdani, I., Kalalou, I., Faid, M., and Ahami, M. T., 2011. The antibacterial activity of Moroccan bee bread and bee-pollen (fresh and dried) against pathogenic bacteria. Research Journal of Microbiology. 6(4): 376. doi: 10.3923/jm.2011.376.384.

3. Adams, C. J., Manley-Harris, M., and Molan, P.C., 2009. The origin of methylglyoxal in New Zealand manuka (Leptospermum scoparium) honey. Carbohydrate research. 344(8): 1050-1053. doi: 10.1016/j.carres.2009.03.020.

4. Akbari, R., Hakemi Vala, M., Hashemi, A., Aghazadeh, H., Sabatier, J. M., and Pooshang Bagheri, K., 2018. Action mechanism of melittin-derived antimicrobial peptides, MDP1 and MDP2, de novo designed against multidrug resistant bacteria. Amino acids. 50: 1231-1243. doi: 10.1007/s00726-018-2596-5.

5. Alandejani, T., Marsan, J., Ferris, W., Slinger, R., and Chan, F., 2009. Effectiveness of honey on Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa biofilms. Otolaryngology—Head and Neck Surgery. 141(1): 114-118. doi: 10.1016/j.otohns.2009.01.005.

6. AL-Ani, I.; Zimmermann, S.; Reichling, J.; and Wink, M., 2015. Pharmacological synergism of bee venom and melittin with antibiotics and plant secondary metabolites against multi-drug resistant microbial pathogens. Phytomedicine. 22(2): 245–255. doi: 10.1016/j.phymed.2014.11.019. 

7. Al-Ani, I., Zimmermann, S., Reichling, J., and Wink, M., 2018. Antimicrobial activities of European propolis collected from various geographic origins alone and in combination with antibiotics. Medicines. 5(1): 2. doi: 10.3390/medicines5010002.

8. Ali, B. M. M., Ghoname, N. F., Hodeib, A. A., and Elbadawy, M. A., 2015. Significance of topical propolis in the treatment of facial acne vulgaris. Egyptian Journal of Dermatology and Venerology. 35(1): 29-36. doi: 10.4103/1110-6530.162468.

9. Almeida, R. A. M. D. B., Olivo, T. E. T., Mendes, R. P., Barraviera, S. R. C. S., Souza, L. D. R., Martins, J. G., ... and Barraviera, B., 2011. Africanized honeybee stings: how to treat them. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical. 44: 755-761. doi: 10.1590/s0037-86822011000600020.

10. Alvarez-Suarez, J. M., Gasparrini, M., Forbes-Hernández, T. Y., Mazzoni, L., and Giampieri, F., 2014. The composition and biological activity of honey: a focus on Manuka honey. Foods. 3(3): 420-432. doi: 10.3390/foods3030420.

11. Arteaga, V., Lamas, A., Regal, P., Vázquez, B., Miranda, J. M., Cepeda, A., and Franco, C. M. (2019). Antimicrobial activity of apitoxin from Apis mellifera in Salmonella enterica strains isolated from poultry and its effects on motility, biofilm formation and gene expression. Microbial pathogenesis. 137: 103771. doi: 10.1016/j.micpath.2019.103771.

12. Asthana, N., Yadav, S. P., and Ghosh, J. K. 2004. Dissection of antibacterial and toxic activity of melittin: a leucine zipper motif plays a crucial role in determining its hemolytic activity but not antibacterial activity. Journal of Biological Chemistry. 279(53): 55042-55050. doi: 10.1074/jbc.M408881200. 

13. Bachanová, K., Klaudiny, J., Kopernický, J., and Šimúth, J. 2002. Identification of honeybee peptide active against Paenibacillus larvae larvae through bacterial growth-inhibition assay on polyacrylamide gel. Apidologie. 33(3): 259-269. doi:10.1051/apido:2002015.

14. Badet, C., and Quero, F. 2011. The in vitro effect of manuka honeys on growth and adherence of oral bacteria. Anaerobe. 17(1): 19-22. DOI: 10.1016/j.anaerobe.2010.12.007.

15. Bagheri, A., Koohsari, H., and Seyed Alangi, S. Z. 2016. Antibacterial and antioxidant activity of four types of honey with different floral origion. International Journal of Molecular and Clinical Microbiology. 6(2): 670-677.

16. Bagheri, A.; Koohsari, H.; Seyyed Alangi, S.Z., 2017. Antibacterial activity of monofloral and multifloral honeys with different floral origin in the Golestan province. Journal of Food Science and Technology. 62(14): 283-289.

17. Bang, L. M., Buntting, C., and Molan, P. 2003. The effect of dilution on the rate of hydrogen peroxide production in honey and its implications for wound healing. The Journal of Alternative and Complementary Medicine. 9(2): 267-273. doi: 10.1089/10755530360623383.

18. Bankova, V. S., de Castro, S. L., and Marcucci, M.C. 2000. Propolis: recent advances in chemistry and plant origin. Apidologie. 31(1): 3-15. DOI: 10.1051/apido:2000102.

19. Bastos, E. M. A., Simone, M., Jorge, D. M., Soares, A. E. E., and Spivak, M. 2008. In vitro study of the antimicrobial activity of Brazilian propolis against Paenibacillus larvae. Journal of Invertebrate Pathology. 97(3): 273-281. doi: 10.1016/j.jip.2007.10.007.

20. Bíliková, K., Mirgorodskaya, E., Bukovská, G., Gobom, J., Lehrach, H., and Šimúth, J. 2009. Towards functional proteomics of minority component of honeybee royal jelly: The effect of post‐translational modifications on the antimicrobial activity of apalbumin2. Proteomics. 9(8): 2131-2138. doi: 10.1002/pmic.200800705.

21. Bíliková, K., Wu, G., and Šimúth, J. 2001. Isolation of a peptide fraction from honeybee royal jelly as a potential antifoulbrood factor. Apidologie. 32(3): 275-283. DOI: 10.1051/apido:2001129.

22. Blaser, G., Santos, K., Bode, U., Vetter, H., and Simon, A. 2007. Effect of medical honey on wounds colonised or infected with MRSA. Journal of wound care. 16(8): 325-328. doi: 10.12968/jowc.2007.16.8.27851.

23. Boyanova, L., Ilieva, J., Gergova, G., Vladimirov, B., Nikolov, R., and Mitov, I. 2015. Honey and green/black tea consumption may reduce the risk of Helicobacter pylori infection. Diagnostic Microbiology and Infectious Disease. 82(1): 85-6. doi: 10.1016/j.diagmicrobio.2015.03.001.

24. Bogdanov, S. 2011. Royal jelly, bee brood: composition, health, medicine: a review. Lipids. 3(8): 8-19.

25. Bogdanov, S., and Henry, K. 2012. Propolis: Composition, Health, Medicine: A Review. Bee Product Science. 1–35.

26. Boukraâ, L., Abdellah, F., and Ait-Abderrahim, L. 2013. Antimicrobial properties of bee products and medicinal plants. Microbial pathogens and strategies for combating them: science, technology and education. URL: http://www. formatex. info/microbiology4/vol2. html (дата обращения: 20.05. 2017).

27. Bridi, R., Atala, E., Pizarro, P. N., and Montenegro, G. 2019. Honeybee pollen load: phenolic composition and antimicrobial activity and antioxidant capacity. Journal of natural products. 82(3): 559-565. DOI: 10.1021/acs.jnatprod.8b00945.

28. Brown, H. L., Metters, G., Hitchings, M. D., Wilkinson, T. S., Sousa, L., Cooper, J., ... and Jenkins, R. 2020. Antibacterial and antivirulence activity of Manuka Honey against genetically diverse Staphylococcus pseudintermedius strains. Applied and environmental microbiology. 86(20): e01768-20. doi: 10.1128/AEM.01768-20.

29. Brudzynski, K., Abubaker, K., and Miotto, D. 2012. Unraveling a mechanism of honey antibacterial action: Polyphenol/H2O2-induced oxidative effect on bacterial cell growth and on DNA degradation. Food chemistry. 133(2): 329-336. doi: 10.1016/j.foodchem.2012.01.035.

30. Brudzynski, K., and Lannigan, R. 2012. Mechanism of honey bacteriostatic action against MRSA and VRE involves hydroxyl radicals generated from honey’s hydrogen peroxide. Frontiers in microbiology. 3: 36. doi: 10.3389/fmicb.2012.00036.

31. Bucekova, M., Bugarova, V., Godocikova, J., and Majtan, J. 2020. Demanding new honey qualitative standard based on antibacterial activity. Foods. 9(9): 1263. doi: 10.3390/foods9091263.

32. Bucekova, M., and Majtan, J. 2016. The MRJP1 honey glycoprotein does not contribute to the overall antibacterial activity of natural honey. European Food Research and Technology. 242: 625-629. DOI: 10.1007/s00217-016-2665-5.

33. Buttstedt, A., Moritz, R. F., and Erler, S. 2013. More than royal food-Major royal jelly protein genes in sexuals and workers of the honeybee Apis mellifera. Frontiers in zoology. 10: 1-10. doi: 10.1186/1742-9994-10-72.

34. Buttstedt, A., Moritz, R. F., and Erler, S. 2014. Origin and function of the major royal jelly proteins of the honeybee (Apis mellifera) as members of the yellow gene family. Biological Reviews. 89(2): 255-269. doi: 10.1111/brv.12052.

35. Okamoto, I., Taniguchi, Y., Kunikata, T., Kohno, K., Iwaki, K., Ikeda, M., and Kurimoto, M. 2003. Major royal jelly protein 3 modulates immune responses in vitro and in vivo. Life sciences. 73(16): 2029-2045. doi: 10.1016/s0024-3205(03)00562-9.

36. Campos, M. G., Bogdanov, S., de Almeida-Muradian, L. B., Szczesna, T., Mancebo, Y., Frigerio, C., and Ferreira, F. 2008. Pollen composition and standardisation of analytical methods. Journal of Apicultural Research. 47(2): 154-161. doi: 10.3896/IBRA.1.47.2.12.

37. Campos, M. G. R., Frigerio, C., Lopes, J., and Bogdanov, S. 2010. What is the future of Bee Pollen. Journal of ApiProduct and ApiMedical Science, 2(4), 131-144. DOI: 10.3896/IBRA.4.02.4.01.

38. Choi, J. H., Jang, A. Y., Lin, S., Lim, S., Kim, D., Park, K., ... and Seo, H. S. 2015. Melittin, a honeybee venom‑derived antimicrobial peptide, may target methicillin‑resistant Staphylococcus aureus. Molecular medicine reports. 12(5): 6483-6490. doi: 10.3892/mmr.2015.4275.

39. Combarros-Fuertes, P., Fresno, J. M., Estevinho, M. M., Sousa-Pimenta, M., Tornadijo, M. E., and Estevinho, L. M. 2020a. Honey: another alternative in the fight against antibiotic-resistant bacteria? Antibiotics. 9(11): 774. doi: 10.3390/antibiotics9110774.

40. Combarros-Fuertes, P., M. Estevinho, L., Teixeira-Santos, R., G. Rodrigues, A., Pina-Vaz, C., Fresno, J. M., and Tornadijo, M. E. 2020b. Antibacterial action mechanisms of honey: Physiological Effects of Avocado, Chestnut, and Polyfloral Honey upon Staphylococcus aureus and Escherichia coli. Molecules. 25(5): 1252. doi: 10.3390/molecules25051252.

41. Cooper, R. A., Molan, P. C., and Harding, K. G. 2002. The sensitivity to honey of Gram‐positive cocci of clinical significance isolated from wounds. Journal of Applied microbiology. 93(5): 857-863. doi: 10.1046/j.1365-2672.2002.01761.x.

42. Cooper, R. A., Wigley, P., and Burton, N. F. 2000. Susceptibility of multiresistant strains of Burkholderia cepacia to honey. Letters in applied microbiology. 31(1): 20-24. doi: 10.1046/j.1472-765x.2000.00756.x.

43. Darwita, R. R., Finisha, A., Nur Wahyuni, H., Ghina, S., Muhammad, R., Satyanegara, A., ... and Adiatman, M. 2018. The effectiveness of propolis fluoride application in inhibiting dental caries activity in school children age 6-9 years old. International Journal of Applied Pharmaceutics. 9(1). doi: 10.22159/ijap.2017.v9s2.01.

44. Erkmen, O., and Özcan, M. M. 2008. Antimicrobial effects of Turkish propolis, pollen, and laurel on spoilage and pathogenic food-related microorganisms. Journal of medicinal food. 11(3): 587-592. doi: 10.1089/jmf.2007.0038.

45. Fadl, A. E.W. 2018. Antibacterial and antibiofilm effects of bee venom from (Apis mellifera) on multidrug-resistant bacteria (MDRB). Al-Azhar Journal of Pharmaceutical Sciences. 58(2): 60-80.

46. Fatrcová-Šramková, K., Nôžková, J., Kačániová, M., Máriássyová, M., Rovná, K., and Stričík, M. 2013. Antioxidant and antimicrobial properties of monofloral bee pollen. Journal of Environmental Science and Health, Part B. 48(2): 133-138. doi: 10.1080/03601234.2013.727664.

47. Fernandes Júnior, A., Balestrin, E. C., Betoni, J. E. C., Orsi, R. D. O., Cunha, M.D.L.R.D.S.D., and Montelli, A.C. 2005. Propolis: anti-Staphylococcus aureus activity and synergism with antimicrobial drugs. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz. 100: 563-566. doi: 10.1590/s0074-02762005000500018.

48. Fitzgerald, K. T., and Flood, A.A. 2006. Hymenoptera stings. Clinical techniques in small animal practice. 21(4): 194-204. doi: 10.1053/j.ctsap.2006.10.002.

49. Fontana, R., Mendes, M. A., De Souza, B. M., Konno, K., César, L. M. M., Malaspina, O., and Palma, M. S. 2004. Jelleines: a family of antimicrobial peptides from the Royal Jelly of honeybees (Apis mellifera). Peptides. 25(6): 919-928. doi: 10.1016/j.peptides.2004.03.016.

50. Fratini, F., Cilia, G., Mancini, S., and Felicioli, A. 2016. Royal Jelly: An ancient remedy with remarkable antibacterial properties. Microbiological research. 192: 130-141. doi: 10.1016/j.micres.2016.06.007.

51. Fujiwara, S., Imai, J., Fujiwara, M., Yaeshima, T., Kawashima, T., and Kobayashi, K. 1990. A potent antibacterial protein in royal jelly. Purification and determination of the primary structure of royalisin. Journal of biological chemistry. 265(19): 11333-11337. doi: 5;265(19):11333-7.

52. Galeotti, F., Maccari, F., Fachini, A., and Volpi, N. 2018. Chemical composition and antioxidant activity of propolis prepared in different forms and in different solvents useful for finished products. Foods. 7(3): 41. doi: 10.3390/foods7030041.

53. García, M. C., Finola, M. S., and Marioli, J. M. 2010. Antibacterial activity of Royal Jelly against bacteria capable of infecting cutaneous wounds. Journal of ApiProduct and ApiMedical Science. 2(3): 93-99. Doi:10.3896/IBRA.4.02.3.02.

54. Garmani, M.; Koohsari, H.; Seyyed Alangi, S.Z., 2018. The antibactrial and antioxidant activity of several types of beepropolis collected from different geographic regions of Golestan province. Journal of Veterinary Microbiology. 14(2): 25-35.

55. Gebara, E. C. E., Pustiglioni, A. N., de Lima, L. A. P. A., and Mayer, M. P. A. 2003. Propolis extract as an adjuvant to periodontal treatment. Oral health and preventive dentistry. 1(1). PMID: 15643746.

56. Haji Mohammad, F., Koohsari, H., and Ghaboos, S. H. 2022. Antibacterial and antioxidant activity of royal jelly collected from geographical regions with different climates in the north of Iran. Bulgarian Journal of Veterinary Medicine. 25(3): 397-410. doi: 10.15547/bjvm.2020-0133.

57. Hanes, J., and Šimuth, J. 1992. Identification and partial characterization of the major royal jelly protein of the honey bee (Apis mellifera L.). Journal of Apicultural Research. 31(1): 22-26. doi:10.1080/00218839.1992.11101256.

58. Han, S. M., Lee, K. G., and Pak, S.C. 2013. Effects of cosmetics containing purified honeybee (Apis mellifera L.) venom on acne vulgaris. Journal of integrative medicine. 11(5): 320-326. doi: 10.3736/jintegrmed2013043.

59. Han, S., Yeo, J., Baek, H., Lin, S. M., Meyer, S., and Molan, P. 2009. Postantibiotic effect of purified melittin from honeybee (Apis mellifera) venom against Escherichia coli and Staphylococcus aureus. Journal of Asian natural products research. 11(9): 796-804. doi: 10.1080/10286020903164277.

60. Header, E., Hashish, A. E. M., ElSawy, N., Al-Kushi, A., and El-Boshy, M. 2016. Gastroprotective effects of dietary honey against acetylsalicylate induced experimental gastric ulcer in albino rats. Life Science Journal. 13(1): 42-47.

61. Hegazi, A. G., El-Feel, M. A., Abdel-Rahman, E., and Al-Fattah, A. 2015. Antibacterial activity of bee venom collected from Apis mellifera carniolan pure and hybrid races by two collection methods. International Journal of Current Microbiology and Applied Sciences. 4(4): 141-9.

62. Hermanns, R., Mateescu, C., Thrasyvoulou, A., Tananaki, C., Wagener, F. A., and Cremers, N.A. 2020. Defining the standards for medical grade honey. Journal of apicultural research. 59(2): 125-135. doi: 10.1080/00218839.2019.1693713.

63. Hizomi Shirejini, S., Koohsari, H., and Seyed Alangi, S. Z. 2018. Antibacterial activity and physico-chemical analysis of several types of honey with different floral origins in the Golestan province. Iranian Food Science and Technology Research Journal. 14(2): 273-282. DOI: 10.22067/ifstrj.v0i0.60915.

64. Inui, S., Hatano, A., Yoshino, M., Hosoya, T., Shimamura, Y., Masuda, S., ... and Kumazawa, S. 2014. Identification of the phenolic compounds contributing to antibacterial activity in ethanol extracts of Brazilian red propolis. Natural product research. 28(16): 1293-1296. doi: 10.1080/14786419.2014.898146. 

65. Issam, A. A., Zimmermann, S., Reichling, J., and Wink, M. 2015. Pharmacological synergism of bee venom and melittin with antibiotics and plant secondary metabolites against multi-drug resistant microbial pathogens. Phytomedicine. 22(2): 245-255. doi: 10.1016/j.phymed.2014.11.019.

66. Jamasbi, E., Batinovic, S., Sharples, R. A., Sani, M. A., Robins-Browne, R. M., Wade, J. D., ... and Hossain, M.A. 2014. Melittin peptides exhibit different activity on different cells and model membranes. Amino acids. 46: 2759-2766. doi: 10.1007/s00726-014-1833-9.

67. Jenkins, R. and Cooper, R. 2012. Improving antibiotic activity against wound pathogens with manuka honey in vitro. PLoS ONE. 2012, 7:  e45600. doi: 10.1371/journal.pone.0045600.

68. Kacaniova, M.; Vukovic´, N.; Chlebo, R.; Hašcík, P.; Rovná, K.; Cubon, J., ... and Pasternakiewicz, A. 2012. The antimicrobial activity of honey, bee pollen loads and beeswax from Slovakia. Archives of Biological Sciences. 64: 927–934. doi: 10.2298/ABS1203927K.

69. Kačániová, M., Vatl'ák, A., Vuković, N., Petrová, J., Brindza, J., Nôžková, J., and Fatrcová-Šrámková, K. 2014. Antimicrobial activity of bee collected pollen against clostridia. Animal Science and Biotechnologies, 47(2): 362-365.

70. Karadal, F., Onmaz, N. E., Abay, S., Yildirim, Y., Al, S., Tatyuz, I., and Akcay, A. 2018. A study of antibacterial and antioxidant activities of bee products: Propolis, pollen and honey samples. Ethiopian Journal of Health Development. 32(2).

71. Kaškonienė, V., Adaškevičiūtė, V., Kaškonas, P., Mickienė, R., and Maruška, A. 2020. Antimicrobial and antioxidant activities of natural and fermented bee pollen. Food bioscience. 34 100532. doi: 10.1016/j.fbio.2020.100532.

72. Kharsany, K., Viljoen, A., Leonard, C., and Van Vuuren, S. 2019. The new buzz: Investigating the antimicrobial interactions between bioactive compounds found in South African propolis. Journal of ethnopharmacology. 238: 111867. doi: 10.1016/j.jep.2019.111867.

73. Khider, M., Elbanna, K., Mahmoud, A., and Owayss, A.A. 2013. Egyptian honeybee pollen as antimicrobial, antioxidant agents, and dietary food supplements. Food science and biotechnology. 22: 1-9. doi: 10.1007/s10068-013-0238-y.

74. Khosla, A., Gupta, S. J., Jain, A., Shetty, D. C., and Sharma, N. 2020. Evaluation and comparison of the antimicrobial activity of royal jelly–A holistic healer against periodontopathic bacteria: An: in vitro: study. Journal of Indian Society of Periodontology. 24(3): 221-226. doi: 10.4103/jisp.jisp_486_19.

75. Kilic, A., Baysallar, M., Besırbellıoglu, B., Salıh, B., Sorkun, K. A. D. R. İ. Y. E., and Tanyuksel, M. 2005. In vitro antimicrobial activity of propolis against methicillin-resistant Staphylococcus aureus and vancomycin-resistant Enterococcus faecium. 113-117.

76. Kim, H., Park, S. Y., and Lee, G. 2019. Potential therapeutic applications of bee venom on skin disease and its mechanisms: A literature review. Toxins. 11(7): 374. doi: 10.3390/toxins11070374.

77. Koru, O., Toksoy, F., Acikel, C. H., Tunca, Y. M., Baysallar, M., Guclu, A. U., ... and Salih, B. 2007. In vitro antimicrobial activity of propolis samples from different geographical origins against certain oral pathogens. Anaerobe. 13(3-4): 140-145. doi: 10.1016/j.anaerobe.2007.02.001. 

78. Kroyer, G., and Hegedus, N. 2001. Evaluation of bioactive properties of pollen extracts as functional dietary food supplement. Innovative Food Science and Emerging Technologies. 2(3): 171-174. doi: 10.1016/S1466-8564(01)00039-X.

79. Kumar, P., Sindhu, R. K., Narayan, S., and Singh, I. 2010. Honey collected from different floras of Chandigarh Tricity: A comparative study involving physicochemical parameters and biochemical activities. Journal of dietary supplements. 7(4): 303-313. doi: 10.3109/19390211.2010.508034.

80. Kuropatnicki, A. K., Szliszka, E., and Krol, W. 2013. Historical aspects of propolis research in modern times. Evidence‐Based Complementary and Alternative Medicine, 2013(1), 964149. doi: 10.1155/2013/964149.

81. Kwakman, P. H., Velde, A. A. T., de Boer, L., Speijer, D., Christina Vandenbroucke‐Grauls, M. J., and Zaat, S.A. 2010. How honey kills bacteria. The FASEB Journal. 24(7): 2576-2582. doi: 10.1096/fj.09-150789. 

82. Melliou, E., and Chinou, I. 2005. Chemistry and bioactivity of royal jelly from Greece. Journal of agricultural and food chemistry. 53(23): 8987-8992. doi: 10.1021/jf051550p.

83. Mokaya, H. O., Bargul, J. L., Irungu, J. W., and Lattorff, H. M.G. 2020. Bioactive constituents, in vitro radical scavenging and antibacterial activities of selected Apis mellifera honey from Kenya. International journal of food science and technology. 55(3): 1246-1254. doi: 10.1111/ijfs.14403. 

84. Morais, M., Moreira, L., Feás, X., and Estevinho, L.M. 2011. Honeybee-collected pollen from five Portuguese Natural Parks: Palynological origin, phenolic content, antioxidant properties and antimicrobial activity. Food and Chemical Toxicology. 49(5): 1096-1101. doi: 10.1016/j.fct.2011.01.020.

85. Leandro, L. F., Mendes, C. A., Casemiro, L. A., Vinholis, A. H., Cunha, W. R., Almeida, R. D., and Martins, C.H. 2015. Antimicrobial activity of apitoxin, melittin and phospholipase A2 of honey bee (Apis mellifera) venom against oral pathogens. Anais da Academia Brasileira de Ciências. 87(01): 147-155. doi: 10.1590/0001-3765201520130511.

86. Miguel, M. G., Nunes, S., Dandlen, S. A., Cavaco, A. M., and Antunes, M.D. 2010. Phenols and antioxidant activity of hydro-alcoholic extracts of propolis from Algarve, South of Portugal. Food and Chemical Toxicology. 48(12): 3418-3423. doi: 10.1016/j.fct.2010.09.014. 

87. Molan, P. C., and Allen, K.L. 1996. The effect of gamma‐irradiation on the antibacterial activity of honey. Journal of pharmacy and pharmacology. 48(11): 1206-1209. doi: 10.1111/j.2042-7158.1996.tb03922.x.

88. Molan, P.C. 1992. The antibacterial activity of honey: 2 Variation in the potency of the antibacterial activity. Bee World. 73(2): 59-76. doi.org/10.1080/0005772X.1992.11099118.

89. Moniruzzaman, M., Khalil, M. I., Sulaiman, S. A., and Gan, S. H. 2013. Physicochemical and antioxidant properties of Malaysian honeys produced by Apis cerana, Apis dorsata and Apis mellifera. BMC Complementary and Alternative Medicine. 13: 1-12. doi: 10.1186/1472-6882-13-43.

90. Nader, R.A.; Mackieh, R.; Wehbe, R.; El Obeid, D.; Sabatier, J.M.; Fajloun, Z. 2021. Beehive Products as Antibacterial Agents: A Review. Antibiotics, 10: 717. https://doi.org/10.3390/antibiotics10060717.

91. Okińczyc, P., Paluch, E., Franiczek, R., Widelski, J., Wojtanowski, K. K., Mroczek, T., ... and Sroka, Z. (2020). Antimicrobial activity of Apis mellifera L. and Trigona sp. propolis from Nepal and its phytochemical analysis. Biomedicine and Pharmacotherapy. 129: 110435. doi: 10.1016/j.biopha.2020.110435.

92. Orsi, R. D. O., Fernandes, A., Bankova, V., and Sforcin, J. M. 2012. The effects of Brazilian and Bulgarian propolis in vitro against Salmonella Typhi and their synergism with antibiotics acting on the ribosome. Natural product research. 26(5): 430-437. doi: 10.1080/14786419.2010.498776.

93. Pucca, M. B., Cerni, F. A., Oliveira, I. S., Jenkins, T. P., Argemí, L., Sørensen, C. V., ... and Laustsen, A.H. 2019. Bee updated: current knowledge on bee venom and bee envenoming therapy. Frontiers in immunology. 10: 2090. doi: 10.3389/fimmu.2019.02090.

94. Ratanavalachai, T., and Wongchai, V. 2002. Antibacterial activity of intact roval jelly, its lipid extract and its defatted extract. Science and Technology Asia. 7: 5-12.

95. Rosmilah, M., Shahnaz, M., Patel, G., Lock, J., Rahman, D., Masita, A., and Noormalin, A. 2008. Characterization of major allergens of royal jelly Apis mellifera. Tropical Biomedicine. 25: 243–251. Doi: ;25(3):243-51.

96. Šedivá, M., Laho, M., Kohútová, L., Mojžišová, A., Majtán, J., and Klaudiny, J. 2018. 10-HDA, a major fatty acid of royal jelly, exhibits pH dependent growth-inhibitory activity against different strains of Paenibacillus larvae. Molecules. 23(12): 3236. doi.org/10.3390/molecules23123236.

97. Seibert, J. B., Bautista-Silva, J. P., Amparo, T. R., Petit, A., Pervier, P., dos Santos Almeida, J. C., ... and Dos Santos, O.D.H. 2019. Development of propolis nanoemulsion with antioxidant and antimicrobial activity for use as a potential natural preservative. Food chemistry. 287: 61-67. doi: 10.1016/j.foodchem.2019.02.078. 

98. Seidel, V., Peyfoon, E., Watson, D. G., and Fearnley, J. 2008. Comparative study of the antibacterial activity of propolis from different geographical and climatic zones. Phytotherapy research. 22(9): 1256-1263. doi: 10.1002/ptr.2480.

99. Shabbir, A., Rashid, M., and Tipu, H.N. 2016. Propolis, a hope for the future in treating resistant periodontal pathogens. Cureus. 8(7): e682. doi: 10.7759/cureus.682.

100. Shakiba, E., Koohsari, H., and Mahmoodjanloo, M.A. 2018. Antibacterial Activity of Honey Bee Products Collected from Three Different Climate in Golestan Province in Northern Iran. International Journal of Molecular and Clinical Microbiology. 8(2): 1062-1073.

101. Shen LiRong, S. L., Liu DanDan, L. D., Li MeiLu, L. M., Jin Feng, J. F., Din MeiHui, D. M., Parnell, L. D., and Lai, C.Q. 2012. Mechanism of action of recombinant Acc-royalisin from royal jelly of Asian honeybee against Gram-positive bacteria. PLoS ONE. 7: e47194. doi: 10.1371/journal.pone.0047194.

102. Šimunovic, K.; Abramovi, H.; Lilek, N.; Angelova, M.; Podržaj, L.; Smole Možina, S.S. 2019. Microbiological quality, antioxidantive and antimicrobial properties of Slovenian bee pollen. Agrofor, 4(1). 4: 82–92. doi: 10.7251/AGRENG1901082S.

103. Sowa, P., Grabek‐Lejko, D., Wesołowska, M., Swacha, S., and Dżugan, M. 2017. Hydrogen peroxide‐dependent antibacterial action of Melilotus albus honey. Letters in applied microbiology. 65(1): 82-89. doi: 10.1111/lam.12749.

104. Szweda, P. 2017. Antimicrobial Activity of Honey. Honey analysis. Croatia, Intech, Open. 17: 216-228. doi: 10.5772/67117.

105. Taha, E. K. A., Al-Kahtani, S., and Taha, R. 2019. Protein content and amino acids composition of bee-pollens from major floral sources in Al-Ahsa, eastern Saudi Arabia. Saudi Journal of Biological Sciences. 26(2): 232-237. doi: 10.1016/j.sjbs.2017.06.003.

106. Veiga, R. S., De Mendonça, S., Mendes, P. B., Paulino, N., Mimica, M. J., Lagareiro Netto, A. A., ... and Marcucci, M. C. 2017. Artepillin C and phenolic compounds responsible for antimicrobial and antioxidant activity of green propolis and Baccharis dracunculifolia DC. Journal of Applied Microbiology. 122(4): 911-920. doi: 10.1111/jam.13400.

107. Velásquez, P., Rodriguez, K., Retamal, M., Giordano Villatoro, A., Valenzuela Roediger, L. M., and Montenegro Rizzardini, G. 2017. Relation between composition, antioxidant and antibacterial activities and botanical origin of multi-floral bee pollen. Journal of Applied Botany and Food Quality. 90: 306–314.

108. Veloz, J. J., Alvear, M., and Salazar, L. A. 2019. Antimicrobial and antibiofilm activity against Streptococcus mutans of individual and mixtures of the main polyphenolic compounds found in Chilean propolis. BioMed research international. 2019(1): 7602343. doi: 10.1155/2019/7602343.

109. Wang, L., Zhao, X., Zhu, C., Zhao, Y., Liu, S., Xia, X., ... and Hu, J. 2020. The antimicrobial peptide MPX kills Actinobacillus pleuropneumoniae and reduces its pathogenicity in mice. Veterinary microbiology. 243: 108634. doi: 10.1016/j.vetmic.2020.108634.

110. Wehbe, R., Frangieh, J., Rima, M., El Obeid, D., Sabatier, J. M., and Fajloun, Z. 2019. Bee venom: Overview of main compounds and bioactivities for therapeutic interests. Molecules. 24(16): 2997. doi: 10.3390/molecules24162997.

111. Wilkinson, J. M., and Cavanagh, H. M. 2005. Antibacterial activity of 13 honeys against Escherichia coli and Pseudomonas aeruginosa. Journal of medicinal food. 8(1): 100-103. doi: 10.1089/jmf.2005.8.100.

112. Wojtyczka, R. D., Dziedzic, A., Idzik, D., Kępa, M., Kubina, R., Kabała-Dzik, A., ... and Wąsik, T. J. 2013. Susceptibility of Staphylococcus aureus clinical isolates to propolis extract alone or in combination with antimicrobial drugs. Molecules. 18(8): 9623-9640. doi: 10.3390/molecules18089623.

113. Wu, X., Singh, A. K., Wu, X., Lyu, Y., Bhunia, A. K., and Narsimhan, G. 2016. Characterization of antimicrobial activity against Listeria and cytotoxicity of native melittin and its mutant variants. Colloids and Surfaces B: Biointerfaces. 143: 194-205. doi: 10.1016/j.colsurfb.2016.03.037.

114. Yacoub, T., Rima, M., Karam, M., Sabatier, J. M., and Fajloun, Z. 2020. Antimicrobials from venomous animals: An overview. Molecules. 25(10): 2402. doi: 10.3390/molecules25102402.

115. Yazdani, Amin; Koohsari, Hadi; Sadegh Shesh Poli, Maryam. Antibacterial Activity of Honey and Bee Pollen Collected from Bee Hives from Three Climatic Regions of Golestan Province Against some Clinical Isolates with High Antibiotic Resistance. Research and Innovation in Food Science and Technology. 2024. doi: 10.22101/jrifst.2024.415662.1514.

116. Yoshimasu, Y., Ikeda, T., Sakai, N., Yagi, A., Hirayama, S., Morinaga, Y., ... and Nakao, R. 2018. Rapid bactericidal action of propolis against Porphyromonas gingivalis. Journal of dental research. 97(8): 928-936. doi: 10.1177/0022034518758034. 

117. Yousaf, I., Ishaq, I., Hussain, M. B., Inaam, S., Saleem, S., and Qamar, M. U. 2019. Antibacterial activity of Pakistani Beri honey compared with silver sulfadiazine on infected wounds: a clinical trial. Journal of Wound Care. 28(5): 291-296. doi: 10.12968/jowc.2019.28.5.291.

 

 

 

Description: logo-microbiologynew-gray 

 

 

Journal of Veterinary Microbiology, Volume 19, Issue1,                                  

Spring & Summer 2024

                                                                                        

Antibacterial activity of Beehive Products

Hadi Koohsari*1

 1. Associate Professor, Department of Microbiology, Azadshahr branch, Islamic Azad University, Azadshahr, Iran

Received: 04 March 2025         Accepted: 22 October 2025       

Abstract

Honeybees, also known as the "golden insect", belong to the genus Apis and the main species used for pollination of crops is Apis mellifera. Honeybees are one of the most amazing and economically useful insects. The products of this beneficial insect have been used for thousands of years in many cultures to treat various diseases, and their therapeutic properties have been recorded in many religious texts such as the Holy Quran. One of the most important biological activities of these products is their antibacterial activity. Each of the bee products, due to the presence of bioactive compounds, inhibits the growth of pathogenic bacterial strains. Due to the increasing spread of antibiotic resistance and unwanted side effects of chemical pharmaceutical compounds, the trend towards compounds of natural origin has increased to inhibit the growth of pathogenic microorganisms. Honey, venom, propolis, pollen, and royal jelly contain many bioactive compounds that make them effective against a variety of pathogenic bacterial species. Many studies have separately investigated the antibacterial activity of each of these products. The aim of the present study is to refer to the antibacterial activity of all honeybee products including honey, bee venom, propolis, pollen, and royal jelly in a focused study with emphasis on the mechanism of antibacterial activity of these products.

Keywords: Antibacterial activity, Bee products, Honey, Bee venom, Propolis, Royal jelly, Pollen

* Corresponding Author: Hadi Koohsari

Adress: Associate Professor, Department of Microbiology, Azadshahr branch, Islamic Azad University, Azadshahr, Iran.

Email: hadikoohsari@yahoo.com

 

 

 


Related articles

The rights to this website are owned by the Raimag Press Management System.
Copyright © 2021-2025

Home| Login| About Us| Contact Us|
[فارسی] [العربية] [fa] [ar]