A survey on Gastrointestinal Helminths of Cynogossus bilineatus Caught from the Coasts of Bandar Abbas

Subject Areas : Journal of Animal Biology

Abdolhosein Dalimi ^{1 *} , Karaneh Parizadeh ²

1 - Department of Parasitology, Faculty of Medical Sciences, Tarbiat Modares University, P.O.Box:14115-331, Tehran, Iran
2 - Payame Noor University, Qeshm International Branch, Qeshm, Iran

Received: 2025-02-26 Accepted : 2025-04-20 Published : 2025-06-18

Keywords: Cynogossus bilineatus, helminth parasites, Anisakis, Bandar Abbas,

Abstract :

Studying helminth parasites of the digestive tract of fish can complete our information about parasite distribution, host characteristics, and food safety, especially regarding edible fish in the Persian Gulf. The aim of this study was to investigate helminth parasites in the digestive tract of Cynogossus bilineatus caught off the coast of Bandar Abbas. For this purpose, the digestive tract of 50 C. bilineatus was examined during the summer of 2017 in Bandar Abbas. After procuring the fishes, they were transferred to the laboratory and different parts of their bodies were measured for morphometric study. Then whole digestive tract of the fishes was removed, opened with a small scissor into a dish and the content digestive tract and body cavity searched for the presence of helminth. Finally, the parasites were then stained and identified with the help of reliable sources. The helminthic parasites that were recovered from the digestive tract of the fishes were identified as follows: The trematodes Lepocreadioides zebrini and acanthocephalan Hemiradinorhynchus leuciscus were recovered from C. bilineatus with 10% and 2% infection rate respectively. In addition, cestodes Scolex pleuronectis, Trypanorhyncha larvae, as well as Anisakis sp each with a 2% infection rate were isolated from C. bilineatus.  All these parasites are reported for the first time from C. bilineatus caught from the coasts of the Persian Gulf. The finding of Scolex pleuronectis, Trypanorhyncha larvae, and Anisakis sp. as new records for C. bilineatus highlights the importance of continued parasitological surveys to better understand the biodiversity and ecological relationships within this marine environment.

References:


1. Menon AGK. A systematic monograph of the tongue soles of the genus Cynoglossus Hamilton-Buchanan (Pisces: Cynoglossidae). Smithsonian Contribtions to Zoology. 1977;238:1-129. doi.org/10.5479/si.00810282.238.
2. Iranian fishes data resource. The Persian Gulf and the Sea of Oman, Family of Cynoglossidae http://fishbase.ir/ persiangulf_gulf_of_oman/Cynoglossidae.html.
3. Azodi M, Peyghan R, Razi Jalali MH, Ghorbanpour M. Investigation on worm infestation of digestive tract in Persian gulf Cynoglossus bilineatus. Vet Res Biol Prod. 2017;30(4):114-124.
4. Schmidt GD. How to know the tapeworms.Wm C. Brown Company Publishers, USA. 1970.
5. Yamaguti S. The digenetic trematodes of vertebrates Part I and II, in Systema helminthum Volume I, (New York) 1958; Pp:1141-1143.
6. Yamaguti S. The nematodes of vertebrates, in Systema Helminthum Volume III (John Wiley and Sons, New York), 1961.
7. Yamaguti S. Acanthocephala in Systema Helminthum, Volume V, (Interscience Publication, New York), 1971.
8. Parvaneh M, Khaivar N, Nikpour Y, Nabavi SM. Heavy metals (Hg, Cd, Pb, Ni, Cu) concentrations in Euryglossa orientalis and sediments from Khur-e-Musa Creek in Khuzestan Province. Iran Sci Fish J. 2011; 20(2):17-26.
9. Payghan R, Nabavi L, Kiani F. Infection of yellowfin tuna (Acanthopagrus latus) and two-banded tuna in the Persian Gulf with helminth parasites. J Sci Shahid Chamran Univ. 2008;19:111-123. [In Persian]
10. Sharples AD, Evans CW. Taxonomy of the metazoan parasites of the snapper pagrus auratus in New Zealand Ectoparasites. New Zealand J Zool. 1995; 2:143-161.
11. Yamaguti S. Studies on the helminthes fauna of Japan. Pt 9. Nematodes of fishes. Japanese Society of Zoo and Wildlife Medicine, 1934;6:334-386.
12. Rasouli S. 2014. Investigation of parasitic nematodes of the Anizakidae family in the yellowfin tuna (Acanthopagrus latus) from the northern coast of the Persian Gulf, Iran. Comp Pathobiol. 11(4):1437-1446. [In Persian]
13. Mokhayr B. Observation of false tongue in redfish (Lutjanus johnii) and some other fish of the Persian Gulf, Vet Fac Lett. 1974;30(4):61-75. [In Persian]
14. Payghan R, Haghoghi-Rad N, Yousef Dezfouli A. Investigation of the infection of Silver pomfret (Pampus argenteus) and fat grouper (Epinephelus tauvina) in the Persian Gulf with helminth parasites. Pazhohesh va Sazandegi. 2004;62:55-49. [In Persian]
15. Eslami A, Mokhayer B. Nematode larvae of medical important found in market fish in Iran. Pahlavi Med J. 1977;8(3):345-348.
16. Mokhayr B. List of parasites of Iranian sturgeon, Vet Fac Bull. 1973;29(1):1-11.
17. Eslami A, Kokneshahri M. Study on the helmithiasis of Rutilus frisii kuttum from south Caspian Sea. Acta Zoologica et Pathologica Antverpiensia, 1978;70:153-155.
18. Mesbah M., Razi Jalali M.H., Alishahi M., Akbarzadeh A. Investigation of infection of Karkheh Barbus grypus with nematodes common to humans. Iran Vet J. 2010;6(3):20-27. [In Persian]
19. Anantaraman S. Larval cestodes in marine invertebrates and fishes with a discussion of the life cycles of the Tetraphyllidea and the Trypanorhyncha. Zeitschrift für Parasitenkunde. 1963; 23:309-314.
20. Fernandez M, Javier Aznar F, Montero FE, Georgiev BB, Raga JA. Gastrointestinal helminths of Cuvier’s beaked whales, Ziphius cavirostris, from the western Mediterranean. J Parasitol. 2004;90(2):418-420.
21. Chambers C.B., Cribb T.H., Jones M.K. Tetraphyllidean metacestodes of teleosts of the Great Barrier Reef, and the use of in vitro cultivation to identify them. Folia Parasitologica. 2000;47:285-292.
22. Pronin NM, Fleischer GW, Baldanova DR, Pronina SV. Parasites of the recently established round goby (Neogobius melanostomus) and tubenose goby (Proterorhinus marmoratus) (Gobiidae) from the St. Clair River and Lake St. Clair, Michigan, USA. Folia Parasitologica (Ceske Budejovice), 1997;44(1):1-6.
23. Tavares LER, Bicudo AJA, Luque JL. Metazoan parasites of needlefish Tylosurus acus (Lacepede, 1803) (Osteichthyes: Belonidae) from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinaria 2004;13(1):36-40.
24. Shen, J.W., Qiu, Z.Z. Studies on the trematodes of fishes from the Yellow Sea and the Bo Hai Sea. Beijing: Science Press. 1995; pp. 207 [In Chinese].
25. Yamaguti S. Studies on the helminth fauna of Japan. Part 16. Trematodes of fishes, III. Published by the author, Kyoto. 1936; pp:1-6.
26. Bagherpour A, Afsharnasab M, Mobedi I, Jalali B, Mesbah M. Prevalence and intensity of internal parasitic helminthes infected Black sole fish, Brachirus orientalis (Bloch and Schneider, 1801) in the Persian Gulf. Iran J Fish Sci. 2011;10(4):570-584.
27. Hosseini SH, Alinezhad S, Mobedi I, Halajian A, Karimi E, Ahoo MB, Yasemi M. Study on the parasites of Pseudorhombus elevatus, Psettodes erumei and Brachirus orientalis from the Persian Gulf, Iran. Iran J Fish Sci. 2013;12(4): 827-835.

Full-Text:



زیست­شناسی جانوري، سال هفدهم، شماره سوم، بهار 1404، صفحات 24-13، دلیمی و پری­زاده

 

 

 

 

A survey on Gastrointestinal Helminths of Cynogossus bilineatus Caught from the Coasts of Bandar Abbas

 

Abdolhossein Dalimi1*, Karaneh Parizadeh2

 

1- Department of Parasitology, Faculty of Medical Sciences, Tarbiat Modares University, P.O.Box:14115-331, Tehran, Iran

2- Payame Noor University, Qeshm International Branch, Qeshm, Iran

*Corresponding author: [e-mail]

Received: 26 February 2025                                 Accepted: 20 April 2025

DOI:

 

Abstract

Studying helminth parasites of the digestive tract of fish can complete our information about parasite distribution, host characteristics, and food safety, especially regarding edible fish in the Persian Gulf. The aim of this study was to investigate helminth parasites in the digestive tract of Cynogossus bilineatus caught off the coast of Bandar Abbas. For this purpose, the digestive tract of 50 C. bilineatus was examined during the summer of 2017 in Bandar Abbas. After procuring the fishes, they were transferred to the laboratory and different parts of their bodies were measured for morphometric study. Then whole digestive tract of the fishes was removed, opened with a small scissor into a dish and the content digestive tract and body cavity searched for the presence of helminth. Finally, the parasites were then stained and identified with the help of reliable sources. The helminthic parasites that were recovered from the digestive tract of the fishes were identified as follows: The trematodes Lepocreadioides zebrini and acanthocephalan Hemiradinorhynchus leuciscus were recovered from C. bilineatus with 10% and 2% infection rate respectively. In addition, cestodes Scolex pleuronectis, Trypanorhyncha larvae, as well as Anisakis sp each with a 2% infection rate were isolated from C. bilineatus.  All these parasites are reported for the first time from C. bilineatus caught from the coasts of the Persian Gulf. The finding of Scolex pleuronectis, Trypanorhyncha larvae, and Anisakis sp. as new records for C. bilineatus highlights the importance of continued parasitological surveys to better understand the biodiversity and ecological relationships within this marine environment.

 

Keywords: Cynogossus bilineatus, helminth parasites, Anisakis, Bandar Abbas.

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

بررسی انگل‌های کرمی دستگاه گوارش ماهی کفشک زبان گاوی (Cynogossus bilineatus) صید شده از سواحل بندر عباس

عبدالحسین دلیمی1*، کرانه پری­زاده2

1- گروه انگل­شناسی، دانشکده علوم پزشکی، دانشگاه تربیت مدرس، تهران، ایران

2- دانشگاه پیام نور، واحد بین­الملل قشم، قشم، ایران

*مسئول مکاتبات:  [e-mail]

تاریخ دریافت: 08/12/1403  تاریخ پذیرش: 31/01/1404

DOI:

چکیده

بررسی انگل‌های کرمی دستگاه گوارش ماهیان می‌تواند اطلاعات ما را در مورد انتشار انگل، ویژگی میزبان و سلامت مواد غذایی به ویژه در مورد ماهیان خوراکی خلیج فارس کامل نماید. هدف از انجام این مطالعه، بررسی انگل‌های کرمی دستگاه گوارش ماهی کفشک زبان گاوی صید شده در سواحل بندرعباس بوده است. بدین منظور دستگاه گوارش 50 قطعه ماهی کفشک زبان گاوی در طول فصل تابستان سال 96 در بندرعباس مورد بررسی قرار گرفت. ماهیان پس از تهیه به آزمایشگاه منتقل شدند و قسمت­های مختلف بدن آن‌ها برای بررسی مورفومتریک اندازه­گیری شد. سپس کل دستگاه گوارش ماهی‌ها از بدن خارج و با قیچی کوچک در ظرف باز شد و محتویات دستگاه گوارش و حفره بدن برای وجود کرم جستجو شد. سپس انگل‌ها رنگ­آمیزی و با کمک منابع معتبر شناسایی شدند. انگل‌های کرمی که از دستگاه گوارش کفشک زبان گاوی جداسازی و شناسایی شدند شامل ترماتودهای Lepocreadioides zebrini و آکانتوسفال Hemiradinorhynchus leuciscus به ترتیب با میزان آلودگی 10 و 2 درصد بوده­اند. علاوه بر این، سستود Scolex pleuronectis، لارو Trypanorhyncha و همچنین Anisakis sp هر کدام با میزان آلودگی 2 درصد از کفشک زبان گاوی تشخیص داده شدند. همه این انگل‌ها برای اولین بار از کفشک زبان گاوی صید شده از سواحل خلیج فارس گزارش می‌شوند. گزارش این انگل براي اولين بار از کفشک زبان گاوی، بر اهمیت ادامه بررسی­های انگلی برای درک بهتر تنوع زیستی و روابط اکولوژیکی در این محیط دریایی تاکید دارد.

کلمات کلیدی:  ماهی کفشک زبان گاوی، انگل‌های کرمی، آنیزاکیس، بندرعباس.

مقدمه

 

ماهی زبان یا کفشک زبان گاوی از خانواده زبان­ماهیان به راسته پهن­ماهی­شکلان (Pleuronectiforms) تعلق دارد. نام علمی آن Cynoglossus bilineatus می‌باشد. خانواده زبان ماهیان معمولا در مناطق گرمسیری و نیمه گرمسیری پراکنده هستند. از لحاظ خصوصیات ظاهری، هر دو چشم در سمت چپ سر، چشم­ها بسیار کوچک با فاصله کم هستند. دارای دهان  ناتقارن، کوچک و فک پایینی غیربرجسته است. دندان‌ها در هر دو فک ریز و معمولا فقط در طرف بدون چشم رشد یافته است. باله دمی پیوسته به باله مخرجی و پشتی باله شکمی سمت راست، اغلب توسعه نیافته، فاقد باله سینه­ای، شروع باله پشتی جلوتر یا همسطح چشم پایینی است. تعداد مهره­ها 33 تا 66 عدد است. طول آن‌ها به 48 سانتی‌متر می­رسد اما اغلب زیر 30 سانتی‌متر هستند. رنگ آن‌ها قرمز مایل به قهوه­ای، یک خال سیاه رنگ تیره بر روی پوشش آبششی آن‌ها وجود دارد. ماهی‌های زبانی در آب‌های گرم همه اقیانوس­ها (بین عرض جغرافیایی 40 درجه) یافت می‌شوند. بیشتر گونه­ها در آب‌های کم عمق یا خورها زندگی می‌کنند. بسیاری از گونه‌ها از نظر تجاری اهمیت دارند. اغلب گونه­ای این خانواده در رودخانه­ها حضور دارند. تغذیه آن‌ها از بی­مهرگان کفزی می‌باشد. حرکت آن‌ها بسیار کند است. صید آن‌ها از طریق ترال کفروب و رشته قلاب طویل انجام می‌شود (1). تا کنون شش گونه از خانواده زبان ماهیان از آب‌های خلیج فارس و دریای عمان گزارش شده است که شامل زبان گاوی درشت پولک یا  arel Cynoglossus ، زبان گاوی چهارخط یا bilineatus .C؛ زبان گاوی خالدار یا C. puncticeps  ، زبان گاوی قلابدار C. carpenter، زبان گاوی سر کوچک C. kopsii و زبان گاوی دو خطه Paraplagusia bilineata است (2). ماهیان همواره در معرض انواع آلودگی انگلی قرار دارند. برخی از این انگل‌ها اختصاصا در ماهی یافت می‌شوند و سلامت آن را در معرض خطر قرار می­دهند و برخی دیگر ماهی را بعنوان میزبان واسط برمی­گزینند و به انسان و حیوانات منتقل می‌شوند. گرچه تحقیقات فراوانی در زمینه تشخیص انگل‌های آبزیان در جهان صورت گرفته است ولی در ایران گرچه تحقیقات در این زمینه از قدمت زیادی برخوردار نیست. ولی مطالعات خوبی در خصوص جداسازی و شناسایی انگل‌ها از ماهیان منابع آب‌های داخلی و دریایی کشور صورت گرفته است.. در مورد  کفشک زبان گاوی چهار خط یا C. bilineatus  نیز تحقیقات بسیارکم صورت گرفته است. تنها مطالعه انجام شده در این خصوص مربوط به بررسی عضدی و همکاران در سال 2017 است. در این بررسی، 82 درصد از ماهیان کفشک زبان گاوی خریداری شده از بازار اهواز دارای آلودگی کرمی بوده­اند. در این مطالعه  دو گونه ترماتود  و سه گونه نماتود گزارش شده است (3). اصولاً درک جامع از انگل‌های کفشک زبان گاوی و دیگر گونه‌های ماهی در خلیج فارس برای مدیریت مؤثر شیلات و تلاش‌های حفاظتی حیاتی است. مطالعه فون انگل گونه‌های ماهی خلیج فارس، به‌ویژه ماهیان خوراکی، می‌تواند اطلاعات ما را در زمینه انتشار انگل، ویژگی میزبانان انگل و سلامت و بهداشت مواد غذایی ناشی از مصرف ماهیان را کامل نماید. هدف از این مطالعه، بررسی انگل‌های کرمی دستگاه گوارش ماهی کفشک زبان گاوی صید شده در سواحل بندرعباس بوده است.

مواد و روش­ها

نمونه­برداری: در این پژوهش نمونه­برداری از ماهیان در فصل تابستان (تیر و مرداد 1396) صورت گرفت. تعداد 50 نمونه ماهی کفشک زبان گاوی از صیادان بندرعباس بصورت تصادفی خریداری شد.

زیست­سنجی ماهیان: بعضی از خصوصیات قابل اندازه­گیری ماهیان با خط­کش و ترازوی دیجیتال اندازه­گیری شد. این خصوصیات شامل طول استاندارد، طول کل، وزن کل، طول باله پشتی، طول باله شکمی، طول باله دمی، طول باله مخرجی، طول باله سینه­ای، فاصله بین دو چشم، قطر چشم، قاعده باله پشتی، قاعده باله شکمی، قاعده باله دمی، قاعده باله مخرجی، قاعده باله سینه­ای، فاصله پوزه تا چشم، فاصله بین خط جانبی می‌باشد. در هنگام استفاده از تخته اندازه­گیری و ترازوی دیجیتال، تمام سطوح فلزی آن‌ها که در تماس با ماهی بودند توسطه ورقه پلاستیکی پوشانده شده بود و این عمل برای هر ماهی تکرار گردید.

شناسایی انگل: پس از شکافتن شکم ماهی،  نسبت به جداسازی روده اقدام شد روده ها بوسیله قیچی باز شد سپس محتویات روده را در یک پلیت ریخته و به کمک استریومیکروسکوپ انگل‌های کرمی جستجو گردید. در صورت مشاهده انگل آن را بوسیله سوزن و یا پی پت پاستور جدا می­شد. جهت فیکس نمودن انگل‌ها از فرمالین 5 درصد و یا الکل اتانول 70 درجه استفاده شد. برای شناسایی انگل جداشده، آن را روی یک لام تمیز داده، یک قطره رنگ آزوکارمن به آن اضافه کرده و روی آن لامل قرار می دهیم و با توجه به خصوصیات مرفولوژیک، انگل با استفاده از منابع معتبر بین المللی شناسایی گردید (4، 5، 6، 7). پس از شناسایی، از انگل عکس گرفته و مشخصات مرفولوژیک آن یادداشت و با دستگاه کامرالوسیدا ترسیم گردید. در نهایت انگل با استفاده از الکل، آبگیری و با گزیلول، شفاف و با کانادا بالزام، مونت گردید.

تجزیه­وتحلیل آماری: داده­های حاصل از زیست­سنجی ماهیان و میزان آلودگی با روش آنالیز واریانس یک­طرفه و آزمون T-Test و با استفاده از نرم­افزار SPSS نسخه 18 مورد مقایسه قرار گرفتند. همچنین جهت رسم نمودارها و جداول از نرم­افزار اکسل استفاده شد. نمونه­های مختلف از نظر نوع آلودگی از آنالیز واریانس یک­طرفه و آزمون T-Test مقایسه گردیدند. برای تعیین وجود ارتباط خطی و میزان آن بین آلودگی ماهیان و مشخصات زیست سنجی از آزمون رگرسیون خطی و همبستگی پیرسون و آزمون­های کندال و اسپیرمن استفاده شد.

نتایج

خصوصیات مورفومتریک کفشک­ زبان­گاوی صید شده در سواحل بندر عباس: در این بررسی طول کل در گونه­یCynogossus bilineatus ، 36/29 ± 19/228 میلی‌متر، طول استاندارد 24/29 ± 67/212 میلی‌متر، طول باله پشتی 02/2 ±  2992/10 میلی‌متر اندازه­گیری شد. محدوده­ی اندازه­گیری برای سایر ویژگی­های مورفومتریک به طور کامل در جدول 1 ارائه شده است.

خصوصیات انگل‌های شناسایی­شده

Lepocreadioides zebrini Yamaguti, 1936: بیشترین جنس شناسایی شده از کفشک زبان گاوی بوده است این انگل دارای خصوصیات زیر می‌باشد: بدن پهن و بیضوی، تگومنت نازک و بدون خار. طول بدن: 980 میکرون، عرض بدن: 588 میکرون؛ اندازه تخم: 66/51 در 50  میکرون، قطر بادکش دهانی: 4/98 میکرون. قطر بادکش شکمی: 190 میکرون، نسبت قطر بادکش شکمی به بادکش دهانی 93/1:1، بیضه بیضی­شکل، درکنارهم، قطر بیضه­ها: 155 در 8/196 میکرون، کیسه سیربلند و در کنار بادکش دهانی باز می‌شود. طول آن: 8/196 میکرون قطر فارنکس: 4/66 در 8/41 میکرون، غدد ویتلین از بالای بادکش شکمی و از محل انشعاب سکوم شروع و تا انتهای بدن ادامه دارد (شکل 1).

Scolex pleuronectis Müller, 1788: این سستود با میزان آلودگی 2 درصد بوده که خصوصیات زیر را دارا می‌باشد. طول بدن: 489 میکرون، عرض بدن: 315 میکرون، اندازه تخم: 52/29 در 12/17، اندازه بادکش­ها: 144میکرون (شکل 2).

Trypanorhyncha: لارو سستود با میزان آلودگی 2 درصد بوده که در شکل 3 نشان داده شده است.

Anisakis Dujardin, 1845: این نماتود با میزان آلودگی 2 درصد بوده که خصوصیات زیر را دارا می‌باشد. بدن باریک و کشیده، دارای غلاف و سه لب، طول بدن: 2.45 میلی‌متر، عرض بدن: 4/127 میکرون (شکل 4).

Hemirhadinorhynchus leuciscus Krotov & Petrochenko, 1956: این آکانتاسفال با میزان آلودگی 2 درصد بوده که خصوصیات زیر را دارا می‌باشد. بدن کشیده، پوشش خارجی ضخیم و خاردار، خاره تا انتهای نیمه قدامی بدن ادامه دارد.  طول بدن: 78/2 میلی‌متر، عرض: 166 میکرون، طول خرطوم خارج شده: 6/147 میکرون، عرض خرطوم خارج شده: 5/61 میکرون، خارها در 11 ردیف شش­تایی، اندازه خار: 3/20 در 6/40 میکرون (شکل 5).

همبستگی بین شاخص­های مختلف بدن ماهی زبان و آلودگی انگلی: با توجه به آزمون همبستگی نتایج نشان داد که بین شاخص­های مختلف بدن ماهی زبان (وزن، طول بدن و نسبت وزن به ابعاد بدن) و آلودگی انگلی، هیچ گونه همبستگی وجود ندارد (جدول 3). بر طبق این جدول رابطه معنی­دار با 05/0 p ≤ فقط در موارد فاصله پوزه تا منفذ آبششی و فاصله پوزه تا باله پشتی وجود دارد.

 

  

جدول 1- مشخصات مورفومتریک ماهی‌های زبان صید شده در سواحل بندر عباس

Table 1 Morphometric indicators of tongue soles caught off the coast of in Bandar Abbas coast

Indicators			Size (mm)
	Average	SE
Total weight (g)			47. 63		19.51
Total length (mm)			228. 19		29.36
Standard length (mm)			212. 67		29.24
Dorsal fin length (mm)			10. 99		2.02
Ventral fin length (mm)			11. 04		2.21
Distance between eyes (mm)			2. 77		2.40
Dorsal fin base (mm)			218. 46		27.28
Ventral fin base (mm)			182.02		31.19
Distance from snout to eye (mm)			18.41		3.61

 

جدول 2- کرم­های یافت شده در50 عدد ماهی زبان  Cynoglossus linnaeus صید شده در سواحل بندر عباس

Table 2. Helminths found in 50 tongue soles (Cynoglossus Linnaeus) caught on the coast of Bandar Abbas

Parsites	Class	No.	Infection %
Lepocreadioides zebrini	Trematode	5	10
Scolex pleuronectis	Cestode	1	2
Trypanorhyncha	Cestode	1	2
Anisakis sp.	Nematode	1	2
Hemiradinorhynchus leuciscus	Acanthocephala	1	2

 

جدول 3- مشخصات مورفومتریک ماهی‌های زبان آلوده و غیرآلوده به انگل کرمی صید شده در سواحل بندرعباس

Table 3. Morphometric characteristics of tounge sole infected and not infected with helminth parasites caught on the coast of Bandar Abbas

Indecies	Non-infected		Infected		F	p	Correlation
	Mean	SE	Mean	SE
Total weight (g)	48.14	19.98	44.93	17.74	0.10	0.74	Absent
Total length (mm)	228.19	29.41	228.18	31.15	0.09	0.76	Absent
Standard length (mm)	212.61	29.42	212.93	30.27	0.06	0.79	Absent
Maximum body thickness (mm)	9.04	1.65	8.72	1.67	0.09	0.76	Absent
Dorsal fin base length (mm)	217.28	26.97	224.62	29.98	0.002	0.96	Absent
Ventral fin base length (mm)	183.00	32.11	176.87	27.11	0.59	0.44	Absent
Dorsal fin height (mm)	10.88	1.98	11.59	2.28	0.45	0.50	Absent
Ventral fin height (mm)	11.01	2.21	11.25	2.32	.018	0.89	Absent
Distance from snout to dorsal fin (mm)	14.03	5.46	19.18	3.68	4.64	0.03	Present
Distance from snout to eye (mm)	18.14	3.69	19.82	2.92	0.05	0.81	absent
Distance between two eyes (mm)	2.81	2.61	2.56	.67	0.52	0.47	absent
Left eye diameter (mm)	3.38	.79	3.66	1.04	1.01	0.31	absent
Right eye diameter (mm)	3.09	1.00	3.00	1.41	0.81	0.37	absent
Lateral line to ventral fin distance	24.49	4.54	27.75	6.87	1.78	0.18	Absence
Distance from lateral line to dorsal fin	24.25	4.59	25.09	6.76	0.73	0.39	Absence
Distance from snout to gill opening	36.22	14.02	46.81	7.86	4.31	0.04	Present

 

 

 

شکل 1- انگل Lepocreadioides zebrini

Fig. 1. Lepocreadioides zebrine

 

 

شکل 2- انگل Scolex pleuronectis

Fig. 2. Scolex pleuronectis parasite

 

شکل 3- انگل  Trypanorhyncha

Fig. 3. Trypanorhyncha

 

 

شکل 4- انگل Anisakis sp.

Fig. 4. Anisakis sp.

 

 

شکل 5- انگل Hemiradinorhynchus leuciscus

Fig. 5. Parasite Hemiradinorhynchus leuciscus

 

بحث

 

طبق بررسی به عمل آمده مطالعات انگلی و مورفومتریک بسیار کمی بر روی کفشک زبان گاوی صورت گرفته است و این تحقیق جز معدود تحقیقات بروی این گونه از ماهیان است. با توجه به اهمیت کفشک­ زبان گاوی از لحاظ پرطرفدار بودن و اهمیت اقتصادی بالای آن در حاشیه خلیج فارس (8). مطالعه حاضر برای تعیین آلودگی انگلی این ماهی صورت گرفت. طی این مطالعه انواع مختلفی از انگل‌های کرمی، شامل ترماتود Lepocreadioides zebrini با میزان آلودگی 10 درصد و آکانتوسفال Hemiradinorhynchus leuciscus با میزان 2 درصد آلودگی و سستود Scolex pleuronectis با میزان 2 درصد آلودگی و لارو سستود Trypanorhyncha با میزان  2 درصد آلودگی و نماتودAnisakis sp با  آلودگی 2 درصد یافت شد. که بیشترین آلودگی مربوط به انگل ترماتود Lepocreadioides zebrini می‌باشد. این در حالی است که در بررسی عضدی و همکاران در سال 2017، دو نوع ترماتودTreptodemoides fukenensis  وAphanuroides lethrini  و چهار گونه از نماتدهایCapillaria ، Procaecum وRaphidascaroides nipponensis  از دستگاه گوارش، کبد و حفره شکمی کفشک زبان گاوی خریداری شده از بازار اهواز گزارش شده است. نتایج ابن دو گزارش کاملا متفاوت است.با توجه به اینکه عمده ماهی‌های بازار اهواز از سواحل جنوب خوزستان تامین می‌شود وجود این تفاوت چندان دور از ذهن نیست. نماتود آنیزاکیس شناسایی شده در مطالعه حاضر، تنها انگل قابل سرایت به انسان از طریق مصرف ماهی نیمه خام یا خام است که بیماری انیزاکیازیس  را ایجاد می‌کند. آنیزاکیس بیشتر معده انسان را درگیر می‎کند. معمولاً ۴۸ ساعت پس از مصرف ماهی خام و یا کامل پخته نشده آلوده به انگل، علائم بیماری ظاهر می‌شوند. ولی الگوی بیماری، بسیار متنوع می‎باشد. علایم بیماری بصورت درد شکمی شدید، تهوع، استفراغ و گاهی شبیه آپاندیسیت است. بیماری می‎تواند مزمن شود و گاهی برای ماه‎ها به طول می­‎انجامد. این علائم با توده‎های معدی حاوی انگل توأم هستند و گاهی با تومور معدی و آنتریت قابل اشتباه است. لارو انیزاکیس در غذاهای دریایی گاهی موجب تولید تظاهرات آلرژیک حاد مانند کهیر، آنژیوادم و آنافیلاکسی با و بدون علائم دستگاه گوارشی، در کسانی که ماهی خام مصرف کرده‎اند، می‎شود. بیش از ۹۵ درصد از موارد بالینی این بیماری در ژاپن گزارش می‌شود و کشورهای اروپایی و آمریکایی مقام بعدی را دارند. این انگل از انواع ماهیان جهان و ایران گزارش شده است (9، 10، 11). در ایران، انگل مـذکور از شانک ماهیان زردباله (9، 12)، ماهی سرخو (13)، و هامور چرب (12، 14) خلیج فارس و اردك ماهیان (15)، ماهیان خاویاري (16) و ماهی سفید دریاي خزر (17) و شیربت کرخه (18) گزارش شده است. تا کنون آلودگی انسانی به این انگل در ایران گزارش نشده است ولی بدلیل شیوع آن در طیف وسیعی از ماهیان آب‌هاي داخلی و دریایی ایران (11، 13، 14، 16) خطر بالقوه ابتلا خاصه در مناطقی که مصرف­کننده­ی عمده ماهی  هستند وجود دارد از طرقی علایم الودگی به ابن انگل مشابه بسیاری از بیماری‌های گوارشی است. لذا لازم است پزشکان این مناطق توجه خاصی به آن بنماید.Scolex pleuronectis  گونه­ای سستود از راسته­ی Tetraphyllidea می­باشد. پلروسركوئیدها و بالغ­ها دارای اسكولكس حاوی انواع مختلف بوتریدیای قلاب­دار و مکنده راسی برای اتصال به میزبان هستند. لاروها این انگل می‌توانند در برخی از ماهی‌ها به عنوان متاسستودها مستقر شوند و شناسایی گونه آن‌ها در این مرحله از آلودگی دشوار است (19، 20). گونه­های مختلف طول 8/8 –1/0 میلی‌متر و عرض 1/0-4/0 میلی‌متر دارند (19، 21). معمولا سخت­پوستان دریایی میزبان واسط مشترک گونه‌های مختلف این انگل هستند. این انگل‌ها در انواع ماهیان دیادروم، دریایی و آب شور از جمله خانواده­هایCottidae ، Salmonidae و Clupeidae شایع هستند. در ماهی‌ها انگل معمولاً بصورت تک بند و دارای یک مجموعه از اندام­های تولیدمثل نر و ماده است (19، 22). این انگل تاکنون در ماهیان اقیانوس اطلس، اقیانوس آرام، مدیترانه، دریای سیاه، خلیج سنت ­لورنس و رودخانه­هایی در سواحل شرقی آمریکای شمالی و حداقل در 60 گونه ماهی از اقیانوس اطلس گزارش شده است. علاوه بر این، در پستانداران دریایی و بی­مهرگان مختلف نیز دیده شده است (19، 22، 23). ترماتود zebrini Lepocreadioides تاکنون از ماهیان ژاپن توسط Yamaguti (1963) و چین توسط Shen  و Qiu (1995) گزارش شده بود )24، 25). گرچه این انگل قبلا توسط Bagherpour و همکاران (2011) و Hosseini  و همکاران (2013) از کفشک راست­گرد (Brachirus orientalis) خلیج فارس گزارش شده بود (26، 27) ولی بررسی­ها نشان می­دهد که ترماتودهای شناسایی شده در کفشک زبان گاوی این مطالعه تاکنون در ایران گزارش نشده­اند. نتایج حاصل نشان داد که رابطه­ی معنی بین میزان الودگی انگلی و مشخصات مورفومتریک کفشک زبان گاوی فقط در فاصله بین پوزه تا باله پشتی با آلودگی انگلی معنی دار است (05/0≤  p). شیوع انگل‌های کرمی در کفشک زبان­ گاوی نشان دهنده یک شبکه تغذیه­ای پیچیده در اکوسیستم خلیج فارس است. حضور دو ترماتود بالغ و آکانتوسفال، همراه با لارو سستودی، تریپانورینکا و نماتود آنیزاکیس، نشان می­دهد که کفشک زبان گاوی احتمالاً به عنوان میزبان واسط و قطعی برای گونه‌های مختلف انگل عمل می‌کند. علاوه بر این، مطالعه فون انگل سایر گونه‌های ماهی در منطقه می‌تواند الگوهای گسترده‌تری از پراکنش انگل و ویژگی میزبان را در خلیج فارس نشان دهد. میزان آلودگی نسبتاً پایین مشاهده شده برای اکثر انگل‌ها، به استثنای Lepocreadioides zebrini، ممکن است منعکس­کننده عادات تغذیه­ای کفشک زبان گاوی، محدودیت در معرض قرار گرفتن با مراحل آلودگی، یا پاسخ­های ایمنی میزبان باشد. همچنین لازم است تأثیر بالقوه عوامل محیطی، مانند آلودگی و تخریب زیستگاه، بر پویایی انتقال انگل در نظر گرفته شود. این عوامل استرس­زا می‌توانند در آلودگی کفشک­ زبان گاوی تأثیر بگذارند و یا دسترسی ماهی به میزبان­های واسط را تغییر دهند. شناسایی آنیزاکیس در این بررسی، به دلیل پتانسیل انتقال به انسان، نگرانی­هایی را در مورد خطرات بالقوه برای سلامت انسان مرتبط با مصرف غذاهای دریایی خام یا نیم پز از خلیج فارس ایجاد می‌کند. اگرچه میزان آلودگی در کفشک­ زبان گاوی کم بود، ولی پخت و انجماد صحیح ماهی برای از بین بردن خطر آلودگی انسان ضروری است. مطالعات آتی باید بر روی استفاده از تکنیک‌های مولکولی برای شناسایی دقیق‌تر انگل‌ها تمرکز یابند، به‌ویژه برای مراحل لاروی مانند لارو تریپانورینکا، که شناسایی آن‌ها صرفاً بر اساس مورفولوژی می‌تواند چالش برانگیز باشد. داده‌های مولکولی همچنین برای روشن کردن روابط فیلوژنتیکی انگل‌ها و میزبان­های آن‌ها، ارائه بینش‌های بیشتر در مورد تاریخچه تکاملی و جغرافیای زیستی آن‌ها در خلیج فارس ارزشمند است.

نتیجه­گیری

بطور کلی، در ماهی کفشک­ زبان گاوی فقط یک گونه ترماتود Lepocreadioides zebrini و دو لارو گونه سستود Scolex pleuronectis و  Trypanorhyncha، یک نماتود Anisakis sp و یک گونه آکانتوسفال Hemirhadinorhynchus leuciscus شناسايي شدند. با توجه به سوابق پژوهش­هاي انجام شده در مورد اين ماهي، همه فوق الذکر براي اولين بار از کفشک­ زبان گاوی سواحل خليج فارس گزارش می‌شود. این یافته­ها تاکیدی بر اهمیت ادامه بررسی­های انگلی برای درک بهتر تنوع زیستی و روابط اکولوژیکی در این محیط دریایی است.

تشکر و قدردانی

نويسندگان مقاله بر خود لازم می­دانند از اعضاي هيات علمي و  کارکنان محترم گروه زيست­شناسي دانشگاه پيام نور قشم و گروه انگل­شناسي دانشکده علوم پزشکي دانشگاه تربيت مدرس تشکر نمايند.

منابع

1.       Menon AGK. A systematic monograph of the tongue soles of the genus Cynoglossus Hamilton-Buchanan (Pisces: Cynoglossidae). Smithsonian Contribtions to Zoology. 1977;238:1-129. doi.org/10.5479/si.00810282.238.

2.       Iranian fishes data resource. The Persian Gulf and the Sea of ​​Oman, Family of Cynoglossidae http://fishbase.ir/ persiangulf_gulf_of_oman/Cynoglossidae.html.

3.        Azodi M, Peyghan R, Razi Jalali MH, Ghorbanpour M. Investigation on worm infestation of digestive tract in Persian gulf Cynoglossus bilineatus. Vet Res Biol Prod. 2017;30(4):114-124.

4.       Schmidt GD. How to know the tapeworms.Wm C. Brown Company Publishers, USA. 1970.

5.       Yamaguti S. The digenetic trematodes of vertebrates Part I and II, in Systema helminthum Volume I, (New York) 1958; Pp:1141-1143.

6.       Yamaguti S. The nematodes of vertebrates, in Systema Helminthum Volume III (John Wiley and Sons, New York), 1961.

7.        Yamaguti S. Acanthocephala in Systema Helminthum, Volume V, (Interscience Publication, New York), 1971.

8.       Parvaneh M, Khaivar N, Nikpour Y, Nabavi SM. Heavy metals (Hg, Cd, Pb, Ni, Cu) concentrations in Euryglossa orientalis and sediments from Khur-e-Musa Creek in Khuzestan Province. Iran Sci Fish J. 2011; 20(2):17-26.

9.       Payghan R, Nabavi L, Kiani F. Infection of yellowfin tuna (Acanthopagrus latus) and two-banded tuna in the Persian Gulf with helminth parasites. J Sci Shahid Chamran Univ. 2008;19:111-123. [In Persian]

10.       Sharples AD, Evans CW. Taxonomy of the metazoan parasites of the snapper pagrus auratus in New Zealand Ectoparasites. New Zealand J Zool. 1995; 2:143-161.

11.       Yamaguti S. Studies on the helminthes fauna of Japan. Pt 9. Nematodes of fishes. Japanese Society of Zoo and Wildlife Medicine, 1934;6:334-386.

12.       Rasouli S. 2014. Investigation of parasitic nematodes of the Anizakidae family in the yellowfin tuna (Acanthopagrus latus) from the northern coast of the Persian Gulf, Iran. Comp Pathobiol.  11(4):1437-1446. [In Persian]

13.       Mokhayr B. Observation of false tongue in redfish (Lutjanus johnii) and some other fish of the Persian Gulf, Vet Fac Lett. 1974;30(4):61-75. [In Persian]

14.       Payghan R, Haghoghi-Rad N, Yousef Dezfouli A. Investigation of the infection of Silver pomfret  (Pampus argenteus) and fat grouper (Epinephelus tauvina) in the Persian Gulf with helminth parasites. Pazhohesh va Sazandegi. 2004;62:49-55. [In Persian]

15.       Eslami A, Mokhayer B. Nematode  larvae of medical important found in market  fish in Iran. Pahlavi Med J. 1977;8(3):345-348.

16.       Mokhayr B. List of parasites of Iranian sturgeon, Vet Fac Bull. 1973;29(1):1-11.

17.       Eslami A, Kokneshahri M. Study on the helmithiasis of Rutilus frisii kuttum  from south Caspian Sea. Acta Zoologica et Pathologica Antverpiensia, 1978;70:153-155.

18.       Mesbah M., Razi Jalali M.H., Alishahi M., Akbarzadeh A. Investigation of infection of Karkheh Barbus grypus with nematodes common to humans. Iran Vet J. 2010;6(3):20-27. [In Persian]

19.       Anantaraman S. Larval cestodes in marine invertebrates and fishes with a discussion of the life cycles of the Tetraphyllidea and the Trypanorhyncha. Zeitschrift für Parasitenkunde. 1963; 23:309-314.

20.       Fernandez M, Javier Aznar F, Montero FE, Georgiev BB, Raga JA. Gastrointestinal helminths of Cuvier’s beaked whales, Ziphius cavirostris, from the western Mediterranean. J Parasitol. 2004;90(2):418-420.

21.       Chambers C.B., Cribb T.H., Jones M.K. Tetraphyllidean metacestodes of teleosts of the Great Barrier Reef, and the use of in vitro cultivation to identify them. Folia Parasitologica. 2000;47:285-292.

22.       Pronin NM, Fleischer GW, Baldanova DR, Pronina SV. Parasites of the recently established round goby (Neogobius melanostomus) and tubenose goby (Proterorhinus marmoratus) (Gobiidae) from the St. Clair River and Lake St. Clair, Michigan, USA. Folia Parasitologica (Ceske Budejovice), 1997;44(1):1-6.

23.       Tavares LER, Bicudo AJA, Luque JL. Metazoan parasites of needlefish Tylosurus acus (Lacepede, 1803) (Osteichthyes: Belonidae) from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinaria 2004;13(1):36-40.

24.       Shen, J.W., Qiu, Z.Z. Studies on the trematodes of fishes from the Yellow Sea and the Bo Hai Sea. Beijing: Science Press. 1995; pp. 207 [In Chinese].

25.       Yamaguti S. Studies on the helminth fauna of Japan. Part 16. Trematodes of fishes, III. Published by the author, Kyoto. 1936; pp:1-6.

26.       Bagherpour A, Afsharnasab M, Mobedi I, Jalali B, Mesbah M. Prevalence and intensity of internal parasitic helminthes infected black sole fish, Brachirus orientalis (Bloch and Schneider, 1801) in the Persian Gulf. Iran J Fish Sci. 2011;10(4):570-584.

27.       Hosseini SH, Alinezhad S, Mobedi I, Halajian A, Karimi E, Ahoo MB, Yasemi M. Study on the parasites of Pseudorhombus elevatus, Psettodes erumei and Brachirus orientalis from the Persian Gulf, Iran. Iran J Fish Sci. 2013;12(4): 827-835.

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

16