مرور سیستماتیک مقدار آفلاتوکسین M در شیرهای عرضه شده در ایران
محورهای موضوعی : میکروبیولوژی مواد غذاییبهادر حاجی محمدی 1 , کاوه دماوندی کمالی 2 , مریم ابراهیمی 3 , عماد احمدی آرا 4 , مجتبی رئیسی 5
1 - دانشگاه علوم پزشکی یزد، دانشکده بهداشت
2 - مرکز تحقیقات سلامت فراورده های غذایی، دارویی و طبیعی، دانشگاه علوم پزشکی گلستان
3 - مرکز تحقیقات سلامت فراورده های غذایی، دارویی و طبیعی
4 - گروه انگل شناسی دانشکده دامپزشکی دانشگاه تخصصی فناوری های نوین آمل، آمل ،مازندران، ایران
5 - مرکز تحقیقات سلامت فراورده های غذایی، دارویی و طبیعی، دانشگاه علوم پزشکی گلستان
کلید واژه: شیر, آفلاتوکسین, سلامت غذا, ایران,
چکیده مقاله :
مقدمه: کپکزدگی و آلودگی به آفلاتوکسین در خوراک دامها، نهایتاً منتهی به آلودگی شیر مصرفی انسان به سم سرطانزای آفلاتوکسین میگردد. با توجه به اهمیت سم آفلاتوکسین در بهداشت عمومی، در این مرور سیستماتیک به ارزیابی مقدار سم آفلاتوکسین در شیرهای مصرفی در ایران پرداخته شد.
روش کار: کلیه مقالات مرتبط با سنجش و ارزیابی مقدار سم آفلاتوکسین M1 در شیرهای مصرفی در ایران که در مجلات علمی با فرایند داوری همتا منتشر شده اند بر اساس معیار های تحقیق مورد جستجو و بررسی قرار گرفتند. مقالات بین المللی در داده پایگاه های علمی ملی و بین المللی جستجو شده و نهایتا مورد آنالیز آماری با نرم افزار SPSS قرار می گیرند.
نتایج: درصد آلودگی بیش از حد مجاز در نمونههای شیر، از 0% تا 100% متغیر بود. بیشترین درصد آلودگی، مربوط به نمونههای شیر پاستوریزه در شهر بابل بود؛ به طوری که همه (100%) نمونههای شیر پاستوریزه در بابل، آلوده به مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر) بودند. به طور میانگین 20.1% از نمونههای شیر ایران آلوده به مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ایران (100 نانوگرم در لیتر) بودند. درصد آلودگی بیش از حد مجاز طبق استاندارد اروپا (50 نانوگرم در لیتر) برابر با 30.4% به دست آمد.
نتیجه گیری: نتایج ارزیابی خطر آفلاتوکسین در شیر مصرفی در ایران بر اساس مرور سیستماتیک تحقیقات پیشین نشان داد که از نظر مقادیر بیش از حد مجاز سم آفلاتوکسین در شیر اگرچه خطری متوجه سلامت بزرگسالان نیست، اما تحت شرایطی ممکن است خطری بالقوه برای سلامت کودکان باشد و لذا باید مورد بررسی و مطالعه بیشتر قرار گیرد.
Introduction: Molding and contamination of animal feed with aflatoxins ultimately result in contamination of the milk consumed by humans with the carcinogenic aflatoxin toxin. Considering the importance of aflatoxin in public health, this systematic review aimed to evaluate the levels of aflatoxin in milk consumed in Iran.
Methods: All relevant articles related to the measurement and evaluation of aflatoxin M1 levels in milk consumed in Iran, published in peer-reviewed scientific journals, were searched and reviewed based on research criteria. International articles were searched in national and international scientific databases and were ultimately analyzed statistically using SPSS software.
Results: The percentage of samples exceeding the maximum allowable limits varied from 0% to 100%. The highest contamination rate was related to pasteurized milk samples in the city of Babol, where all (100%) of the pasteurized milk samples were contaminated with aflatoxin levels exceeding the national Iranian standard (100 ng/L). On average, 20.1% of milk samples in Iran were contaminated with aflatoxin levels above the Iranian standard limit (100 ng/L). The percentage of contamination exceeding the European standard limit (50 ng/L) was found to be 30.4%.
Conclusion: The results of the aflatoxin risk assessment in milk consumed in Iran, based on the systematic review of previous studies, indicated that although levels exceeding the maximum allowable limits do not pose a health risk for adults, under certain conditions they may represent a potential health risk for children and therefore require further investigation and study.
راستی اردکانی محسن، رنجبری احمد رضا، حیدری محمد رضا (1397). میزان آلودگی شیر خام و پاستوریزه توزیع شده در بازار اصفهان به آفلاتوکسین M1. مجله تحقیقات نظام سلامت. شماره 14. صفحات 265 تا 271.
رياضي پور مجيد، توکلي حميدرضا، رزاقي ابيانه مهدي، رفعتي حسن، صدرممتاز محمدتقي (1389). اندازه گيری ميزان آفلاتوکسين M1 در شيرهای پاستوريزه. مجله پزشکی کوثر. دوره 15، شماره 2. صفحات 89 تا 93.
صنعتگر امین، آقازاده معصومه (1396). بررسی میزان آلودگی شیرهای خام به آفلاتوکسین M1 در شهرستان خوی. تحقیقات دامپزشکی و فراورده¬های بیولوژیک (پژوهش و سازندگی). شماره 117. صفحات 147 تا 154.
غلامپور عزیزی عیسی، خوشنویس سید حسن، هاشمی سید جمال (1386). سنجش آفلاتوکسین M1 در شیر پاستوریزه و استریلیزه مصرفی شهر بابل. مجله دانشکده پزشکی دانشگاه علوم پزشکی تهران. شماره ۶۵. صفحات 20 تا 24.
فرشی پرستو، خاکپور محمدرضا، طبیبی آذر مهناز (1396). تعیین میزان حضور آفلاتوکسین M1 در شیرهای پاستوریزه توزیعی در شهر تبریز. نشریه علمی بهداشت مواد غذایی. دوره 7، شماره 3. صفحات 89 تا 96.
قاسمیان ام البنین (1398). بررسی میزان آفلاتوکسین M در شیرهای خام گاوداریهای شهرستان بهبهان. مجله طلوع بهداشت. شماره 18. صفحات ۴۶ تا ۵۶.
قلی پور محمد، کریم زاده لاله، علی نیا فرامرز، بابائی زین العابدین (1391). اندازه گیری میزان آفلاتوکسین M1 در شیر پاستوریزه تولیدی کارخانجات استان مازندران در نیمه اول سال 1390. مجله دانشگاه علوم پزشکی مازندران. شماره 23. صفحات 40 تا 46.
کرمانی مجید، یزدانی احمد، اسدزاده سیده نسترن، رجبی‌زاده احمد، نیکوزاده حمیده، فیروزه نیما، هاشمی میترا (1398). اندازه گیری سم آفلاتوکسین M1 و بقایای آنتی‌بیوتیک در شیر خام عرضه شده در شهر بجنورد در سال ۱۳۹۵. مجله بهداشت و توسعه. شماره 8. صفحات ۷۲ تا ۸۲.
گلستان لیلا، رحیمی خديجه (1398). میزان آلودگی آفلاتوکسین M1 در شیرهای خام عرضه شده در فروشگاه¬های شرق استان مازندران. نشریه علمی بهداشت مواد غذایی. دوره 9، شماره 2. صفحات 85 تا 91.
معينيان خليل الله، راستگو طيبه (1393). بررسي تغييرات غلظت آفلاتوكسين M1 در شيرهاي خام، پاستوريزه و مدارس شهرستان شاهرود. مجله دانشگاه علوم پزشکی مازندران. شماره 119. صفحات 19 تا 28.
معينيان خليل الله، يغمائيان كاميار، قرباني راهب (1392). غلظت آفلاتوکسین M1 در شیر خام تولیدی در شهرستان¬های استان سمنان. مجله کومش. شماره 15. صفحات 176 تا 181.
منتظر هرزند مهری، پایا حمید، تقی‌زاده اکبر، حسینخانی علی (1398). بررسی میزان آلودگی آفلاتوکسین در خوراک مصرفی و شیر تولیدی و شناسایی مولکولی سویه قارچی آن در برخی از گاوداریهای استان آذربایجان شرقی. نشریه پژوهش¬های علوم دامی. شماره 2. صفحات 43 تا 55.
موثق محمدحسين، آدينه وند سعيد (1392). مطالعه میزان آفلاتوکسین M1 در شیر خام مراکز جمع¬آوری شیر در شهر تبریز. نشریه علمی بهداشت مواد غذایی. شماره 3. صفحات 63 تا 70.
نجفیان محمود، نجفیان بهاره (1394). بررسی میزان آفلاتوكسین M1 در نمونه¬های شیر كارخانه¬های لبنیاتی گیلان به روش الایزا. مجله دنیای میکروبها. سال 8، شماره 3. صفحات 422 تا 459.
نوروزي حسین، کاظمی علی (1393). بررسی میزان آفلاتوکسین M1 در شیرهاي تازه (خام و پاستوریزه) گاو در استان خوزستان. مجلۀ علمی پزشکی جندی شاپور. دورة 13، شماره 1. صفحات 327 تا 333.
یحیی رعیت رامک، شکری حجت اله، خسروی علیرضا، ترابی سپیده (1396). ارزیابی آلودگی میزان آفلاتوکسین M1 در نمونه¬های شیر خام به روش الایزا در استان یزد. مجله تحقیقات دامپزشکی. دوره 72، شماره 3. صفحات 313 تا 321.
Abrar, M., Anjum, F. M., Butt, M. S., Pasha, I., Randhawa, M. A., Saeed, F., & Waqas, K. (2013). Aflatoxins: biosynthesis, occurrence, toxicity, and remedies. Critical Reviews in Food Science and Nutrition, 53, 862–874.
Ahmadi, E. (2020). Potential public health risk due to consumption of contaminated bovine milk with aflatoxin M1 and Coxiella burnetii in the West of Iran. International Journal of Dairy Technology, 70.
Akrami Mohajeri, F., Amiri, A., Azad, H. K., Ahmadi, Z., Asadollahi, Z., Rezaeian, M., Fallah, A. A., & Ghalebi, S. R. (2015). Occurrence of aflatoxin M1 in raw and pasteurized milk produced in Rafsanjan, Iran. Journal of Community Health Research, 4, 215–219.
Ansari, F., Pourjafar, H., & Christensen, L. (2019). A study on the aflatoxin M1 rate and seasonal variation in pasteurized cow milk from northwestern Iran. Environmental Monitoring and Assessment, 191, 6.
Bahrami, R., Shahbazi, Y., & Nikousefat, Z. (2016). Aflatoxin M1 in milk and traditional dairy products from west part of Iran: occurrence and seasonal variation with an emphasis on risk assessment of human exposure. Food Control, 62, 250–256.
Barikbin, B., Allahresani, A., Khosravi, R., & Khodadadi, M. (2015). Detection of aflatoxin M1 in dairy products marketed in Iran. Health Scope, 4, 18925.
Becker-Algeri, T. A., Castagnaro, D., de Bortoli, K., de Souza, C., Drunkler, D. A., & Badiale-Furlong, E. (2016). Mycotoxins in bovine milk and dairy products: a review. Journal of Food Science, 81, 544–552.
Behfar, A., Khorasgani, Z. N., Alemzadeh, Z., Goudarzi, M., Ebrahimi, R., & Tarhani, N. (2012). Determination of aflatoxin M1 levels in produced pasteurized milk in Ahvaz City by using HPLC. Jundishapur Journal of Natural Pharmaceutical Products, 7, 80.
Caballero, B., Finglas, P., & Toldrá, F. (2016). Encyclopedia of food and health. Academic Press.
De Roma, A., Rossini, C., Ritieni, A., Gallo, P., & Esposito, M. (2017). A survey on the aflatoxin M1 occurrence and seasonal variation in buffalo and cow milk from Southern Italy. Food Control, 81, 30–33.
Fallah, A. A., Barani, A., & Nasiri, Z. (2015). Aflatoxin M1 in raw milk in Qazvin Province, Iran: a seasonal study. Food Additives & Contaminants: Part B, 8, 195–198.
Fallah, A. A., Fazlollahi, R., & Emami, A. (2016). Seasonal study of aflatoxin M1 contamination in milk of four dairy species in Yazd, Iran. Food Control, 68, 77–82.
Fallah, A. A. (2010). Assessment of aflatoxin M1 contamination in pasteurized and UHT milk marketed in central part of Iran. Food and Chemical Toxicology, 48, 988–991.
Ganjeizadeh Rohani, F., Aminaee, M. M., & Kianfar, M. (2011). Survey of aflatoxin M1 in cow's milk for human consumption in Kerman Province of Iran. Food Additives & Contaminants: Part B, 4, 191–194.
Ghaedi, A., & Mohamadi Sani, A. (2013). Determination of AFM1 in milk by ELISA technique in Quchan (North-east of Iran). Biotechnology Indian Journal, 7, 337–340.
Ghaffarian Bahraman, A., Mohammadi, S., Jafari, A., Ghani-Dehkordid, J., Arabnezhad, M. R., Rahmdel, S., & Hosseini Teshnizi, S. (2019). Occurrence of aflatoxin M1 in milks of five animal species in Iran: a systematic review and meta-analysis. Food Reviews International, 1–21.
Ghajarbeygi, P., Palizban, M., Mahmoudi, R., Khaniki, G. J., & Pakbin, B. (2016). Aflatoxin M1 contamination of cow’s raw milk in different seasons from Qazvin province, Iran. Journal of Biology Today's World, 5, 173–176.
Ghanem, I., & Orfi, M. (2009). Aflatoxin M1 in raw, pasteurized and powdered milk available in the Syrian market. Food Control, 20, 603–605.
Gizachew, D., Szonyi, B., Tegegne, A., Hanson, J., & Grace, D. (2016). Aflatoxin contamination of milk and dairy feeds in the greater Addis Ababa milk shed, Ethiopia. Food Control, 59, 773–779.
Hajimohammadi, B., Ehrampoush, M. H., Dalvand, A., Mohammadzadeh, M., Soltani, M., & Eskandari, S. (2021). Assessment of aflatoxin exposure using urine biomarker in pregnant and non-pregnant women in Yazd, Center of Iran. Environmental Health Engineering and Management Journal, 8(4), 277–286.
Hashemi, M. (2016). A survey of aflatoxin M1 in cow milk in Southern Iran. Journal of Food and Drug Analysis, 24, 888–893.
Jalili, M., Bahonar, A., Mahmodi, R., & Yazdanpanah, H. (2011). Aflatoxin M1 contamination in different types of milk marketed in Tehran. Food Control, 22, 1363–1366.
Kamkar, A. (2006). A study on the occurrence of aflatoxin M1 in raw milk produced in Sarab city of Iran. Food Control, 17, 582–584.
Karami, N., Hayati, M., Najafi, M. L., Tajabadi, N., Cheraghi, T., & Valinasab, T. (2017). Occurrence of aflatoxin M1 in raw cow milk from West of Iran. Food Control, 72, 134–138.
Karimi, G., Hassanzadeh, M., Teimuri, M., Nazari, F., & Nili, A. (2007). Aflatoxin M1 contamination in pasteurized milk in Mashhad, Iran. Iranian Journal of Pharmaceutical Sciences, 3, 153–156.
Kaya, S., & Filazi, A. (2010). Determination of aflatoxin M1 levels in some cheese types consumed in Istanbul. Veterinary Faculty Journal, 17, 75–79.
Khayoon, W. S., Saeed, I., Saad, B., Hashim, N. H., Ali, A. S. M., Salleh, B., Kadum, H., & Zaidan, S. H. (2010). Determination of aflatoxin M1 in dairy products by ultra-performance liquid chromatography-tandem mass spectrometry. Food Control, 21, 1458–1462.
Maktabi, S., Bohlouli, S., Nazari, M., & Lorestani, S. (2014). Survey of aflatoxin M1 contamination in raw cow milk in Lorestan province. Yafte, 15, 97–104.
Mason, S., Arjmandtalab, S., Hajimohammadi, B., Ehrampoush, M. H., Khosravi Arsanjani, A., Jahed Khaniki, G. H., Rahimzade, A., & Raeisi, M. (2016). Reduction of aflatoxin M1 during production of Kashk, a traditional Iranian dairy product. Journal of Food Quality and Hazards Control, 3, 10–14.
Mason, S., Arjmandtalab, S., Hajimohammadi, B., Khosravi Arsanjani, A., Karami, S., Sayadi, M., & Oryan, A. (2015). Aflatoxin M1 contamination in industrial and traditional yogurts produced in Iran. Journal of Food Quality and Hazard Control, 2, 11–14.
Mirzaee, A., Modirsanei, M., Mohebbi, A., & Pilevar, M. (2019). Survey of aflatoxin M1 in raw milk of dairy farms in different regions of Iran. Mycotoxin Research, 35, 17–24.
Mohajeri, F. A., Amiri, A., Azad, H. K., Ahmadi, Z., Asadollahi, Z., Rezaeian, M., Fallah, A. A., & Ghalebi, S. R. (2015). Occurrence of aflatoxin M1 in raw and pasteurized milk produced in Rafsanjan, Iran. Journal of Community Health Research, 4, 215–219.
Nemati, M., & Tabari, M. (2017). Aflatoxin M1 contamination in milk in Iran: a systematic review and meta-analysis. Food Control, 78, 312–320.
Rahimi, E., Bonyadian, M., Rafei, M., & Kazemeini, H. R. (2010). Occurrence of aflatoxin M1 in raw milk in five provinces of Iran. Food Control, 21, 1223–1226.
Ramezani, M., Mehrafarin, A., Rezaei, M., & Amini, S. (2014). Aflatoxin M1 contamination in cow milk produced in Qom Province, Iran. Iranian Journal of Food Science and Technology, 11(45), 23–30.
Sadeghi, N., Oveisi, M. R., Jannat, B., Hajimahmoodi, M., Behzad, M., Ardekani, M. R. S., & Tehrani, S. S. (2009). Incidence of aflatoxin M1 in human breast milk in Tehran, Iran. Food Control, 20, 75–78.
Sadeghi, N., Oveisi, M. R., Jannat, B., Hajimahmoodi, M., Behzad, M., Behfar, A., Ardekani, M. R. S., & Tehrani, S. S. (2012). Simultaneous determination of aflatoxins B1, B2, G1, G2, and M1 in infant formula by HPLC and fluorescence detection. Food Control, 23, 191–195.
Sardari, F., Javanbakht, J., Hajiabadi, M. R., Tohidi, F., Hasheminasab, S., Alimohammadi, M., & Shokrpoor, S. (2020). Occurrence of aflatoxin M1 in raw milk from different provinces of Iran. Journal of Food Quality and Hazards Control, 7, 151–154.
Sefidgar, S. A. A., & Khosravi, A. R. (2010). Aflatoxin M1 contamination in pasteurized milk in Babol city, Mazandaran Province, Iran. Iranian Journal of Public Health, 39, 105–109.
Shundo, L., & Sabino, M. (2006). Aflatoxin M1 in milk by immunoaffinity column cleanup with TLC. Food Additives & Contaminants, 23, 266–270.
Valipour, S., Sefidgar, S. A. A., Bonyadian, M., & Tajik, H. (2013). Evaluation of seasonal variation of aflatoxin M1 levels in raw milk in north of Iran. Iranian Journal of Health and Environment, 6, 471–480.
Virdis, S., Scarano, C., Spanu, V., Ibba, M., De Santis, E. P. L., & Spanu, C. (2014). Aflatoxin M1 levels in dairy products from Sardinia (Italy) determined with a UHPLC–MS/MS method. Food Control, 38, 37–40.
Zinedine, A., Soriano, J. M., Moltó, J. C., & Mañes, J. (2007). Incidence and risk of aflatoxin M1 in Moroccan milk. Food and Chemical Toxicology, 45, 1210–1215.
علوم غذايي و تغذيه/ بهار 1404 / سال بیست و دوم / شماره 2 Food Technology & Nutrition / Spring 2025 / Vol. 22 / No. 2 |
مرور سیستماتیک مقدار آفلاتوکسین M در شیرهای عرضه شده در ایران
بهادر حاجی محمدیa، کاوه دماوندی کمالیa، مریم ابراهیمیa، عماد احمدی آراb، مجتبی رئیسی a*
a مرکز تحقیقات سلامت فراورده های غذایی، دارویی و طبیعی، دانشگاه علوم پزشکی گلستان، ایران
b گروه پاتوبیولوژی، دانشکده دامپزشکی، دانشگاه تخصصی فناوری های نوین آمل، ایران
تاریخ دریافت مقاله: 17/05/1404 تاریخ پذیرش مقاله: 09/07/1404
چکیده
مقدمه: کپکزدگی و آلودگی به آفلاتوکسین در خوراک دامها، نهایتاً منتهی به آلودگی شیر مصرفی انسان به سم سرطانزای آفلاتوکسین میگردد. با توجه به اهمیت سم آفلاتوکسین در بهداشت عمومی، در این مرور سیستماتیک به ارزیابی مقدار سم آفلاتوکسین در شیرهای مصرفی در ایران پرداخته شد.
مواد و روشها: کلیه مقالات مرتبط با سنجش و ارزیابی مقدار سم آفلاتوکسین M1 در شیرهای مصرفی در ایران که در مجلات علمی با فرایند داوری همتا منتشر شدهاند بر اساس معیار های تحقیق مورد جستجو و بررسی قرار گرفتند. مقالات بین المللی در داده پایگاه های علمی ملی و بین المللی جستجو شده و نهایتا مورد آنالیز آماری با نرم افزار SPSS قرار می گیرند.
یافتهها: درصد آلودگی بیش از حد مجاز در نمونههای شیر، از 0% تا 100% متغیر بود. بیشترین درصد آلودگی، مربوط به نمونههای شیر پاستوریزه در شهر بابل بود؛ به طوری که همه (100%) نمونههای شیر پاستوریزه در بابل، آلوده به مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر) بودند. به طور میانگین 20.1% از نمونههای شیر ایران آلوده به مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ایران (100 نانوگرم در لیتر) بودند. درصد آلودگی بیش از حد مجاز طبق استاندارد اروپا (50 نانوگرم در لیتر) برابر با 30.4% به دست آمد.
نتیجهگیری: نتایج ارزیابی خطر آفلاتوکسین در شیر مصرفی در ایران بر اساس مرور سیستماتیک تحقیقات پیشین نشان داد که از نظر مقادیر بیش از حد مجاز سم آفلاتوکسین در شیر اگرچه خطری متوجه سلامت بزرگسالان نیست، اما تحت شرایطی ممکن است خطری بالقوه برای سلامت کودکان باشد و لذا باید مورد بررسی و مطالعه بیشتر قرار گیرد.
واژههای کلیدی: آفلاتوکسین، ایران، سلامت غذا، شیر
* نویسنده مسئول مكاتبات email: Mojtabaraeisi1364@gmail.com
مقدمه
آفلاتوکسین از جمله مهمترین سموم قارچی بوده که نگرانیهای زیادی در عرصه بهداشت عمومی در بسیاری از کشورهای جهان ایجاد کرده است. برآورد شده است که حدود پنج میلیارد نفر در جهان، به ویژه در کشورهای در حال توسعه و یا توسعه نیافته، در معرض خطر مواجهه با آفلاتوکسین هستند. اثرات سمی آفلاتوکسینها به اَشکال گوناگونی شامل سرطان کبد، اختلال رشد کودکان، تضعیف سیستم ایمنی، و ... دیده میشوند (Abrar و همکاران، 2013؛ Ismail و همکاران، 2018؛ Motarjemi و همکاران، 2014).
آفلاتوکسین B1 مهمترین و شایعترین نوع آفلاتوکسین است که عمدتاً توسط کپکهای جنس آسپرژیلوس شامل آسپرژیلوس فلاووس، آسپرژیلوس پارازیتیکوس و در موارد اندکی نیز آسپرژیلوس نومیوس تولید میشود. آسپرژیلوس فلاووس معمولاً فقط آفلاتوکسین B1 را تولید میکند. آسپرژیلوس پارازیتیکوس، به غیر از آفلاتوکسین B1 انواع دیگر آفلاتوکسینهای B2، G1، و G2 را نیز تولید میکند که البته سه مورد اخیر، شیوع و اهمیت بهداشتی بسیار کمتری دارند (Caballero و همکاران، 2016).
رشد کپک در انواع علوفه و نهادههای دامی، سبب تولید آفلاتوکسین B در آنها میشود. پس از تغذیه دامهای شیری (گاو، گوسفند، بز، و ...) با خوراک آلوده، سم آفلاتوکسین B در کبد حیوانات هیدروکسیله شده و ظرف مدت 12 ساعت پس از تبدیل به آفلاتوکسین M وارد شیر آنها میشود. بنابراین کپکزدگی و آلودگی به آفلاتوکسین در خوراک دامها، نهایتاً منتهی به آلودگی شیر مصرفی انسان میگردد. (Iqbal و همکاران، 2015؛Ketney و همکاران، 2017). در صورت تداوم تغذیه دام با خوراک آلوده، آلودگی شیر کماکان ادامه پیدا میکند. اما در صورت قطع مصرف خوراک آلوده، آفلاتوکسین ظرف 48 تا 72 ساعت به طور کامل از شیر خارج خواهد شد. حدود 0.3% تا 6.2% (میانگین 5%) از آفلاتوکسین B1 موجود در علوفه کپکزده، تبدیل به آفلاتوکسین M1 شده و وارد شیر حیوان میگردد (Ghaffarian و همکاران، 2019؛ Iqbal و همکاران، 2015؛ Ketney و همکاران، 2017؛ Motarjemi و همکاران، 2014؛ Womack و همکاران، 2016).
یکی از عمدهترین دلایلی که کنترل آفلاتوکسین در شیر را مشکل کرده است، مقاوت حرارتی بسیار زیاد این سم بوده که به دلیل نقطه ذوب بالای آن است. به طوری که پاستوریزاسیون و حتی استریلیزاسیون شیر در کارخانجات لبنی نیز قادر به نابودی این سم نیست (Becker‐Algeri و همکاران، 2016؛ Iqbal و همکاران، 2015؛ Prandini و همکاران، 2009). حد مجاز آفلاتوکسین M1 در شیر، طبق استاندارد اتحادیه اروپا، سازمان غذا و داروی آمریکا و سازمان ملی استاندارد ایران به ترتیب برابر با 50، 500، و 100 نانوگرم در لیتر است (Caballero و همکاران، 2016).
آژانس بینالمللی تحقیقات سرطان، آفلاتوکسین B1 و M1 را به عنوان گروه 1 ترکیبات سرطانزا طبقهبندی کرده است (Iqbal و همکاران، 2015؛ Ismail و همکاران، 2016؛ Ketney و همکاران، 2017؛ Womack و همکاران، 2016). از جمله دلایل توجه زیاد به سمیت آفلاتوکسین M1 آنست که این سم، سلامت غذای گروه‌های سنی در معرض خطر را تهدید میکند. چرا که اطفال در گروه سنی در معرض خطر قرار داشته و شیر، پرمصرفترین بخش سبد غذایی آنها را تشکیل میدهد (Iqbal و همکاران، 2015). بنابراین با توجه به اهمیت سم آفلاتوکسین در بهداشت عمومی، در این مرور سیستماتیک به ارزیابی مقدار سم آفلاتوکسین در شیرهای مصرفی در ایران پرداخته شد.
مواد و روشها
در این تحقیق، از روش مرور سیستماتیک برای جمعآوری اطلاعات و منابع علمی در خصوص وضعیت آلودگی به سم آفلاتوکسین در شیرهای مصرفی در ایران استفاده شد. کلیه مقالات مرتبط با سنجش و ارزیابی مقدار سم آفلاتوکسین M1 در شیرهای مصرفی در ایران که در مجلات علمی با فرایند داوری همتا منتشر شدهاند مورد جستجو و بررسی قرار گرفتند.
مقالات بینالمللی در داده پایگاههای آنلاین PubMed، Scopus،ISI Web of Science و ISC جستجو شدند. همچنین برای یافتن مقالات فارسی، داده پایگاههای Magiran، Iran Medex وSID مورد جستجو قرار گرفتند. عملیات جستجوی کلیه مقالات فارسی و انگلیسی بین بازه زمانی 1388 تا 1402 (و سالهای میلادی معادل) انجام پذیرفت.
کلمات کلیدی مورد استفاده برای جستجو در داده پایگاههای بینالمللی عبارت بودند از ”Mycotoxins“، ”Mycotoxin“، ”Aflatoxin“، ”Aflatoxins“، ”Aflatoxin M1“، ”Aflatoxin M“، ”Dairy“، ”Milk“، ”Iran“ و ”Iranian“. به علاوه، برای جستجو در داده پایگاههای فارسی از کلمات کلیدی ”مایکوتوکسین“، ”آفلاتوکسین“، ”آفلاتوکسین M1“، ”آفلاتوکسین M“، ”شیر“، ”لبنیات“، ”لبنی“ و ”ایران“ استفاده شد. جستجوی دستی در پایگاه Google Scholar نیز به طور تکمیلی صورت پذیرفت و مقالات تکراری حذف شدند.
از بین صدها مقاله کاملی که کلید واژگان مزبور در عنوان، چکیده و یا کلمات کلیدی آنها وجود داشت، مقالاتی که چهار معیار اختصاصی ورود به مطالعه را داشتند انتخاب شدند. معیارهای ورود به مطالعه عبارت بودند از 1) موضوع مقاله پیرامون سنجش سم آفلاتوکسین M1 در شیر گاو تولیدی در ایران باشد، 2) مقاله به صورت کامل و تحقیقی بوده و از نوع توصیفی - مقطعی باشد، 3) منطقه جغرافیایی محل نمونه برداری (شهر یا استان) به طور دقیق و مشخص در مقاله ذکر شده باشد، 4) درصد موارد آلودگی بیش از حد مجاز آفلاتوکسین در نمونههای شیر، طبق حد مجاز استاندارد ملی ایران معادل 100 نانوگرم در لیتر ذکر شده باشد و یا از نتایج مندرج در متن کامل مقاله، قابل استخراج باشد. کلیه مقالاتی که با این پنج معیار ورود، منطبق نبودند از فهرست خارج شدند.
ابتدا عنوان و چکیده مقالات به دست آمده، مورد بررسی قرار گرفت و سپس کلیه منابع مورد استفاده در هر مقاله، به منظور یافتن مقالات مرتبط ارزیابی شد. دادههای مورد نیاز، با مطالعه متن کامل مقالات منتخب و درج در دو فرم مجزا استخراج شدند. فرم اول به منظور ثبت تعداد نمونه شیر، محل (شهر/استان) نمونه برداری، نوع شیر اعم از خام یا حرارت دیده، روش آنالیز آزمایشگاهی، و زمان انتشار مقاله بود. در فرم دوم، دادههای مربوط به دامنه آلودگی به آفلاتوکسین، درصد موارد آلودگی بیشتر از حد مجاز، جزئیات دادههای تحقیق و نتیجهگیری کلی نویسندگان ثبت شد.
در مرحله اول تعداد 84 مقاله یافت شد که از بین آنها فقط در محتوی 47 مقاله، درصد آلودگی بیش از حد مجاز آفلاتوکسین بر اساس استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر)، قابل محاسبه بود. در سایر مقالات فقط درصد آلودگی شیرها طبق استاندارد اروپا، قابل استنتاج بود. ملاک ارزیابی آلودگی به آفلاتوکسین در این تحقیق، صرفاً حد مجاز تعیین شده توسط سازمان ملی استاندارد ایران است؛ از این رو نهایتاً 47 مقاله، حائز کلیه شرایط ورود به مطالعه بوده که 15 مقاله به زبان فارسی و 32 مقاله به زبان انگلیسی بودند.
برای آنالیز آماری نتایج به دست آمده از مقالات، از نرم افزار آماری SPSS نسخه 16 استفاده شد. دادهها با استفاده از آزمون Chi-Square و آزمون Z آنالیز شدند. سطح معناداری برابر با 0.01 در نظر گرفته شد. به طوری که هرگاه عدد پی از 0.01 کمتر باشد، حاکی از اختلاف آماری معنادار بین پارامترها است.
یافته ها
بر اساس 47 مقاله علمی منتشر شده مجموعاً تعداد 4664 نمونه شیر از 20 استان مختلف کشور از نظر آلودگی به آفلاتوکسین مورد سنجش قرار گرفتند. برآوردها نشان داد که میانگین حجم (تعداد) نمونه شیر در هر تحقیق، برابر با 99.2 عدد بود.
درصد آلودگی بیش از حد مجاز در نمونههای شیر، از 0% تا 100% متغیر بود (جدول شماره 1). بیشترین درصد آلودگی، مربوط به نمونههای شیر پاستوریزه در شهر بابل بود؛ به طوری که همه (100%) نمونههای شیر پاستوریزه در بابل، آلوده به مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر) بودند. به طور میانگین 20.1% از نمونههای شیر ایران آلوده به مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ایران (100 نانوگرم در لیتر) بودند. درصد آلودگی بیش از حد مجاز طبق استاندارد اروپا (50 نانوگرم در لیتر) برابر با 30.4% به دست آمد.
جدول 1- درصد آلودگی بیش از حد مجاز آفلاتوکسین در شیرهای ایران طبق استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر)
Table 1- Percentage of Milk Samples Exceeding the Maximum Aflatoxin Level in Iran According to the Iranian National Standard (100 ng/L)
| City | Percentage of Milk Exceeding Maximum Aflatoxin Level (≥100 ng/L, Iranian National Standard) | Reference |
1 | Babol | 100% | Sefidgar et al. (2011) |
2 | Arak | 94.4% | Rezaei et al. (2015) |
3 | Qom | 87.5% | Rezaei et al. (2014) |
4 | Khoy | 52.3% | Sanatgar & Aghazadeh (2017) |
5 | Gilan | 51% | Najafian & Najafian (2015) |
6 | Kerman | 50% | Ganjeizadeh et al. (2011) |
7 | Sanandaj | 40% | Ahmadi (2020) |
8 | Tabriz | 37.7% | Movaegh & Adinehvand (2013) |
9 | West Azerbaijan | 29.5% | Tajik et al. (2016) |
10 | Quchan | 29.4% | Ghaedi & Mohamadi (2013) |
11 | Qazvin | 27.5% | Fallah et al. (2015) |
12 | Tehran | 24.7% | Heshmati & Milani (2010) |
13 | Tabriz | 20% | Movassagh (2011) |
14 | Karaj | 20% | Mashak et al. (2016) |
15 | Sanandaj | 19.4% | Kohzadi et al. (2019) |
16 | Tehran | 16% | Mahmoodi et al. (2019) |
17 | Semnan | 15.8% | Moeinian et al. (2013) |
18 | Sari | 15.7% | Mohammadi et al. (2016) |
19 | Shahroud | 15.4% | Moeinian & Rastgoo (2014) |
20 | Isfahan, Yazd | 12.9% | Fallah (2010) |
21 | Mazandaran | 12% | Gholipour et al. (2012) |
22 | Shahriar | 9.7% | Moradi et al. (2017) |
23 | Mazandaran | 6.2% | Golestan & Rahimi (2019) |
24 | Qazvin | 5% | Ghajarbeygi et al. (2016) |
25 | Yazd | 1.6% | Fallah et al. (2016) |
26 | Fars | 0% | Hashemi (2016) |
27 | Fariman | 0% | Riahi et al. (2015) |
28 | Ahvaz | 0% | Behfar et al. (2012) |
29 | Bojnord | 0% | Kermani et al. (2019) |
30 | Rafsanjan | 0% | Akrami et al. (2015) |
31 | Khuzestan | 0% | Norouzi & Kazemi (2014) |
32 | Mashhad | 0% | Mohamadi et al. (2012) |
33 | Tehran | 0% | Riazipour et al. (2010) |
34 | Maragheh | 0% | Ansari et al. (2019) |
35 | Yazd | 0% | Yahya Raeiat et al. (2017) |
36 | Tabriz | 0% | Montazer Herzend et al. (2019) |
37 | Tabriz | 0% | Farshi et al. (2017) |
38 | Birjand | 0% | Barikbin et al. (2015) |
39 | Behbahan | 0% | Ghasemian (2019) |
40 | Fariman | 0% | Riahi & Balali (2013) |
41 | Isfahan | 0% | Rasti Ardakani et al. (2018) |
42 | Tehran | 0% | Khaneghahi et al. (2019) |
بیشترین میانگین درصد آلودگی بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر) به ترتیب در استانهای مرکزی (94.4%)، کرمانشاه (92.1%)، قم (87.5%)، گیلان (51%)، آذربایجان غربی (40.9%)، مازندران (33.4%)، کردستان (29.7%)، کرمان (25%)، و قزوین (23.1%) گزارش شد. میانگین درصد آلودگی در این 9 استان یاد شده بالاتر از میانگین کل کشور (20.1%) بود. تصویر شماره 1 میانگین درصد آلودگی بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ایران در شیر استانهای مختلف کشور را نشان میدهد.
تا به امروز در تحقیقات مختلف در کشور ما، دو نوع مختلف شیر خام و شیر حرارت دیده، از نظر مقدار آلودگی بیش از حد مجاز به آفلاتوکسین مورد بررسی قرار گرفتهاند. شیر خام، به شیری گفته میشود که هیچگونه فرایند حرارتی اعم از پاستوریزاسیون یا استریلیزاسیون روی آن انجام نشده است. منظور از شیر حرارت دیده، شیرهایی است که در کارخانجات لبنی، حرارت داده شده و معمولاً در قالب بسته بندیهای تجاری به صورت انواع شیر پاستوریزه و یا شیر فرا دما (استریلیزه) روانه بازار میشوند. میانگین درصد آلودگی بیش از حد مجاز طبق استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر) در نمونههای شیر خام و حرارت دیده (پاستوریزه) به ترتیب برابر با 21.4% و 18.3% بود. نتایج آنالیز آماری با استفاده از نرمافزار SPSS نشان داد که آلودگی به آفلاتوکسین در شیرهای خام به طور معناداری (0.01>p) بیشتر از شیرهای حرارت دیده، بود.
Figure 1- Average Percentage of Milk Samples Exceeding the Maximum Aflatoxin Level According to the Iranian National Standard (100 ng/L) Across Provinces of Iran.
شکل 1- میانگین درصد آلودگی بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر) در نمونههای شیر در استانهای ایران.
بحث
به طور میانگین 20.1% نمونههای شیر در ایران حاوی مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر) بودند. این رقم، ضرورت توجه به افزایش سطح سلامت شیر و لبنیات تولیدی در کشور را نشان میدهد. چرا که طبق نتایج این تحقیقات، حدود یکپنجم شیرهای عرضه شده در ایران بر اساس استاندارد ملی کشور ما، غیر قابل مصرف بوده‌اند (Mason و همکاران، 2015؛ Mason و همکاران، 2016).
در استانهای شمالی کشور (گیلان و مازندران) میانگین درصد آلودگی بیش از حد مجاز آفلاتوکسین در شیرهای تولیدی، به طور قابل توجهی بالا بود. به نظر میرسد این موضوع ناشی از رطوبت زیاد این دو استان ساحلی بوده که شرایط محیطی را برای افزایش کپکزدگی و تولید سم در علوفه و خوراک دامی مساعد میکند. زیرا ثابت شده است که میزان کپکزدگی خوراک و علوفه در مناطق معتدل و مرطوب، معمولاً بیشتر از مناطق خشک و یا نیمه خشک است و نتایج مطالعات انجام شده در کشور ما نیز چنین شواهدی را تأیید میکند (Ghaffarian و همکاران، 2019؛ Hajimohammadi, و همکاران، 2017). به طوری که در بین مطالعات انجام شده در شهرهای مختلف ایران، بالاترین درصد آلودگی بیش از حد مجاز آفلاتوکسین، مربوط به نمونههای شیر مصرفی در شهر بابل واقع در استان مازندران بوده است. در پژوهش Sefidgar و همکاران (2011) مشخص شد که 100% نمونههای شیر پاستوریزه در شهر بابل دارای مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر) بودند. نکته بسیار مهم آنست که پژوهش دیگری که پیشتر در همین شهر توسط گروه دیگری از محققان انجام شد عیناً همین نتایج را نشان داده و حاکی از آن بود که 100% شیرهای پاستوریزه و استریلیزه در شهر بابل دارای مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران بودند (Gholampour Azizi و همکاران، 2007). در همین راستا مطالعهای در سال 1394 نمایانگر آلودگی 51% از نمونههای شیر در کارخانجات استان گیلان به مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران بود (Najafian و Najafian، 2015). این تحقیقات نشان‌دهنده شیوع زیاد آلودگی در استانهای مرطوب شمال کشور است و بنابراین در آن مناطق، روش‌های کنترل این خطر بهداشتی باید به طور جدی مورد توجه قرار گیرد.
البته به غیر از استانهای شمالی کشور، در مناطق کوهستانی و یا خشک ایران نیز درصد آلودگی بیش از حد مجاز به آفلاتوکسین، در برخی از نمونههای شیر قابل توجه بوده است (Hajimohammadi و همکاران، 2021). اگرچه در مناطق مرطوب شمال کشور، احتمال رشد کپک، بیشتر است اما در سایر مناطق کشور نیز ممکن است علوفه مصرفی دامها دچار کپکزدگی شوند. زیرا رطوبت محیط گاوداری، تنها یکی از عوامل دخیل در آلودگی علوفه به سم آفلاتوکسین به شمار میرود و البته دلایل دیگری نیز وجود دارند. از این رو نه فقط در استانهای مرطوب، بلکه در استانهای خشک و مناطق با رطوبت اندک نیز آلودگی شیر به سم آفلاتوکسین محتمل است. چرا که در بعضی از مناطق خشک، دسترسی به علوفه تازه در گاوداریهای صنعتی محدود بوده و گاهی تغذیه با خوراک سیلو شدهای که آلوده به کپک است، زمینهساز آلودگی شیر میگردد (Ghaffarian و همکاران، 2019). استفاده احتمالی از نان خشک ضایعاتی در تغذیه گاوهای شیری (به ویژه در دامداریهای سنتی)، زمینه را برای تشدید آلودگی فراهم میکند. نکته درخور توجه، آنست که آلودگی خوراک دامی به آفلاتوکسین، لزوماً به منطقه جغرافیایی محل گاوداری وابسته نیست. زیرا در مجموع، کپکزدگی و تولید سم در خوراک دامی گاهی در داخل دامداری و گاهی خارج دامداری رخ میدهد. به عبارت دیگر، پارهای اوقات کپکزدگی خوراک دامها به علت انبارداری نامناسب علوفه در داخل دامداریها رخ میدهد و برخی از مواقع نیز خوراک دام، قبل از رسیدن به دامداری و طی مراحل چرخه تولید و توزیع، دچار کپکزدگی میشود. در مورد کپکزدگی و آلودگی در داخل محیط دامداری، رطوبت منطقه جغرافیایی اهمیت زیادی دارد. اما بسیاری از مواقع، نهادههای دامی نظیر ذرت، کنسانتره، و ... از استانهای دیگر وارد محل گاوداری میشوند. در این موارد نقش ارگانهای مسئول در خصوص نظارت بهداشتی بر نحوه حمل و نقل و توزیع نهادهها از مبداء به مقصد اهمیت زیادی پیدا میکند. این وضعیت در مورد نهادههای دامی (به ویژه ذرت) وارداتی از کشورهای دیگر نیز صادق است. بنابراین اگرچه کنترل رطوبت محل ذخیرهسازی خوراک و علوفه در داخل دامداری، از اهمیت زیادی برخوردار است، اما طبیعتاً کنترل آلودگیهای پیش آمده در خارج از دامداری، در اختیار دامداران نیست. اساساً به همین علت است که به غیر از استانهای مرطوب شمالی کشور، در سایر استانهای خشک، نیمه خشک و یا کوهستانی نیز میانگین درصد آلودگی نمونههای شیر به مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران، قابل توجه بوده است.
برای تخمین و برآورد میزان مواجهه افراد جامعه با یک سم، باید محاسبات مربوط به ارزیابی خطر و تعیین شاخص خطر (HI) انجام شود. مقدار HI از طریق تقسیم کردن عدد مقدار برآورد دریافت روزانه (EDI) بر عدد مقدار قابل تحمل روزانه (TDI) به دست میآید. اگر مقدار عدد HI کمتر از 1 باشد، نشان میدهد که سم مورد نظر برای مصرف کنندگان آن ماده غذایی هیچ خطری ندارد. اما اگر عدد HI بیشتر از 1 باشد، مؤید آنست که سلامت مصرف کنندگان در معرض خطر ناشی از آن سم قرار دارد (Ghaffarian و همکاران، 2019؛ Mozaffari Nejad و همکاران، 2019). از بین پنج مقاله علمی که تا کنون در زمینه ارزیابی خطر آفلاتوکسین در شیر مصرفی در ایران انجام شده است، چهار مورد بیانگر نبود خطر سرطان در بزرگسالان ایرانی و نیز یک مورد مؤید وجود خطر ابتلا به سرطان در بزرگسالان ایرانی بوده است. در مقالهای که جهت ارزیابی خطر آفلاتوکسین با احتساب میانگین وزن 70 کیلوگرم برای بزرگسالان ایرانی و میانگین سرانه مصرف شیر برابر با 87.6 لیتر در سال (240 میلی لیتر در روز) انجام شد، مشخص گردید که میزان HI برای بزرگسالان ایرانی کمتر از 1 بوده است. به طوری که در مورد بزرگسالان ایرانی، مقادیر HI برای مصرف شیر خام، شیر پاستوریزه، و شیر فرا دما (استریلیزه) به ترتیب برابر با 0.26، 0.28، و 0.5 بود (Rahmani و همکاران، 2018). از آنجا که شاخص HI برای بزرگسالان ایرانی کمتر از 1 به دست آمده است، لذا این ارقام نشان میدهد که در وضعیت فعلی مقادیر سم آفلاتوکسین موجود در شیرهای تولیدی در ایران، هیچگونه خطری برای سلامتی مصرف کنندگان بزرگسال ایرانی ندارد. این موضوع در ارزیابی خطر انجام گرفته توسط Moghaddam و همکاران (2019) نیز اعلام شد و نویسندگان این مقاله اظهار کردند که در حال حاضر هیچگونه خطری در خصوص ابتلا به سرطان کبد در اثر آفلاتوکسین موجود در شیرهای تولیدی در کشور وجود ندارد. یافتههای یک تحقیق دیگر نشان داد که شاخص HI برای مصرف شیر توسط بزرگسالان ساکن در استان همدان برابر با 0.53 بوده و هیچ خطری در خصوص احتمال ابتلا به سرطان کبد برای بزرگسالان وجود ندارد؛ با این حال این محققان اعلام کردند که در این زمینه پیرامون کودکان و اطفال ممکن است نگرانیهایی وجود داشته باشد (Mozaffari Nejad و همکاران، 2019). اما نتایج کاملاً متفاوتی طی ارزیابی خطر در استانهای غربی کشور (کرمانشاه، ایلام، همدان و کردستان) به دست آمد. به طوری که شاخص HI در مورد شیر و لبنیات مصرفی توسط بزرگسالان ساکن در غرب کشور در فصول مختلف سال متفاوت بوده و در تابستان و زمستان به ترتیب برابر با 0.88 و 1.46 بود (Bahrami و همکاران، 2016). این ارقام نشان میدهد که در استانهای غربی ایران، آلودگی به آفلاتوکسین در شیر و لبنیات تولیدی در فصل زمستان، از حد قابل تحمل بالاتر رفته و احتمالاً به عنوان یک فاکتور خطر دخیل در ابتلای ساکنان غرب ایران به سرطان کبد در نظر گرفته میشود. اگرچه نتایج ارزیابی خطر در خصوص آفلاتوکسین موجود در لبنیات مصرفی در استانهای غربی کشور قدری نگران کننده به نظر میرسد، اما به نظر می رسد که این موضوع قابل تعمیم به کل کشور نیست. به ویژه اینکه محاسبات ارزیابی خطر انجام گرفته توسط Pardakhti و Maleki (2019) حاکی از آن بود که مقادیر آفلاتوکسین موجود در شیرهای ایران، قادر به ایجاد سرطان در بزرگسالان (با میانگین وزن برابر با 70 کیلوگرم) نبوده و هیچگونه خطری در این زمینه وجود ندارد. میتوان با استناد به میانگین کل کشور که در سطور پیشین ذکر شد چنین نتیجه گرفت که در مجموع با عنایت به سرانه نه چندان زیاد مصرف شیر در کشور، بزرگسالان ایرانی در معرض خطر آفلاتوکسین موجود در شیر نیستند و فعلاً جای نگرانی وجود ندارد.
اما در مورد کودکان ایرانی، نتایج ارزیابی خطر مواجهه با سم آفلاتوکسین در شیر کاملاً متفاوت است. از بین پنج مطالعه ارزیابی خطر آفلاتوکسین در شیر مصرفی ایران که تا کنون منتشر شده است، در یک مورد ارزیابی خطر به طور اختصاصی در مورد کودکان ایرانی انجام شده که مؤید وجود خطر ابتلا به سرطان در کودکان است. به طوری که با احتساب میانگین وزن 15 کیلوگرم برای کودکان ایرانی، مقادیر HI برای مصرف شیر خام، شیر پاستوریزه، و شیر فرا دما (استریلیزه) به ترتیب 1.03، 1.30، و 2.35 بود (Rahmani و همکاران، 2018). همچنین با استناد به مطالعه Bahrami و همکاران (2016)، به نظر میرسد که احتمالاً خطر سرطان ناشی از مصرف لبنیات (در فصل زمستان)، در کودکان ساکن در استانهای غربی ایران وجود دارد. نظر به این که شاخص HI برای کودکان ایرانی بالاتر از 1 به دست آمد، میتوان نتیجه گرفت که گاهی آفلاتوکسین موجود در برخی از شیرهای تولیدی در ایران به ویژه در فصل زمستان، تحت شرایطی ممکن است یک خطر بالقوه برای سلامتی کودکان به شمار رود. یکی از نکاتی که باید در محاسبات ارزیابی خطر، مد نظر قرار گیرد و به نظر میرسد تا حدودی مغفول مانده است، توجه به وزن بدن گروه مصرف کننده شیر است؛ چرا که تفاوت زیادی بین کودکان و بزرگسالان وجود دارد. در فرمول محاسبه ارزیابی خطر، فاکتور مربوط به وزن گروه مصرف کننده، در مخرج کسر قرار دارد و لذا هر چه وزن بدن کمتر باشد میزان خطر افزایش مییابد. لذا با توجه به فرمول محاسبه HI که نسبت مستقیم با میزان مصرف شیر و نسبت معکوس با وزن بدن دارد، بدیهی است که کودکان به طور کلی در معرض خطر بیشتری نسبت به سم آفلاتوکسین موجود در شیر هستند. زیرا وزن بدن آنها کمتر از بزرگسالان بوده و دیگر آنکه میزان مصرف شیر روزانه آنها، بیشتر از بزرگسالان است. بنابراین باید دقت کرد که محاسبات مربوط به ارزیابی خطر در بزرگسالان، به هیچ عنوان قابل تعمیم به کودکان نیست. اغلب مقالاتی که تا کنون به ارزیابی خطر آفلاتوکسین در شیر مصرفی ایران پرداختهاند بر مبنای وزن بدن بزرگسالان (میانگین 60 تا 70 کیلوگرم) انجام شده است. اما همانگونه که پیشتر اشاره شد در مطالعهای که اختصاصاً به ارزیابی خطر در کودکان ایرانی پرداخته است، نتایج کاملاً متضادی به دست آمده است که باید به عنوان یک زنگ خطر جدی مورد توجه قرار گیرد. در مجموع توصیه شده است برای حصول دادههای جامع، باید ارزیابی خطر آفلاتوکسین در شیر، به طور جداگانه در سه گروه سنی نوزادان، نوجوانان و بزرگسالان انجام شود. لذا لازم است درآینده ارزیابی خطر آفلاتوکسین در شیرهای مصرفی ایران، بر مبنای گروه‌های سنی مختلف انجام شود تا اطلاعات شفافتری به دست آید. چرا که در یک تحقیق در کشور صربستان مشخص شد که شاخص HI برای ارزیابی خطر آفلاتوکسین در شیر مصرفی افراد بالغ (15 سال به بالا) در این کشور کمتر از 1 است و لذا هیچ خطری برای بالغین وجود ندارد؛ اما هنگامی که ارزیابی خطر در مورد اطفال انجام گرفت، شاخص HI نمایانگر وجود خطر سرطان در کودکان کشور صربستان بود؛ به طور مثال شاخص HI برای پسران 4-1 ساله برابر با 5.18 و در مورد پسران 15-5 ساله برابر 1.82 بود (Milićević و همکاران، 2017). میتوان نتیجه گرفت که با عنایت به تأثیر سوء آفلاتوکسین در بروز اختلالات رشد در بدن کودکان، توجه به راهکارهای پیشگیری و کنترل این سم در کشور ما بسیار ضروری است و این موضوع باید مورد توجه بیشتری قرار گیرد.
نتایج مطالعات مختلف در سرتاسر جهان بیانگر آنست که عموماً شیوع سم آفلاتوکسین در شیرهای تولیدی در کشورهای در حال توسعه، به مراتب از کشورهای توسعه یافته بیشتر است (Ketney و همکاران، 2017). پژوهشها نشان داده است که در بین مناطق گوناگون جهان، مسئله آلودگی شیر به آفلاتوکسین عمدتاً مربوط به کشورهای جنوب آسیا نظیر ایران، پاکستان، هند، و ... است؛ همچنین شیرهای تولیدی در بعضی از کشورهای آفریقایی از جمله سودان، مراکش و ... با این مشکل روبرو هستند. اما به دلیل ابزارهای نظارتی سختگیرانه در ممالک توسعه یافته به ویژه در اروپا، معضل آفلاتوکسین در اغلب شیرهای تولیدی این کشورها تا حد قابل قبولی کنترل شده است (Iqbal و همکاران، 2015). در بسیاری از مطالعات انجام شده در کشورهای اروپایی، شیوع موارد بیش از حد مجاز آفلاتوکسین در شیر، کمتر از 1% گزارش شده است. اما طبق نتایج این مطالعه، به طور میانگین حدود 20% از نمونههای شیر مصرفی در کشور ما، آلوده به مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران بودند که این رقم در مقایسه با کشورهای اروپایی، بسیار زیادتر است. به عنوان مثال، طبق جدیدترین پژوهشی که در کشور اسپانیا انجام شد، فقط 3 عدد از 375 (8/0%) نمونه شیر، آلوده به مقادیر غیر مجاز آفلاتوکسین M1 بودند (Rodríguez-Blanco و همکاران، 2020). در گزارش دیگری در کشور ایتالیا، از بین 804 نمونه شیر، فقط 1 مورد حاوی مقادیر غیر مجاز آفلاتوکسین M1 بود (De Roma و همکاران، 2017). این در حالیست که در بعضی از کشورهای در حال توسعه یا توسعه نیافته، وضعیت آلودگی غیر مجاز به آفلاتوکسین M1 در شیرهای تولیدی، زیاد و قابل توجه است.
یک فراتحلیل جهانی که هشت متا‌تحلیل و در مجموع ۷۶۶ مطالعه اولیه را در بر گرفت نشان داد که به طور میانگین 2/66 % از محصولات لبنی آلوده به آفلاتوکسین M1 بوده‌اند. بیشترین میزان آلودگی در شیر پاستوریزه با 7/88% و کمترین در دوغ با 2/17 % مشاهده شد. میانگین غلظت آفلاتوکسین M1 در نمونههای بررسی‌شده 22/57 نانوگرم در کیلوگرم گزارش شد. همچنین کشورهای ایران، ترکیه، پاکستان و لبنان بالاترین میزان شیوع آلودگی را به خود اختصاص دادند که این امر نشان‌دهنده گستردگی مشکل در منطقه خاورمیانه و آسیا است (Jahromi و همکاران ، 2025).
در پژوهش دیگری که با تمرکز بر کشورهای حاشیه مدیترانه انجام شد و ۱۲۳ مقاله منتشر شده در ۲۰ سال اخیر را مرور کرد، میزان شیوع آفلاتوکسین M1 در محصولات لبنی حدود ۴۰ درصد برآورد شد. نتایج این تحقیق بیانگر آن بود که بالاترین سطح آلودگی در کشورهای جنوب شرقی مدیترانه گزارش شده است. همچنین ارزیابی خطر نشان داد که شاخص خطر برای کودکان تا 9/1محاسبه شده و بنابراین خطر بالقوه برای گروه‌های سنی پایین وجود دارد. در میان محصولات لبنی، مصرف پنیر فتا کمترین میزان مواجهه با این سم را به همراه داشت که می‌تواند ناشی از روش‌های فرآوری خاص آن باشد (Malissiova و همکاران، 2024).
علاوه بر این، یک مطالعه میدانی در لبنان که در چهار شهر اصلی این کشور انجام شد، به طور اختصاصی به بررسی میزان آفلاتوکسین M1 در شیر خام پرداخت. نتایج این مطالعه نشان داد که شیر خام در سطح قابل توجهی آلوده به آفلاتوکسین M1 است و می‌تواند خطرات بهداشتی قابل ملاحظه‌ای برای مصرف‌کنندگان به ویژه کودکان ایجاد کند. ارزیابی ریسک این پژوهش بر اهمیت تدوین سیاست‌های کنترلی و پایش مستمر برای کاهش مواجهه مصرف‌کنندگان با آفلاتوکسین M1 تأکید داشت (Geleta و همکاران، 2024).
طبق یک پژوهش صورت گرفته توسط آژانس بینالمللی تحقیقات سرطان، هیچیک از نمونههای شیر در کشور ژاپن، آلوده به مقادیر بیش از حد مجاز سم آفلاتوکسین نبودند. بالعکس، مقدار سم آفلاتوکسین در برخی از نمونههای شیر در کشورهای تایلند و هند به ترتیب تا مقدار 6600 و 3500 نانوگرم در لیتر گزارش شد که چندین برابر بیشتر از حد مجاز است (Shaw، 2018). همچنین نتایج دو تحقیق جداگانه در کشورهای تانزانیا (Mohammed و همکاران، 2016) و اتیوپی (Gizachew و همکاران، 2016) نشان داد که به ترتیب 83.8% و 91.8% از شیرهای تولیدی در دو کشور مزبور، آلوده به مقادیر بیش از حد مجاز سم آفلاتوکسین بودند. در مطالعه Ghanem و Orfi (2009) در کشور سوریه، مقادیر آلودگی غیر مجاز در 38% نمونههای شیر گزارش شد. از این رو میتوان عنوان کرد که اگرچه در کشورهای پیشرفته، مسئله سم آفلاتوکسین در شیر دیگر به عنوان یک خطر بهداشتی مطرح نیست، اما در برخی از کشورهای در حال توسعه یا توسعه نیافته کماکان یک خطر مهم بهداشتی به شمار میرود.
به تازگی نتایج یک پژوهش نشان میدهد که در بین کشورهای خاورمیانه، ایران رتبه اول را از نظر بیشترین شیوع سم آفلاتوکسین در شیر خام و پاستوریزه دارد؛ همچنین ایران، رتبه اول بیشترین شاخص HI از نظر خطر دریافت آفلاتوکسین از طریق مصرف شیر استریلیزه (فرا دما) را دارد (Rahmani و همکاران، 2018). این وضعیت نمایانگر آنست که باید موضوع سم آفلاتوکسین در شیرهای تولیدی در ایران به طور جدی مورد ارزیابی قرار گرفته و انجام اقدامات مؤثر برای کاهش آلودگی، در اولویت دستگاههای نظارتی و اجرایی ذیربط قرار گیرد. البته به غیر از ایران، در بعضی دیگر از کشورهای خاورمیانه مانند سوریه، پاکستان، عربستان سعودی و ترکیه، سم آفلاتوکسین موجود در شیر یک مشکل بهداشتی محسوب میشود.
همانطور که قبلاً شرح آن رفت، بر روی شیر خام هیچگونه فرایند حرارتی اعم از پاستوریزاسیون یا استریلیزاسیون انجام نمیگیرد. اما شیرهای حرارت دیده، در کارخانجات لبنی، پاستوریزه یا استریلیزه میشوند. طبق نتایج به دست آمده، میانگین درصد آلودگی بیش از حد مجاز آفلاتوکسین در نمونههای شیر خام و حرارت دیده (پاستوریزه) درکشور ما طبق استاندارد ایران به ترتیب برابر با 21.4% و 18.3% بود. طبق آنالیز آماری، آلودگی به آفلاتوکسین در شیرهای خام به طور معناداری (0.01>p) بیشتر از شیرهای حرارت دیده بود. به نظر میرسد یکی از دلایل احتمالی این موضوع، آنست که محمولههای شیرهای مورد استفاده برای تهیه محصولات پاستوریزه در کارخانجات، از گاوداریهای صنعتی مختلف اخذ شده و در ایستگاههای جمعآوری شیر و در تانکرهای مخصوص در کارخانجات لبنی با یکدیگر مخلوط میشوند؛ اختلاط شیرهای آلوده با شیرهای سالم، احتمالاً موجب میشود که میزان آلودگی تا حدی کاهش پیدا کند. بالعکس، در مورد شیرهای خام که اغلب توسط گاوداریهای سنتی تهیه و توزیع میشوند، چنین اختلاطی کمتر انجام میپذیرد. با این حال فرایندهای حرارتی پاستوریزاسیون یا استریلیزاسیون، تأثیر قابل توجهی روی کاهش سم آفلاتوکسین ندارند. زیرا ساختار شیمیایی سم آفلاتوکسین در برابر حرارت پاستوریزاسیون و استریلیزاسیون شیر، بسیار مقاوم بوده و تخریب نمیشود (Becker‐Algeri و همکاران، 2016؛ Iqbal و همکاران، 2015؛ Prandini و همکاران، 2009). اساساً یکی از عمدهترین عواملی که موجب پیچیدگی و دشواری کنترل آفلاتوکسین در شیر شده است، مقاومت بسیار زیاد این سم به حرارت است. به همین علت کارخانجات صنایع لبنی، قهراً نمیتوانند نقش چشمگیری در کنترل مسئله آفلاتوکسین در شیر ایفا کنند؛ بلکه بسیار مهم است که در دامداریها از تغذیه حیوانات با علوفه و خوراک آلوده و کپکزده، جلوگیری شود.
نتیجهگیری
بر اساس مرور تحقیقات دانشگاهی گذشته، به طور میانگین 20.1% از نمونههای شیر مصرفی در ایران، آلوده به مقادیر بیش از حد مجاز آفلاتوکسین طبق استاندارد ملی ایران (100 نانوگرم در لیتر) بودند. درصد آلودگی بیش از حد مجاز در نمونههای شیر در شهرهای مختلف، از 0% تا 100% متغیر بود. نتایج ارزیابی خطر آفلاتوکسین در شیر مصرفی در ایران نشان داد که اگرچه خطری متوجه سلامت بزرگسالان نیست، اما تحت شرایطی ممکن است خطری بالقوه برای سلامت کودکان باشد و لذا باید مورد بررسی و مطالعه بیشتر قرار گیرد.
منشاء اصلی آلودگی شیر به آفلاتوکسین، کپکزدگی علوفه و خوراک دام (به ویژه ذرت) طی نگهداری در شرایط مرطوب و نمناک است. تغذیه دامها با نان خشک ضایعاتی (به ویژه در دامداریهای سنتی) یکی دیگر از عوامل احتمالی دخیل در آلودگی شیر به سم آفلاتوکسین است. آموزش و جلب مشارکت آحاد مردم در خصوص کاهش دور ریز نان و اجتناب از تحویل یا فروش نان خشک به سایر افراد، و جرم انگاریِ جمعآوری و توزیع سازمان یافته نان خشک ضایعاتی مورد تغذیه دامها در کنترل این سم موثر به نظر می رسد.
آلودگی شیر به آفلاتوکسین، در فصل زمستان به مراتب بیشتر از فصول گرم است. زیرا در زمستان به جای علوفه تازه، از علوفه سیلو شده استفاده میشود که مستعد کپکزدگی هستند. از طرفی، بارندگی و رطوبت زیاد در زمستان موجب افزایش احتمال کپکزدگی علوفه و خوراک دامی میشود. لذا تشکیل اکیپهای بازرسی زمستانه توسط سازمان دامپزشکی برای پایش سریع آفلاتوکسین در شیرهای تولیدی در فصل زمستان قابل توصیه است. همچنین سالمسازی شیرهای آلوده به مقادیر خفیف آفلاتوکسین، از طریق استفاده از آنها در فرایند خط تولید فراوردههای لبنی تخمیری به ویژه ماست از پیشنهادات کاربردی در این زمینه به شمار می رود.
در حال حاضر موانع و چالشهایی در زمینه بازرسی و نظارت بهداشتی شیر در کشور ما دیده میشود که از جمله آنها میتوان به نبود پروتکل قانونی مشخص در مواجهه با شیرهای آلوده، نبود تجهیزات آزمایشگاهی کافی برای تشخیص آفلاتوکسین، وجود رابطه مالی بین مسئول فنی و کارفرما، و عدم یکپارچگی سیستم نظارتی بهداشت شیر اشاره کرد. در این راستا به نظر می رسد قطع رابطه مستقیم مالی بین مسئول فنی و کارفرما در گاوداریها/ کارخانجات لبنی جهت جلوگیری از بروز تساهل و تسامح در روند نظارتی مسئولان فنی و از سوی دیگر تدوین آیین نامه نحوه قضاوت بهداشتی بازرسان در مورد معدومسازی یا سالمسازی شیرهای آلوده ضروری به نظر می رسد. تهیه پروتکلهای قانونی مصوب برای اجرای طرح بیمه خسارات شیر به دامداران و همچنین تخصیص تسهیلات اعتباری به دامداران جهت تهیه و به کارگیری مکملهای جاذب سموم (توکسین بایندر) در جیره خوراکی دامها به ویژه در زمستان ازجمله پیشنهادات کاربردی برای سیاستگزاران اجرایی است.
اگرچه موضوع سم آفلاتوکسین در شیر باید به طور جدی مورد بررسی و مطالعه قرار گیرد، اما به هیچ وجه نباید وضعیت بهداشتی شیرهای تولیدی در ایران را بحرانی تلقی کرد. همان قدر که عزم همگانی جهت کاهش و کنترل سم آفلاتوکسین در شیر ضرورت دارد، به همان اندازه نیز باید بر اهمیت افزایش مصرف روزانه شیر در جامعه تأکید شود. چرا که در حال حاضر، میانگین سرانه مصرف شیر در ایران مطلوب نیست. در این رابطه، کارخانجات لبنی که از شاخصترین صنایع غذایی کشور هستند، نقش چشمگیری در تأمین لبنیات مورد نیاز ایفا میکنند.
منابع
Abrar, M., Anjum, F. M., Butt, M. S., Pasha, I., Randhawa, M. A., Saeed, F. & Waqas, K. (2013). Aflatoxins: biosynthesis, occurrence, toxicity, and remedies. Critical
Reviews in Food Science and Nutrition, 53, 862–874. https://doi.org/10.1080/10408398.2011.563154
Ahmadi, E. (2020). Potential public health risk due to consumption of contaminated bovine milk with aflatoxin M1 and Coxiella burnetii in the West of Iran. International Journal of Dairy Technology, 70. https://doi.org/10.1111/1471-0307.12687
Akrami Mohajeri, F., Amiri, A., Azad, H. K., Ahmadi, Z., Asadollahi, Z., Rezaeian, M., Fallah, A. A. & Ghalebi, S. R. (2015). Occurrence of aflatoxin M1 in raw and pasteurized milk produced in Rafsanjan, Iran. Journal of Community Health Research, 4, 215–219.
Ansari, F., Pourjafar, H. & Christensen, L. (2019). A study on the aflatoxin M1 rate and seasonal variation in pasteurized cow milk from northwestern Iran. Environmental Monitoring and Assessment, 191, 6. https://doi.org/10.1007/s10661-018-7141-1
Bahrami, R., Shahbazi, Y. & Nikousefat, Z. (2016). Aflatoxin M1 in milk and traditional dairy products from west part of Iran: occurrence and seasonal variation with an emphasis on risk assessment of human exposure. Food Control, 62, 250–256.
Barikbin, B., Allahresani, A., Khosravi, R. & Khodadadi, M. (2015). Detection of aflatoxin M1 in dairy products marketed in Iran. Health Scope, 4, 18925.
Becker-Algeri, T. A., Castagnaro, D., de Bortoli, K., de Souza, C., Drunkler, D. A., & Badiale-Furlong, E. (2016). Mycotoxins in bovine milk and dairy products: a review. Journal of Food Science, 81, 544–552. https://doi.org/1010.1111/1750-3841.13204
Behfar, A., Khorasgani, Z. N., Alemzadeh, Z., Goudarzi, M., Ebrahimi, R. & Tarhani, N. (2012). Determination of aflatoxin M1 levels in produced pasteurized milk in Ahvaz City by using HPLC. Jundishapur Journal of Natural Pharmaceutical Products, 7, 80. https://doi.org/10.15171/jundishapur.2012.013
Caballero, B., Finglas, P. & Toldrá, F. (2016). Encyclopedia of food and health. Academic Press.
De Roma, A., Rossini, C., Ritieni, A., Gallo, P. & Esposito, M. (2017). A survey on the aflatoxin M1 occurrence and seasonal variation in buffalo and cow milk from Southern Italy. Food Control, 81, 30–33. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2017.05.014
Fallah, A. A. (2010). Assessment of aflatoxin M1 contamination in pasteurized and UHT milk marketed in central part of Iran. Food and Chemical Toxicology, 48, 988–991. https://doi.org/10.1016/j.fct.2010.01.014
Fallah, A. A., Barani, A., & Nasiri, Z. (2015). Aflatoxin M1 in raw milk in Qazvin Province, Iran: a seasonal study. Food Additives & Contaminants: Part B, 8, 195–198. https://doi.org/10.1080/19393210.2015.1046193
Fallah, A. A., Fazlollahi, R. & Emami, A. (2016). Seasonal study of aflatoxin M1 contamination in milk of four dairy species in Yazd, Iran. Food Control, 68, 77–82. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2016.03.018
Farshi, P., Khakpour, M. R. & Tabibi Azar, M. (2017). Determination of aflatoxin M1 in pasteurized milk distributed in Tabriz. Food Hygiene Journal, 7(3), 89–96.
Ganjeizadeh Rohani, F., Aminaee, M. M. & Kianfar, M. (2011). Survey of aflatoxin M1 in cow's milk for human consumption in Kerman Province of Iran. Food Additives & Contaminants: Part B, 4, 191–194. https://doi.org/10.1080/19393210.2011.599866
Geleta, G. S., Nugussa, A., Faye, G. & Ragassa, G. (2024). Assessment of Human Health Risks from Aflatoxin M1 in Raw Milk: A Study from north shewa zone, oromia region, ethiopia. Environmental Health Insights, 18, 11786302241304524. https://doi.org/10.1177/11786302241304524.
Ghaedi, A. & Mohamadi Sani, A. (2013). Determination of AFM1 in milk by ELISA technique in Quchan (North-east of Iran). Biotechnology Indian Journal, 7, 337–340.
Ghaffarian Bahraman, A., Mohammadi, S., Jafari, A., Ghani-Dehkordid, J., Arabnezhad, M. R., Rahmdel, S. & Hosseini Teshnizi, S. (2019). Occurrence of aflatoxin M1 in milks of five animal species in Iran: a systematic review and meta-analysis. Food Reviews International, 1–21. https://doi.org/10.1080/87559129.2019.1669164
Ghajarbeygi, P., Palizban, M., Mahmoudi, R., Khaniki, G. J. & Pakbin, B. (2016). Aflatoxin M1 contamination of cow’s raw milk in different seasons from Qazvin province, Iran. Journal of Biology Today's World, 5, 173–176. https://doi.org/10.15412/J.JBTW.01051001
Ghanem, I. & Orfi, M. (2009). Aflatoxin M1 in raw, pasteurized and powdered milk available in the Syrian market. Food Control, 20, 603–605. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2008.08.018
Ghasemian, O. (2019). Assessment of aflatoxin M contamination in raw milk from Behbahan dairy farms. Toloo-e-Behdasht Journal, 18, 46–56. https://doi.org/10.32598/qums.17.2764.1
Gholampour Azizi, E., Khoshnavis, S. H. & Hashemi, S. J. (2007). Measurement of aflatoxin M1 in pasteurized and sterilized milk consumed in Babol city. Journal of Tehran University of Medical Sciences, 65, 20–24.
Gholipour, M., Karimzadeh, L., Alinia, F. & Babaei, Z. (2012). Determination of aflatoxin M1 in pasteurized milk produced in Mazandaran province factories in the first half of 2011. Journal of Mazandaran University of Medical Sciences, 23, 40–46.
Gizachew, D., Szonyi, B., Tegegne, A., Hanson, J. & Grace, D. (2016). Aflatoxin contamination of milk and dairy feeds in the greater Addis Ababa milk shed, Ethiopia. Food Control, 59, 773–779. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2015.06.060
Golestan, L. & Rahimi, K. (2019). Aflatoxin M1 contamination levels in raw milk distributed in the eastern markets of Mazandaran province. Food Hygiene Journal, 9(2), 85–91. https://doi.org/10.30495/JFH.2019.665676
Hajimohammadi, B., Ehrampoush, M. H., Dalvand, A., Mohammadzadeh, M., Soltani, M. & Eskandari, S. (2021). Assessment of aflatoxin exposure using urine biomarker in pregnant and non-pregnant women in Yazd, Center of Iran. Environmental Health Engineering and Management Journal, 8(4), 277–286.
Hashemi, M. (2016). A survey of aflatoxin M1 in cow milk in Southern Iran. Journal of Food and Drug Analysis, 24, 888–893. https://doi.org/10.1016/j.jfda.2016.05.002
Jahromi, A. S., Jokar, M., Abdous, A., Rabiee, M. H., Biglo, F. H. B. & Rahmanian, V. (2025). Prevalence and concentration of aflatoxin M1 in milk and dairy products: an umbrella review of meta-analyses. International Health, 17(4), 403-415. https://doi.org/10.1093/inthealth/ihaf002.
Kamkar, A. (2006). A study on the occurrence of aflatoxin M1 in raw milk produced in Sarab city of Iran. Food Control, 17, 582–584. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2004.06.021
Karimi, G., Hassanzadeh, M., Teimuri, M., Nazari, F. & Nili, A. (2007). Aflatoxin M1 contamination in pasteurized milk in Mashhad, Iran. Iranian Journal of Pharmaceutical Sciences, 3, 153–156. https://doi.org/10.22037/ijps.v3.41008
Kermani, M., Yazdani, A., Asadzadeh, S. N., Rajabizadeh, A., Nikoozadeh, H., Firoozeh, N. & Hashemi, M. (2019). Determination of aflatoxin M1 and antibiotic residues in raw milk supplied in Bojnourd city in 2016. Journal of Health and Development, 8, 72–82. https://doi.org/10.22034/8.1.1.72
Malissiova, E., Tsinopoulou, G., Gerovasileiou, E. S., Meleti, E., Soultani, G., Koureas, M. & Manouras, A. (2024). A 20-year data review on the occurrence of aflatoxin M1 in Milk and dairy products in Mediterranean countries—Current situation and exposure risks. Dairy, 5(3), 491-514. https://doi.org/10.3390/dairy5030038
Mason, S., Arjmandtalab, S., Hajimohammadi, B., Ehrampoush, M. H., Khosravi Arsanjani, A., Jahed Khaniki, G. H., Rahimzade, A. & Raeisi, M. (2016). Reduction of aflatoxin M1 during production of Kashk, a traditional Iranian dairy product. Journal of Food Quality and Hazards Control, 3, 10–14.
Mason, S., Arjmandtalab, S., Hajimohammadi, B., Khosravi Arsanjani, A., Karami, S., Sayadi, M. & Oryan, A. (2015). Aflatoxin M1 contamination in industrial and traditional yogurts produced in Iran. Journal of Food Quality and Hazard Control, 2, 11–14.
Moeinian, K. & Rastgoo, T. (2014). Changes in aflatoxin M1 concentration in raw, pasteurized, and school milk in Shahroud. Journal of Mazandaran University of Medical Sciences, 119, 19–28.
Moeinian, K., Yaghmaeian, K. & Ghorbani, R. (2013). Aflatoxin M1 concentration in raw milk produced in Semnan province. Koomesh Journal, 15, 176–181.
Mohajeri, F. A., Amiri, A., Azad, H. K., Ahmadi, Z., Asadollahi, Z., Rezaeian, M., Fallah, A. A. & Ghalebi, S. R. (2015). Occurrence of aflatoxin M1 in raw and pasteurized milk produced in Rafsanjan, Iran. Journal of Community Health Research, 4, 215–219.
Montazer Herzend, M., Paya, H., Taghizadeh, A. & Hosseinkhani, A. (2019). Aflatoxin contamination in feed and milk and molecular identification of fungal strains in dairy farms of East Azerbaijan. Journal of Animal Science Research, 2, 43–55.
Movaegh, M. H. & Adinehvand, S. (2013). Study of aflatoxin M1 levels in raw milk collected in Tabriz. Food Hygiene Journal, 3, 63–70.
Najafian, M. & Najafian, B. (2015). Assessment of aflatoxin M1 in milk samples of Gilan dairy factories by ELISA. World of Microbes Journal, 8(3), 422–459.
Norouzi, H. & Kazemi, A. (2014). Aflatoxin M1 levels in fresh cow’s milk (raw and pasteurized) in Khuzestan province. Jundishapur Scientific Medical Journal, 13(1), 327–333.
Rasti Ardakani, M., Ranjbari, A. R. & Heidari, M. R. (2018). Contamination level of raw and pasteurized milk distributed in Isfahan market with aflatoxin M1. Health System Research Journal, 14, 265–271. https://doi.org/10.22122/jhsr.v14i2.3207
Riazipour, M., Tavakoli, H. R., Razaghi Abyaneh, M., Rafati, H. & Sadr-Momtaz, M. T. (2010). Measurement of aflatoxin M1 in pasteurized milk. Kosar Medical Journal, 15(2), 89–93.
Sanatgar, A. & Aghazadeh, M. (2017). Evaluation of aflatoxin M1 contamination in raw milk in Khoy city. Veterinary and Biological Products Research (Research and Development), 117, 147–154. https://doi.org/017.108435.1241vj10.22034
Sefidgar, S. A. A. & Khosravi, A. R. (2010). Aflatoxin M1 contamination in pasteurized milk in Babol city, Mazandaran Province, Iran. Iranian Journal of Public Health, 39, 105–109.
Shundo, L. & Sabino, M. (2006). Aflatoxin M1 in milk by immunoaffinity column cleanup with TLC. Food Additives & Contaminants, 23, 266–270. https://doi.org/10.1590/S1517-83822006000200013
Yahya Raeiat, R., Shokri, H., Khosravi, A. & Torabi, S. (2017). Evaluation of aflatoxin M1 contamination in raw milk samples by ELISA in Yazd province. Iranian Journal of Veterinary Research, 72(3), 313–321. https://doi.org/10.22059/jvr.2017.222337.2551
