A survey of frequency and risk factors of insect bite hypersensitivity in horses of Lorestan province

Subject Areas : Veterinary Clinical Pathology

Shahriyar Mehrabi ¹ , alireza ghadrdan mashhadi ² , Mohammad Rahim Haji Hajikolaei ³ , Mahdi Pourmahdi ⁴ , Mohammad razi jalali ⁵

1 - DVSc Graduate of Large Animal Internal Medicine, Faculty of Veterinary Medicine, Shahid Chamran University of Ahvaz, Ahvaz, Iran.
2 - Professor, Department of Clinical Sciences, Faculty of Veterinary Medicine, Shahid Chamran University of Ahvaz, Ahvaz, Iran.
3 - Professor, Department of Clinical Sciences, Faculty of Veterinary Medicine, Shahid Chamran University of Ahvaz, Ahvaz, Iran.
4 - Professor, Department of Food Hygiene, Faculty of Veterinary Medicine, Shahid Chamran University of Ahvaz, Ahvaz, Iran.
5 - Professor, Department of Clinical Sciences, Faculty of Veterinary Medicine, Shahid Chamran University of Ahvaz, Ahvaz, Iran.

Received: 2024-05-05 Accepted : 2024-09-30 Published : 2025-02-18

Keywords: Horse, Insect bite hypersensitivity, Lorestan province.,

Abstract :

Insect bite hypersensitivity (IBH) is a recurring and chronic allergic skin disease of horses. In the current research, the frequency of this disorder and also the role of some effective risk factors in its occurrence were investigated in horses of Lorestan province. For this purpose, during every visit to the horse breeding centers (between September 1401 and April 1402), almost all the available horses were examined for the presence or absence of skin lesions and the results were recorded along with individual information related to each horse and the environmental and management conditions of the place. The results showed that among the 383 examined horses, 74 (19.3%) were affected by this disease. Also, statistical analysis revealed that among host factors (including age, gender, breed, and color), the relationship between breed and the frequency of the disease was statistically significant (p≤0.001). Among the environmental and management factors, the location of sampling (city) (p≤0.001) and herd size (p≤0.01) indicated a significant correlation with the frequency of the disease. However, the relationship between the intervals of feces collection and the implementation or non-implementation of insect control with the frequency of the disease was not significant (p>0/05). The findings of the present study indicated that although the incidence of this disorder in horses in Lorestan province is lower compared to other studies conducted in Iran, the lesions caused by the mentioned disease have affected a significant number of horses in Lorestan province.

Full-Text:



آسیب‌شناسی درمانگاهی دامپزشکی                                                                                                          دوره 18، شماره 4، پیاپی 72، زمستان 1403، صفحات: 368-351

 

 

 

"مقاله پژوهشی"                                                                                            DOI: 10.71499/jvcp.2025.1118614

 

بررسی فراوانی و عوامل خطر ازدیاد حساسیت به نیش حشرات در اسبان استان لرستان

 

شهریار مهرابی1، علیرضا قدردان مشهدی2*، محمد رحیم حاجی حاجیکلایی2، مهدی پورمهدی بروجنی3، محمد راضی جلالی2

 

1- دانش­آموخته دکترای تخصصی بیماری‌های داخلی دام‌های بزرگ، دانشکده دامپزشکی، دانشگاه شهید چمران اهواز، اهواز، ایران.

2- استاد گروه علوم درمانگاهی، دانشکده دامپزشکی، دانشگاه شهید چمران اهواز، اهواز، ایران.

3- استاد گروه بهداشت مواد غذایی، دانشکده دامپزشکی، دانشگاه شهید چمران اهواز، اهواز، ایران

*نویسنده مسئول مکاتبات:  [e-mail]

(تاریخ دریافت: 16/2/1403 تاریخ پذیرش: 9/7/1403)

 

 

چکیده

ازدیاد حساسیت به نیش حشرات یک بیماری پوستی آلرژیک راجعه و مزمن اسب می‌باشد. در تحقیق حاضر فراوانی این اختلال و همچنین نقش برخی از عوامل خطر موثر در بروز آن در سطح اسبان شهرهای استان لرستان مورد بررسی قرار گرفت. بدین منظور، در هر بار مراجعه به مراکز پرورش اسب (در بازه‌ زمانی شهریور 1401 تا فروردین 1402)، تقریباٌ تمامی اسب­های موجود، از نظر حضور یا عدم حضور ضایعات پوستی معاینه شده و نتایج حاصله همراه با اطلاعات فردی مربوط به هر اسب و شرایط محیطی و مدیریتی محل ثبت می­شد. داده‌های به‌دست­آمده با استفاده از آزمون­های آماری مناسب مورد تجزیه و تحلیل قرار گرفت. نتایج نشان داد که از بین 383 رأس اسب بررسی شده، 74 رأس (3/19 درصد) درگیر این بیماری بودند. همچنین ارزیابی‌های آماری مشخص کرد که از بین فاکتورهای میزبانی (شامل سن، جنسیت، نژاد و رنگ) ارتباط بین نژاد و فراوانی بیماری، از نظر آماری معنی­دار می­باشد (001/0≥p)­.  از میان فاکتورهای محیطی و مدیریتی، محل نمونه­گیری (شهر) (001/0≥p) و اندازه گله (01/0≥p)، دارای ارتباط آماری معنی‌دار با میزان ابتلا به بیماری بود. اما ارتباط بین فواصل جمع­آوری مدفوع و انجام یا عدم انجام مبارزه با حشرات، با میزان فراوانی بیماری، معنی­دار نبود (05/0<p). یافته­های مطالعه حاضر مشخص کرد، اگرچه میزان ابتلا به این اختلال در اسبان استان لرستان در مقایسه با دیگر مطالعات صورت گرفته در ایران از رقم کمتری برخوردار است اما ضایعات ناشی از بیماری مذکور، تعداد قابل توجهی از اسبان استان لرستان را نیز درگیر ساخته­است. 

 

کلیدواژه‌ها: ازدیاد حساسیت به نیش حشرات، اسب، استان لرستان.

 

 

 

مقدمه

یکی از جنبه­های سلامت اسب که تا حد قابل توجهی با زیبایی این دام نیز ارتباط دارد، شناخت بیماری­هائی است که پوست را تحت تاثیر قرار می­دهند. از جمله این بیماری­ها که به فراوانی در سطح کشور توسط دامپزشکان مورد توجه قرار می­گیرد ازدیاد حساسیت به نیش حشرات (Insect Bite Hypersensitivity; IBH) می­باشد که می­تواند به سلامت عمومی و ظاهر دام، آسیب­های جدی را وارد کند (Kleider and Lees, 1984; Althaus et al., 2004).

ازدیاد حساسیت به نیش حشرات، یک بیماری پوستی آلرژیک راجعه و مزمن اسب­ها می­باشد (Kleider and Lees, 1984; Althaus et al., 2004) که برای اولین بار در تابستان سال 1840 در فرانسه مورد توجه قرار گرفته­است­ (Henry and Bory, 1937). اگر چه عوامل مختلفی شامل مگس سیاه، مگس اصطبل، مگس شاخ، خرمگس (تابانوس) و نیز میکروفیلر انگل اونکوسرکا سرویکالیس نیز به عنوان عامل بروز IBH مطرح گردیده­اند (Quinn et al., 1983; Fadok and Greiner, 1990; Anderson et al., 1991; Knottenbelt, 2009; Cox and Stewart, 2023)­، ولی گفته می­شود که عامل اصلی ایجادکننده بیماری مذکور، حشرات خون­خوار به ویژه اعضای جنس کولیکوئیدس می­باشند (White, 2015; Constable et al., 2017). در دام درگیر به ­IBH، بیماری در ابتدا با بی­قراری (Kurotaki et al., 1994; Knottenbelt, 2009) و خارش که معمولا در اوایل شب و ابتدای صبح افزایش می­یابد (Knottenbelt, 2009)، مشخص می­گردد. همچنین در این مرحله وجود پاپول­های کوچک یا کهیر(Anderson et al., 1988; Kolm-Stark and Wagner, 2002)­، ازدیاد حساسیت پوست و سیخ­شدن موها نیز جلب توجه خواهد کرد (Anderson et al., 1988). در مرحله بعد و پس از لایه لایه شدن سلول‌های درم، تجمع توده­های سلولی ناشی از اگزودای سرمی و بافتی دیده می­شود (Riek, 1953; Brostrom et al., 1987). موها در مجاورت پاپول­ها شکننده و موج­دار بوده و به تدریج دچار ریزش میگردند، امری که باعث بروز آلوپسی کانونی خواهد ‌شد (Langner et al., 2008). بدیهی است که وجود خارش می­تواند به شکل­گیری آلوپسی کمک نماید (Riek, 1953). همچنین خارش شدید می­تواند باعث شود که اسب محل ضایعه را گاز گرفته و یا آن را به اجسام سخت بمالد و در نتیجه امکان ایجاد خراش و ساییدگی و در نهایت شکل­گیری زخم باز و عفونت­های ثانویه نیز افزایش خواهد یافت (O'Neill et al., 2002; Littlewood and Heidmann, 2006; Van Grevenhof et al., 2007; Söderroos et al., 2023). در ادامه افزایش ضخامت پوست و فیلی­شدن (Lichenification) و به دنبال آن ادم درم رخ داده که به تشکیل چین­های پوستی منجر می­گردد (Pilsworth and Knotenbelt, 2004; Hellberg et al., 2006; Knottenbelt, 2009). ضایعات از بهار تا اواخر پاییز (البته بسته به شرایط اقلیمی منطقه) نمایان شده و با سرد شدن هوا ناپدید می­گردد (Littlewood and Heidmann, 2006). در دام­هایی که به شدت درگیر بیماری هستند، نشانه­های پوستی در طول زمستان نیز باقی خواهد ماند (Kleider and Lees, 1984).

اگر چه درحال حاضر درمان موثری برای مقابله با IBH یافت نشده و بیش­تر محققین بر روش‌های پیشگیری از آن تاکید دارند (Marsella, 2013)، اما می‌توان برای کاهش نشانه­های بیماری از این 3 اصل پیروی نمود: کنترل خارش، کاهش عفونت‌های ثانویه و دورکردن حشرات. اصلی­ترین کار جهت کنترل IBH، کاستن از مواجهه اسب با حشرات است و به احتمال زیاد در صورتی­که این کار به انجام نرسد، سایر اقدامات برای کاستن از عوارض بیماری، ناموفق خواهند بود (Knoettenbelt, 2009). 

با بررسی کلی وضعیت اسبان استان لرستان و تماس با دامپزشکان شاغل در حوزه درمان دام­های بزرگ این استان، مشخص می‌شود که وجود ضایعات پوستی یکی از متداول­ترین علل مراجعه اسبداران به مراکز دامپزشکی می­باشد. با عنایت به این ادعا که IBH شایع­ترین بیماری پوستی اسب در سطح جهان است (Broström and Larsson 1987; Anderson et al. 1988; Halldórdsóttir and Larsen 1991) می­توان انتظار داشت که بسیاری از ضایعات مورد اشاره دامپزشکان منطقه، با این بیماری مرتبط باشد. لذا با توجه به مطالب فوق در تحقیق حاضر تلاش گردید تا فراوانی IBH در سطح استان لرستان تعیین و نقش برخی از فاکتورهای میزبانی و محیطی در بروز آن تعیین گردد. لازم به ذکر است که علیرغم معرفی روش‌های مختلف تشخیص آزمایشگاهی برای شناسایی دام­های درگیر، همچنان عقیده بر آن است که روش استاندارد طلایی برای تشخیص IBH، ارزیابی تاریخچه و علائم بالینی می‌باشد (Morris and Lindborg, 2003; Langner et al., 2008) معیارهائی که برای بررسی اسبان مطالعه حاضر نیز مورد استفاده قرار گرفته­است.

 

مواد و روش‌ها

مطالعه مقطعی حاضر بر روی تعداد 383 رأس اسب نگهداری شده در اسب‌داری‌های شهرهای مختلف استان لرستان، شامل خرم‌آباد، بروجرد، کوهدشت، درود، الشتر و پلدختر/ رومشکان انجام گرفت. حجم نمونه بر اساس سطح اطمینان 95 درصد، برآورد تقریبی شیوع 18 درصد در یک مطالعه راهنما و دقت 4 درصد، حداقل 355 رأس اسب تعیین گردید. جهت ارزیابی در فصل گرم، فاصله زمانی 15 شهریور تا 15 مهر سال 1401 و جهت بررسی در فصل سرد، حد فاصل 15 اسفند 1401 تا 15 فروردین 1402 مد نظر قرار گرفت. میانگین دمای شهرهای مورد بررسی در فاصله­های زمانی فوق در جدول 1 ارائه شده­است.

 

            جدول 1- میانگین دمای شهرهای مورد مطالعه استان لرستان در بازه‌­های زمانی انجام تحقیق ( براساس درجهء سلسیوس)

بازه زمانی تحقیق  شهر	فصل گرم (15شهریورتا 15 مهر1401)	فصل سرد (15 اسفند 1401 تا 15 فروردین) 1402)
کوهدشت	6/21	8/14
خرم آباد	1/21	6/14
بروجرد	2/20	9/13
پلدختر/رومشکان	6/27	1/20
دورود	8/20	4/14
الشتر	76/15	3/11

 

با عنایت به آن که تمامی اسب­های مورد بررسی در فصل گرم، در انتهای فصل سرد نیز مورد توجه قرار گرفتند، بنابراین در مجموع 766 مورد معاینه، صورت گرفته است. همچنین نژاد اسب­های مطالعه شده عبارت بودند از کرد، عرب، دره شوری، ترکمن، لری (کاسیت)، آمیخته‌هایی از این نژادها و نیز پونی.

در هر بار مراجعه به محل­های نگهداری اسب­های مورد نظر، تقریباٌ تمامی اسب­های موجود در آن محل (که از یک رأس تا 29 رأس متفاوت بود) از نظر حضور یا عدم حضور ضایعات پوستی و همچنین نوع و محل این ضایعات در سطح بدن، معاینه شده و توزیع ضایعات در تصاویر شماتیک موجود در فرم مربوط به هر دام علامت گذاری می­گردید. پیش از این و در ابتدای حضور در اسبداری، اطلاعات فردی مربوط به هر اسب، شرایط محیطی و مدیریتی محل نیز در فرم‌های مربوطه ثبت می­شد. 

-نمونه‌گیری و آزمایشات خون­شناسی: به منظور ارزیابی تابلوی خونی، از 51 رأس اسب مبتلا و 20 رأس اسب سالم خون گیری به عمل آمد. لوله­های خون حاوی ماده ضد انعقاد (EDTA) در اولین فرصت در کنار یخ به آزمایشگاه کلینیکال پاتولوژی دانشکده دامپزشکی دانشگاه لرستان انتقال یافته و در آنجا پس از تهیه گسترش خونی و رنگ آمیزی لام­ها، آزمایش CBC با استفاده از دستگاه شمارش سلولی (Celltac Alpha VET MEK-6550, Nihon Kohden, Japanese)، روی نمونه­ها انجام می­شد. همچنین شمارش تفریقی گلبول‌های سفید در آزمایشگاه کلینیکال پاتولوژی دانشکده دامپزشکی دانشگاه شهید چمران اهواز صورت می­گرفت.

- تحلیل آماری داده­ها: داده‌های جمع‌آوری شده در تحقیق، با بهره بردن از نرم افزار SPSS نسخه 22 (IBM SPSS Statistics for Windows, Version 22.0. Armonk, NY: IBM Corp) به­طور توصیفی و تحلیلی بررسی گردید. به­منظور تعیین ارتباط بین متغیرهای کیفی مورد مطالعه و بیماری IBH از آزمون مربع کای استفاده شد. همچنین با محاسبه نسبت شانس (OR) در رگرسیون لاجستیک تک متغیره،  شدت ارتباط بین متغیرهای مستقل و متغیر وابسته مشخص گردید. در ادامه متغیرهای مستقلی که در رگرسیون لاجستیک تک متغیره دارای (3/0≥p) بودند، وارد رگرسیون لاجستیک چند­متغیره به­صورت پس­روند گردیدند تا عوامل مؤثر بر بیماری مشخص شود. برای مقایسه شاخص‌های هماتولوژیک بین اسب‌های سالم و بیمار، در مواردی که توزیع شاخص مربوطه از وضعیت نرمال پیروی می­نمود از آزمون t برای دو نمونه مستقل و در غیر این صورت از آزمون من ویتنی استفاده گردید. همچنین مقادیر 05/0≥p به­عنوان سطح معنی‌دار آماری در نظر گرفته شد.

 

یافته‌ها

نتایج حاصله از بررسی حاضر مشخص نمود که از بین 383 رأس اسب بررسی شده در فصل گرم، تعداد 74 رأس، یعنی 3/19 درصد (با فاصله اطمینان 95 درصد: 3/23-3/15 درصد) آن­ها، درگیر بیماری IBH بودند. اما نکته بسیار جالب آن­که، در هیچ کدام از دام‌های درگیر، در فصل سرد ضایعات مربوط به بیماری مشاهده نشد. در شکل­های 1 و 2 وجود ضایعات مربوط به بیماری در 2 رأس از اسبان مورد تحقیق، در بازه فصل گرم و عدم وجود ضایعات مذکور، در بازه فصل سرد تحقیق نشان داده شده­است.

 

 

 

 شکل 1- نمائی از ضایعات مربوط به بیماریIBH  در یک راس نریان 5 ساله در شهرستان کوهدشت در فصل گرم (سمت راست)، وضعیت همان اسب در فصل سرد (سمت چپ).

 

 

شکل 2- نمائی از ضایعات مربوط به بیماری IBH  در یک راس نریان 4 ساله در شهرستان رومشکان در فصل گرم (سمت راست)، وضعیت همان اسب در فصل سرد (سمت چپ).

 

 

- ارتباط میزان ابتلا و عوامل میزبانی: در جدول شماره 2 میزان فراوانی مطلق و نسبی موارد بیمار بر اساس فاکتورهای میزبانی (شامل سن، جنسیت، نژاد و رنگ) آورده شده است. همان طور که مشاهده این جدول مشخص می‌سازد از بین فاکتورهای فوق تنها ارتباط بین نژاد و میزان ابتلا از نظر آماری معنی‌دار بوده (001/0≥p) و در سایر موارد تفاوت‌های موجود، اختلاف آماری معنی‌داری نداشته است. در عین حال انجام رگرسیون لاجستیک تک متغیره نشان داد که به ترتیب گروه سنی، جنسیت و رنگ 1/1 درصد، 4/0 درصد و 9/0 درصد از تغییرات ابتلا به بیماری را توجیه می‌کند. قابل توجه آن که این عدد در مورد نژاد 6/6 درصد می‌باشد.

 

 

جدول 2- توزیع فراوانی مطلق و نسبی ابتلاء به بیماری IBH در اسبان مورد مطالعه بر اساس عوامل میزبانی

بیماری عوامل میزبانی	ندارد (درصد)	دارد (درصد)	نسبت شانس	p-value
سن (سال)				27/0=p، 2=df، 65/2=X2
کمتر از یا مساوی 2	(1/85)97	(9/14)17	1
2 تا 10	(9/77)169	(1/22)48	(97/2-88/0)62/1
بزرگتر از یا مساوی 10	(7/82)43	(3/17)9	(89/2-49/0)19/1
جنسیت اسب				38/0=p، 1=df، 78/0=X2
مادیان	(9/78)172	(1/21)46	(2/2-78/0)31/1
نریان	(83)137	(17)28	1
نژاد				001/0≥p، 2=df، 5/15=X2
کرد	(6/72)127	(4/27)48	(11/19-68/1) 67/5
عرب	(6/85)137	(4/14)23	(74/8-72/0)52/2
سایر	(8/93)45	(2/4)3	1
رنگ				35/0=p، 2=df، 09/2=X2
کرنگ	(2/81)52	(8/18)12	(99/2-58/0)31/1
کهر/ مشکی	(3/78)166	(7/21)46	(94/2-85/0)58/1
نیله/ سفید و سایر	(85)91	(15)16	1

 

 

- ارتباط بین میزان ابتلا و عوامل محیطی- مدیریتی: در این بررسی از بین فاکتورهای محیطی و مدیریتی، بین شهرهای مختلف (001/0≥p) و گله‌های با اندازه متفاوت (01/0≥p) در میزان ابتلا به بیماری اختلاف معنی‌دار وجود داشته است. آزمون‌های آماری به عمل آمده مشخص ساخت که در سایر موارد (فواصل جمع آوری مدفوع و انجام یا عدم انجام مبارزه با حشرات) تاثیر معنی‌داری بر میزان درگیری با IBH نداشته‌اند (05/0<p) (جدول شماره 3). در این مورد نیز انجام رگرسیون لاجستیک تک متغیره مشخص نمود که شهر محل نگهداری، اندازه گله، فواصل جمع آوری مدفوع و انجام یا عدم انجام مبارزه با حشرات به ترتیب 5/20 درصد، 5/3 درصد ، 3/1 درصد و 1/0 درصد از تغییرات ابتلا را پوشش می‌دهد. همچنین استفاده از روش رگرسیون لاجستیک چند متغیره نشان داد که فاکتورهای تحت بررسی 6/31 درصد از تغییرات ابتلا به IBH را توجیه می‌کند. در رگرسیون چند متغیره فقط شهر تاثیر معنی‌داری بر ابتلا داشت (Hosmer and Lemeshow Test:X2=9.2, df=8, P=0.33; X2=0, df=4, P=1 ). (جدول شماره 3)

 

 

جدول 3- توزیع فراوانی مطلق و نسبی ابتلاء به بیماری IBH در اسبان مورد مطالعه بر اساس عوامل محیطی - مدیریتی

بیماری عوامل محیطی	ندارد (درصد)	دارد (درصد)	نسبت شانس	p-value
شهر				001/0≥p، 5=df، 38/66=X2
کوهدشت	(1/77)81	(9/22)24	(23/14-68/0)11/3
خرم آباد	(3/88)83	(7/11)11	(76/6-29/0)39/1
بروجرد	(2/89)66	(8/10)8	(47/6-25/0)27/1
پلدختر/ رومشکان	(75)21	(25)7	(85/18-65/0)5/3
دورود	(4/86)51	(6/13)8	(41/8-32/0)65/1
الشتر	(3/91)21	(7/8)2	1
اندازه گله (رأس)				005/0=p، 1=df، 72/7=X2
کمتر از یا مساوی 10	(8/73)118	(2/26)42	(55/3-27/1)12/2
بزرگتر از 10	(7/85)191	(3/14)32	1
فواصل جمع آوری مدفوع				35/0=p، 3=df، 32/3=X2
مرتع	(9/82)34	(1/17)7	1
روزانه	(8/78)52	(2/21)14	(57/3-48/0) 31/1
هفتگی	(7/82)187	(3/17)39	(45/2-42/0) 01/1
ماهانه	(72)36	(28)14	(25/5-68/0) 89/1
مبارزه با حشرات				95/0=p، 1=df، 004/0=X2
بله	(2/81)104	(8/18)24	1
خیر	(4/80)205	(6/19)50	(82/1-62/0) 06/1

 

 

- شاخص­های خونی: جدول شماره 4 میانگین و انحراف معیار فاکتورهای خونی در اسبان سالم و مبتلا به IBH نمونه گیری شده را نشان می‌دهد. انجام آزمون‌های آماری مشخص ساخت که در بین این فاکتورها، تنها مقدار ائوزینوفیل‌های دام‌های مبتلا به شکل معنی‌داری بیشتر از اسبان سالم بوده است (001/0≥p).

 

جدول 4- مقادیر میانگین و خطای معیار شاخص‌های خونی براساس ابتلا یا عدم ابتلا به IBH

وضعیت ابتلاء به IBH شاخص	درگیر	سالم
تعداد کل گلبول‌های سفید (ul/)	23/257±25/8470	16/413±31/8335
تعداد نوتروفیل­های سگمانته (ul/)	13/148±98/3880	52/278±1/3794
تپ	29/0±29/3	0±0
تعداد لنفوسیت­ها (ul/)	53/161±12/3334	77/398±3/3733
تعداد مونوسیت­ها (ul/)	89/24±53/288	09/41±8/249
تعداد ائوزینوفیل­ها (ul/)	19/73±35/992 *	88/27±2/161 *
تعداد بازوفیل­ها (ul/)	0±0	0±0
تعداد کل گلبول‌های قرمز(ul/)	21/0±36/9	31/0±2/9
میزان هموگلوبین(g/dl)	29/0±88/12	4/1±45/13
میزان هماتوکریت(درصد)	63/0±31/36	30/1±49/35
متوسط حجم گلبول‌های قرمز(fl)	74/0±53/39	66/0±75/38
متوسط غلظت هموگلوبین(pg)	21/0±85/13	26/0±27/13
متوسط غلظت هموگلوبین (درصد)	21/0±61/34	44/0±43/34
تعداد پلاکت­ها (ul/)	52/5±11/160	86/47±55/215

                                     * : اختلاف بین تعداد ائوزینوفیل اسبان سالم و درگیر از نظر آماری معنی­دار می­باشد (001/0≥p).

 

 

 

بحث و نتیجه‌گیری

ازدیاد حساسیت به نیش حشرات، یک بیماری متداول اسب­ها است که توجه به آن، قدمتی طولانی دارد (Henry and Bory, 1937). تاثیر قابل توجه این بیماری بر ظاهر دام به­خصوص دام‌هایی که به­منظور شرکت در مسابقات زیبایی نگه‌داری می‌شوند در بعضی مواقع آن‌چنان چشم­گیر است که می‌تواند بر ارزش این گروه از اسبان تاثیر بگذارد، امری که سبب می‌شود دامدار در جستجوی راهی برای درمان دام درگیر خود باشد اما متأسفانه و همان­طور که در قسمت مقدمه و هدف نیز آورده شده است، هیچ‌گونه درمان موثری برای بهبود طولانی مدت اسبان مبتلا به IBH وجود نداشته و لذا تلاش در جهت  پیشگیری از بیماری که آن نیز آسان نمی‌باشد، می‌بایست مد‌نظر اسب‌داران و دامپزشکان قرار گیرد. بدون تردید اعمال روش‌های پیشگیرانه با شناسایی دقیق‌تر عوامل خطر موثر بر بیماری امکان پذیرتر خواهد بود. ضمن آن که تعیین میزان درگیری اسبان یک منطقه می‌تواند با مشخص نمودن وسعت و فراوانی درگیری در آن محل، چگونگی ارائه پروتکل پیش‌گیرانه را با توجه به اصل هزینه/ فایده معین نماید.

در بررسی حاضر از بین 383 رأس اسب بررسی شده در نقاط مختلف استان لرستان 74 رأس (3/19 درصد) در فاصله زمانی 15 شهریور 1401 تا 15 مهر ماه همان سال درگیر IBH بوده‌اند. با آن که بعضی از منابع میزان شیوع بیماری را در حدود  3-5 درصد و بسیار وابسته به حضور حشرات دانسته‌اند (Halldordosttir and Larsen, 1991; Marti et al., 2003)، اما در سایر گزارشات، تفاوت‌های قابل توجهی در میزان درگیری با IBH در نقاط مختلف جهان مشاهده می‌گردد: برای مثال در مطالعه‌ی انجام شده در سال 1953 در منطقه کوئینزلند، 60 درصد اسبان (Riek, 1953) و در تحقیق به عمل آمده توسط اندرسون و همکاران در سال 1988 در کشور بریتانیا 3 درصد آن‌ها ضایعات بیماری را نشان دادند (Anderson et al., 1988). همچنین بررسی صورت گرفته در سال 1998 روی اسبان نژاد شایر آلمانی مشخص ساخته که 7/37 درصد آن‌ها واجد نشانه‌های IBH بوده‌اند (Littlewood,­­ 1998). استینمن و همکاران نیز در سال 2003 اعلام نموده­اند که 28 درصد از 408 رأس اسب نژاد خون‌گرم مطالعه شده در 18 مزرعه پرورش اسب، درگیر ازدیاد حساسیت به نیش حشرات بوده‌اند (Steinman et al., 2003). مطالعه انجام شده در کشور بلژیک نیز دلالت بر آن داشته که شیوع بیماری در بین 3409 رأس اسب ارزیابی شده، 10 درصد بوده­است (Peeters et al., 2014).

در مطالعه به­عمل آمده توسط عظمایی و همکاران که روی ۹۰۰ رأس اسب نگهداری شده در اسب‌داری‌های تهران به­انجام رسیده است، ۳۶۴ رأس اسب (41 درصد) مبتلا بهIBH بوده‌اند (Ozmaie and Torki, 2021). همچنین در گزارش انتشار یافته مربوط به اسبداری­های 3 استان تهران، البرز و گلستان که روی 74 رأس اسب مبتلا به پیتریازیس صورت گرفته است، ازدیاد حساسیت به نیش حشرات به­عنوان عامل 32/24 درصد موارد بروز بیماری معرفی شده­است (Abdizadeh Kari Bozorg et al., 2021). در بررسی سلیمانی و همکاران در استان خوزستان نیز که با ارزیابی ۲۵۵ رأس اسب در شهرهای شوشتر، باوی، اهواز، سوسنگرد، آبادان و رامهرمز انجام گرفته، میزان ابتلا به IBH، 5/۵۶ درصد اعلام شده­است (Soleimani et al., 2022). 

آنچه که از مقایسه میزان شیوع بیماری در مطالعات مختلف حاصل می‌شود نشان دهنده تفاوت‌های قابل توجه در اعداد ارائه شده است. دلیل اختلافات فوق می‌تواند تاثیر عوامل گوناگون اپیدمیولوژیک بر شکل گیری بیماری باشد. برای مثال در صورتی‌که منطقه جغرافیایی نگهداری اسب یا زمان معاینه آن برای فعالیت حشرات عامل بیماری مناسب باشد، می‌توان انتظار داشت که با موارد بیشتری از بیماری مواجه شد (Halldórdsóttir and Larsen, 1991; Marti et al., 2003). گروهی از محققین علاوه بر فاکتورهای محیطی و میزان فعالیت و تعداد حشرات، ژنتیک و نوع روش جمع آوری اطلاعات را نیز از جمله دلایل اختلاف در ارقام گزارش شده می‌دانند (Schurink, 2012). 

در مطالعه حاضر میزان درگیری با IBH در مقایسه با دو تحقیق دیگر به­عمل آمده در سطح کشور، کمتر بوده است (Ozmaie and Torki, 2021; Soleimani et al., 2022). این امر می‌تواند به دلایل مختلفی هم‌چون وضعیت آب و هوایی استان لرستان در مقایسه با دو استان تهران و به‌خصوص خوزستان، نوع و فراوانی حشرات موجود در منطقه، نژاد و ژنتیک اسبان درگیر و سالم، باشد. قابل توجه آن‌که دوره طولانی گرما در استان خوزستان و همچنین وجود منابع آب در بیشتر نواحی آن، می­تواند شرایط مناسبی را برای تولید مثل و بقای حشرات موجد بیماری برای مدت طولانی از سال فراهم آورد، مواردی که به­ نظر می‌رسد در بسیاری از نقاط استان لرستان مطرح نباشد.

نقش عوامل میزبانی در میزان ابتلا به IBH: در این بررسی اگرچه ارتباط آماری معنی­داری بین سن اسب‌های مورد مطالعه و میزان ابتلا به IBH مشاهده نگردید، اما تعداد موارد بیمار در گروه سنی 2 تا 10 سال، بیشتر از سایر گروه‌های سنی تشخیص داده شد (جدول 2). در سایر مطالعات قابل دسترس، نتایج، عمدتا متفاوت و گاه مشابه با یافته­های این تحقیق بوده­است، برای مثال براورمن و همکاران در سال 1983 مدعی شدند که میزان ابتلا به بیماری IBH در اسبان 2 تا 4 ساله، به طرز معنی‌داری بیشتر از سایر گروه‌های سنی می‌باشد (Braverman et al., 1983). هالدوردسوتیر و لارسن در سال 1991 با تقسیم بندی اسبان ایسلندی متولد شده در نروژ به 3 گروه سنی کمتر از 7 سال، 8 تا 14 سال و بیش از 14 سال، بیشترین میزان درگیری را در گروه سنی آخر مشاهده کردند (Halldordsttir and Larsen, 1991). 

استینمن و همکاران در سال 2003­، بیورنسدوتیر و همکاران در سال 2006 و پیتر و همکاران در سال 2014 نیز سن را یک عامل تاثیر­گذار بر میزان ابتلا به بیماری IBH اعلام نمودند. در تحقیقات فوق به ترتیب گروه سنی بیش از 10 سال و در دو مورد دیگر، اسبان مسن‌تر از 3 سال بیشترین میزان ابتلا به بیماری را دارا بودند (Steinman et al., 2003; Bjornsdottir, et al., 2006; Peeters et al., 2014). 

قابل توجه آن­که در تحقیق شورینک و همکاران در سال 2013 و سلیمانی و همکاران در سال b2022 نیز  همچون تحقیق حاضر (جدول 2)، ارتباط معنی­داری بین سن و فراوانی IBH مشاهده نگردیده­است (05/0<p). 

در مورد دلیل اختلاف نتایج مطالعات مختلف نظر قاطعی نمی‌توان بیان داشت اما ممکن است صرف نظر از تاثیر سایر عوامل اپیدمیولوژیک همچون نژاد و وضعیت آب و هوا زمان نمونه‌گیری و به ویژه نحوه متفاوت گروه‌بندی سنی اسبان نیز در ایجاد این تفاوت موثر بوده‌باشد.

در این تحقیق علیرغم بیشتر بودن موارد ابتلا به بیماری IBH در مادیان‌ها در مقایسه با اسبان نر، اختلاف آماری معنی‌داری بین این دو گروه از نظر میزان ابتلاء مشاهده نگردید (جدول 2). گزارشات ارائه شده درباره تاثیر جنسیت بر فراوانی IBH  نیز متفاوت می‌باشد، برای مثال برخی از محققین شیوع بیماری را در نریان بیشتر از مادیان(Braverman et al., 1983; Eriksson et al., 2008) و گروهی در مادیان‌ها و نریان‌های اخته­شده بیشتر از اسبان نر دانسته‌اند (Brostrom et al., 1987; Halldorsdottir and Larsen, 1991). به هر حال در بیشتر مطالعات قابل دسترس همچون مطالعه حاضر، جنسیت نقشی در فراوانی ازدیاد حساسیت به نیش حشرات نداشته­است (Anderson et al., 1988; Steinman, 2003; Peeter et al., 2014; Rashmir-Raven, 2017; Ozmaie and Torki, 2021; Soleimani et al., 2024).

در بین نژادهای مورد مطالعه در بررسی حاضر، میزان ابتلا در اسبان کرد بیشتر از سایر نژادها بوده، اختلاف مشاهده شده از نظر آماری معنی‌دار تشخیص داده­شد (001/0≥p) (جدول 2). 

برخی از محققین معتقدند، علی­رغم آن­که IBH در بیشتر نژادهای اسب و پونی اتفاق می‌افتد اما فراوانی آن در نژادهای تروبرد، عرب، کوارتر، فریزین، بارکش و خونگرم از سایر نژادها بیشتر است (Braverman et al., 1983; Yeruham, et al., 1993; Geriner et al., 1990; Littlewood 1998; Connan and Lloyd, 1998). همچنین باورمن و همکاران در سال 1983 و استینمن در سال 2003 ، نوتن‌بلت در سال 2009 و شورینک و همکاران درسال 2013 بر نقش نژاد در ابتلا به ازدیاد حساسیت به نیش حشرات تاکید کرده‌اند (Braverman et al., 1983; Steinman et al., 2003; Knottenbelt, 2009; Schurink et al., 2013). 

برخلاف تحقیقات فوق، اندرسون و همکاران در سال 1988 و رایهر و بیورنسدوتیر در سال 2004 مدعی شده­اند که تفاوت آماری معنی‌داری بین نژادهای مورد بررسی نامبردگان از نظر ابتلا به بیماری IBH وجود نداشته است (Anderson et al., 1988; Reiher and Bjornsdottir, 2004). نویسندگان کتاب طب داخلی اسب نیز، اگرچه نژاد را یک عامل مستعدکننده در ایجاد ازدیاد حساسیت به نیش حشرات نمی‌دانند، اما مدعی هستند که بیماری در برخی از نژادها همچون فریزین، عرب، کوارتر و ایسلندی، بیشتر از سایر نژادها وقوع می‌یابد (Rashmir-Raven, 2017).

برخی از محققین بر اهمیت ژنتیک در ابتلا به IBH تاکید نموده‌اند (Van Grevenhof et al., 2007 Knottenbelt, 2009;) و استدلال می‌کنند به آن دلیل که در اسبان متفاوت استفاده کننده از یک مرتع، تنها تعدادی از آنها درگیر بیماری می‌شوند، ژنتیک یک عامل با اهمیت در ابتلا به IBH می‌باشد (Brostrom et al, 1987; Anderson et al, 1988; Constable et al., 2017). همچنین تعداد دیگر از محققین با عنایت به نقش احتمالی چاقی در بروز بیماری و تاثیر ژنتیک بر نمره بدنی دام‌ها، به اثر وراثت در بروز بیماری تاکید کرده‌اند (Scharink et al., 2012). منابع قدیمی‌تر مدعی هستند که استعداد ابتلا به IBH  از طرف مادر به فرزند به ارث می‌رسد (Rick, 1953). همچنین گفته شده که سابقه ابتلا به بیماری معمولا در یکی از والدین، پدر بزرگ و یا مادر بزرگ دام درگیر وجود دارد (McCaig, 1975).

در مطالعه علی­رغم آن‌که میزان ابتلا به ازدیاد حساسیت به نیش حشرات در اسبان کهر و مشکی، بیشتر از سایر رنگ‌ها بوده است اما تفاوت بین آن‌ها از نظر آماری معنی‌دار تشخیص داده نشد (05/0<p) (جدول 2). یافته فوق با بیش‌تر مطالعات انتشار یافته در مورد نقش رنگ پوشش خارجی در میزان ابتلا به بیماری IBH همخوانی دارد ( Anderson et al., 1988; Halldordsttir and Larsen, 1991; Van Grevenhof et al., 2007; Peeter et al., 2014). در بررسی انجام گرفته توسط سلیمانی و همکاران در استان خوزستان نیز، نتایج مشابه با تحقیق حاضر بوده­است (Soleimani et al., 2024). برخلاف مطالعات فوق، براورمن و همکاران در سال 1983 مشاهده کردند که فراوانی بیماری  IBHدر اسبان تیره بیشتر از اسبان روشن بوده­است. در مطالعه صورت گرفته در شمال آلمان نیز فراوانی IBH در اسبان با رنگ کرنگ و خاکستری نسبت به اسبان با رنگ کهر، مشکی و ابلق کمتر بوده­است (Lange et al., 2005). شورینک و همکاران نیز در سال 2013 مدعی شدند که رابطه بین IBH و رنگ پوشش خارجی دام معنی‌دار بوده و دام‌های با رنگ تیره نسبت به اسبان با رنگ روشن، بیشتر به بیماری فوق مبتلا می‌شوند (Schurink et al., 2013).

نقش عوامل محیطی در میزان ابتلا به IBH: در مطالعه حاضر، تفاوت بین شهرهای مختلف از نظر میزان ابتلا به IBH معنی‌دار بود (001/0>p)، به‌طوری‌که در پلدختر/ رومشکان و کوهدشت بیشترین و در الشتر و بروجرد کمترین موارد درگیری مشاهده گردید  (جدول 3). به نظر می‌رسد که تفاوت اقلیمی/ آب و هوایی موجود در نقاط مختلف استان لرستان، اصلی‌ترین عامل در تفاوت‌های فوق باشد. به نحوی که بیماری در مناطق با ‌آب و هوای گرم­تر( همچون پلدختر/ رومشکان که همجوار با استان خوزستان می‌باشد) به­دلیل فراهم بودن شرایط مناسب برای حفظ و تکثیر پشه­ها، از فراوانی بیشتری برخوردار بوده­است. قابل توجه این­که در مطالعه سلیمانی و همکاران در سال2022­، تفاوت آماری معنی‌داری در میزان فراوانی بیماری در شهرهای مختلف استان خوزستان مشاهده نشده­است. نامبردگان اعلام نموده‌اند که شرایط مدیریتی مشابه در سطح استان خوزستان و وضعیت جغرافیایی تقریبا یکسان، احتمالا دلیل یافته آن­ها بوده­است (Soleimani et al., 2022). 

برخی از منابع، تفاوت در میزان بارندگی (Anderson et al., 1988)، مقدار رطوبت خاک (Peeters et al., 2014)، میزان نور خورشید (Meiswinkel et al., 2000)، ارتفاع از سطح دریا (Steinman et al, 2003) و حتی نوع گیاهان موجود در مرتع (Peeters et al., 2014) مناطق مختلف را، از جمله علل تفاوت در میزان  فراوانی ازدیاد حساسیت به نیش حشرات در این مناطق می‌دانند. برخی از محققین با تاکید بر نقش ناحیه جغرافیایی در شکل­گیری IBH­، معتقدند که ممکن است حتی در نواحی مختلف یک استان، فراوانی بیماری متفاوت باشد (Bojrnsdottir et al., 2006) موردی که در تحقیق حاضر، در سطح استان لرستان نیز به ثبت رسید (جدول 3). بروستروم و همکاران در سال 1987، هالودوردسوتیر و لارسن در سال 1991 ، لیتل وود در سال 1998، ون گرونهوف و همکاران در سال 2007 و شورینک و همکاران در سال 2013 نیز بر نقش ناحیه جغرافیایی در بروز IBH تاکید کرده‌اند (Brostrom et al., 1987; Halldórdsóttir and Larsen, 1991; Littlewood,­­ 1998; Van Grevenhof et al., 2007; Schurink et al., 2013). برخلاف مطالعات فوق، پیتر و همکاران در سال 2014 اعلام نمودند که شیوع IBH در نقاط مختلف بلژیک، فاقد تفاوت آماری معنی‌دار بوده­است و علت یافته خود را محدود بودن تحقیق به یک ناحیه ویژه از آن کشور نسبت داده‌اند (Peeters et al., 2014).

در این بررسی مشخص گردید که در اسبداری‌هایی با تعداد بیش‌تر از 10 رأس اسب، میزان موارد بیمار به شکل معنی­داری کمتر از اسبداری‌هایی است که در آن­ها تعداد کمتر یا مساوی 10 رأس اسب نگه­داری می‌شود (جدول 3). در این راستا، در مطالعه پیتر و همکاران در سال 2014 نیز گزارش شده که با افزایش جمعیت گله، احتمال بروز بیماری کاهش یافته­است. این محققین در توضیح یافته خود عنوان نموده‌اند که در گله‌های بزرگ‌تر، صاحبان دام‌ها با اصلاح نژاد ممکن است اسبان مقاوم‌تر به IBH را انتخاب نمایند. همچنین در این گله‌ها، مدیریت توسط مهترها صورت گرفته و لذا صاحبان اسب اطلاع دقیقی درباره شرایط دام خود ندارند. به­علاوه به دلیل آن‌که در این گروه از اسبداران، پرورش اسب وسیله امرار معاش به­حساب می‌آید، ممکن است صاحب اسب در مورد وضعیت بیماری دام خود کمتر صادق باشد چرا که بیان ابتلا آن­ها به IBH از ارزش اقتصادی اسب خواهد کاست (Peeters et al., 2014).

به هر حال براساس مشاهدات نویسندگان تحقیق حاضر، احتمالا یک دلیل با اهمیت در کمتر بودن میزان بیماری در گله‌های با جمعیت اسب بیشتر از 10 رأس، مدیریت درست‌تر و توجه بیشتر چنین اسب‌دارانی به بهداشت دام­های خود باشد. هرچند در مطالعه سلیمانی و همکاران در سال 2022، نتایجی مخالف با یافته­های بررسی حاضر مشاهده شده­است (Soleimani et al., 2022).

در مطالعه حاضر، فواصل زمانی جمع آوری مدفوع و مبارزه یا عدم مبارزه با حشرات، تاثیر معنی‌داری بر فراوانی IBH نداشت (جدول 3)، و در این خصوص انتظار آن بود که با توجه به نقش مدفوع در تولیدمثل حشرات و نقش اصلی حشرات در ایجاد بیماری مذکور، اعمال مدیریتی که به حذف یا کاهش جمعیت آنان منجر می‌شود به کاستن از موارد بیماری منجر گردد، لذا نتایج تحقیق حاضر در این مورد نشان داد که احتمالا سایر عوامل مستعده، نقش با اهمیت‌تری از بهداشت محیط (دفعات جمع آوری مدفوع و مبارزه با حشرات)، در ایجاد بیماری داشته‌اند.

در مطالعه پیتر و همکاران که در سال 2014 صورت گرفته است، اعمال روش‌های مختلف در جهت کاستن از مواجهه اسب با حشرات، شامل نگهداری اسب در اصطبل، استفاده از دورکننده‌های حشرات، جابجایی دام به سایر مناطق و به­کارگیری جل نیز تاثیر معنی‌داری در ابتلا به IBH نداشته است  (Peeters et al., 2014). همچنین در بررسی سلیمانی در سال 2022 نیز نتایجی مشابه با تحقیق پیتر و همکاران به ثبت رسیده­است (Soleimani et al., 2022).

برخلاف یافته‌های فوق، اندرسون و همکاران در سال 1988 و بیورنسدوتیر و همکاران در سال 2006 نشان داده­اند که استفاده از جل، نگهداری دام در اصطبل و جابجایی اسبان حساس به سایر مناطق، دارای بیشترین تاثیر بر کاهش موارد ابتلا به ازدیاد حساسیت به نیش حشرات می‌باشد (Anderson et al., 1988; Bjornsdottir, et al., 2006).

شاخص‌های خونی: در بررسی حاضر از بین فاکتورهای مختلف هماتولوژیک، تنها مقدار ائوزینوفیل‌ در خون دام‌های مبتلا به شکل معنی‌داری بیشتر از اسبان سالم بود (جدول 4). در این راستا، در مطالعه ریک در سال 1953 نیز افزایش ائوزینوفیل‌ها همراه با افزایش تعداد کل گلبول‌های سفید و پلاکت‌ها گزارش شده­است (Riek, 1953). با توجه به این­که در پاتوژنیسیته بیماری IBH­، وقوع دو شکل از ازدیاد حساسیت، یعنی فوری و تاخیری مطرح می­باشد (Fadock and Greiner, 1990; Oldruitenborgh-Oosterbaan et al., 2009) و واکنش‌های ازدیاد حساسیت سیستمیک، دلیلی برای ائوزینوفیلی به حساب می‌آیند (Sharkey and Overmann, 2015)، لذا یافته فوق توجیه­پذیر به نظر می‌رسد.

نتیجه­گیری نهایی این­که یافته­های بررسی حاضر مشخص نمود اگرچه بیماری IBH در اسبان استان لرستان در مقایسه با دو استان تهران و خوزستان از فراوانی کمتری برخوردار است اما همچنان ضایعات ناشی از آن، تعداد قابل توجهی از اسبان استان را درگیر می­سازد. همچنین مشخص گردید که از بین عوامل خطر مورد مطالعه، نقش شهر محل نگهداری اسب، اندازه گله و نژاد، واجد تاثیر معنی­داری بر فراوانی بیماری می­باشند. بر اساس نتایج مطالعه حاضر، به نظر می­رسد که ضروری است پیچیدگی­های اپیدمیولوژیک و نقش عوامل خطر مرتبط با بیماریIBH و همچنین اهمیت کاستن از مواجهه اسبان با پشه­ها جهت کنترل بیماری مذکور، به اسبداران استان­های مختلف ایران، آموزش داده­شود.

 

 

 

سپاسگزاری

نویسندگان از معاونت پژوهشی دانشگاه شهید چمران اهواز به خاطر تامین هزینه اجرای تحقیق حاضر قدردانی می‌نمایند.

 

تعارض منافع

نویسندگان مقاله اعلام می‌دارند که هیچ گونه تعارض منافعی ندارند.

 

 

 

منابع

·       Abdizadeh Kari Bozorg, S., Raoofi, A., Akbarein, H., Tazikeh, A. and Tavanaiemanesh, H. (2021). Study of causes of Pityriasis in horses in provinces of Tehran, Alborz and Golestan. Veterinary Clinical Pathology, 15(59): 213-224. [In Persian]

·       Althaus, H., Müller, N., Busato, A., Mellor, P.S., Torsteinsdottir, S. and Marti, E. (2004). Cloning and sequencing of a cDNA expressing a ribosomal P0 peptide from Culicoides nubeculosus (Diptera). Veterinary Immunology and Immunopathology, 99(1-2): 99-111.

·       Anderson, G.S., Belton, P. and Kleider, N. (1991). Culicoides obsoletus (Diptera: Ceratopogonidae) as a causal agent of Culicoides hypersensitivity (sweet itch) in British Columbia. Journal of Medical Entomology, 28(5): 685-693.

·       Anderson, G.S., Belton, P. and Kleider, N. (1988). The hypersensitivity of horses to Culicoides bites in British Columbia. The Canadian Veterinary Journal, 29(9): 718.

·       Björnsdóttir, S., Sigvaldadóttir, J., Broström, H., Langvad, B. and Sigurðsson, Á. (2006). Summer eczema in exported Icelandic horses: influence of environmental and genetic factors. Acta Veterinaria Scandinavica, 48: 1-4.

·       Braverman, Y., Ungar-Waron, H., Frith, K., Adler, H., Danieli, Y., Baker, K.P., et al. (1983). Epidemiological and immunological studies of sweet itch in horses in Israel. The Veterinary Record, 112(22): 521-524.

·       Broström, H., Larsson, Å. and Troedsson, M. (1987). Allergic dermatitis (sweet itch) of Icelandic horses in Sweden: an epidemiological study. Equine Veterinary Journal, 19(3): 229-236.

·       Cox, A. and Stewart, A.J. (2023). Insect Bite Hypersensitivity in Horses: Causes, Diagnosis, Scoring and New Therapies. Animals, 13(15): 2514.

·       Eriksson, S., Grandinson, K., Fikse, W.F., Lindberg, L., Mikko, S., Broström, H., et al. (2008). Genetic analysis of insect bite hypersensitivity (summer eczema) in Icelandic horses. Animal, 2(3): 360-365.

·       Fadok, V.A. and Greiner, E.C. (1990). Equine insect hypersensitivity: skin test and biopsy results correlated with clinical data. Equine Veterinary Journal, 22(4): 236-240.

·       Greiner, E.C., Fadok, V.A. and Rabin, E.B. (1990). Equine Culicoides hypersensitivity in Florida: biting midges aspirated from horses. Medical and Veterinary Entomology, 4(4): 375-381.

·       Halldórdsóttir, S. and Larsen, H.J. (1991). An epidemiological study of summer eczema in Icelandic horses in Norway. Equine Veterinary Journal, 23(4): 296-299.

·       Hellberg, W., Wilson, A.D., Mellor, P., Doherr, M.G., Torsteinsdottir, S., Zurbriggen, A., et al.  (2006). Equine insect bite hypersensitivity: immunoblot analysis of IgE and IgG subclass responses to Culicoides nubeculosus salivary gland extract. Veterinary Immunology and Immunopathology, 113(1-2): 99-112.

·       Henry, A. and Bory, L. (1937). Dermatose estivale recidivante du cheval: Pathology et Therapeutique. Rec. Méd. Vét, 113: 65-78. 

·       Kurotaki, T., Narayama, K., Oyamada, T., Yoshikawa, H. and Yoshikawa, T. (1994). Immunopathological study on equine insect hypersensitivity (“kasen”) in Japan. Journal of Comparative Pathology, 110(2): 145-152.

·       Kolm‐Stark, G. and Wagner, R. (2002). Intradermal skin testing in Icelandic horses in Austria. Equine Veterinary Journal, 34(4): 405-410.

·       Knottenbelt, D.C. (2009). Pascoe's Principles and Practice of Equine Dermatology E-Book. 2rd ed., Elsevier Health Sciences, pp: 284-286.

·       Kleider, N. and Lees, M.J. (1984). Culicoides hypersensitivity in the horse: 15 cases in southwestern British Columbia. The Canadian Veterinary Journal, 25(1): 26-32.

·       Langner, K.F., Darpel, K.E., Drolet, B.S., Fischer, A., Hampel, S., Heselhaus, J.E., et al. (2008). Comparison of cellular and humoral immunoassays for the assessment of summer eczema in horses. Veterinary Immunology and Immunopathology, 122(1-2): 126-137.

·       Littlewood, J.D. and Heidmann, P. (2006). The skin. In: Higgins, D.J. and Snyder, J.R. (Eds). The Equine Manual, 2th ed. Elsevier, China, pp: 369-372.

·       Littlewood, J.D. (1998). Incidence of recurrent seasonal pruritus ('sweet itch') in British and German shire horses. The Veterinary Record, 142(3): 66-67.

·       Marsella, R. (2013). Equine allergy therapy: update on the treatment of environmental, insect bite hypersensitivity and food allergies. Veterinary Clinics: Equine Practice, 29(3): 551-557.

·       Marti, E., Horohov, D.W., Antzak, D.F., Lazary, S. and Lunn, D.P. (2003). Advances in equine immunology: havemeyer workshop reports from Santa Fe, New Mexico, and Hortobagy, Hungary. Veterinary Immunology and Immunopathology, 91(3-4): 233-243.

·       McCaig, J. (1975). Recent thoughts on sweet itch. Veterinary Annual, 15(1): 204-206.

·       Meiswinkel, R., Baylis, M. and Labuschagne, K. (2000). Stabling and the protection of horses from Culicoides bolitinos (Diptera: Ceratopogonidae), a recently identified vector of African horse sickness. Bulletin of Entomological Research, 90(6): 509-515.

·       Oldruitenborgh-Oosterbaan, M.V., Poppel, M.V., Raat, I.D., Boom, R.V.D. and Savelkoul, H.F.J. (2009). Intradermal testing of horses with and without insect bite hypersensitivity in the Netherlands using an extract of native Culicoides species. Veterinary Dermatology, 20(5-6): 607-614.

·       O. Morris, D. and Lindborg, S. (2003). Determination of ‘irritant’ threshold concentrations for intradermal testing with allergenic insect extracts in normal horses. Veterinary Dermatology, 14(1): 31-36.

·       O'Neill, W., McKee, S. and Clarke, A.F. (2002). Flaxseed (Linum usitatissimum) supplementation associated with reduced skin test lesional area in horses with Culicoides hypersensitivity. Canadian Journal of Veterinary Research, 66(4): 272.

·       Ozmaie, S. and Torki, E. (2021). Prevalence of allergic dermatitis (IBH) in the horses in Tehran’s riding clubs. Journal of Comparative Pathobiology, 18(3): 3635-3640. 

·       Peeters, L.M., Janssens, S., Coussé, A. and Buys, N. (2014). Insect bite hypersensitivity in Belgian warmblood horses: prevalence and risk factors. Vlaams Diergeneeskundig Tijdschrift, 83(5): 240-249.

·       Pilsworth, R.C. and Knottenbelt, D.C. (2004). Equine insect hypersensitivity. Equine Veterinary Education, 16(6): 324-325.

·       Quinn, P.J., Baker, K.P. and Morrow, A.N. (1983). Sweet itch: responses of clinically normal and affected horses to intradermal challenge with extracts of biting insects. Equine Veterinary Journal, 15(3): 266-272.

·       Rashmir-Raven, A.­M. (2017). Disorders of the skin. In: Reed, S. M, Bayly, W.­M and Sellon, D.­C (Eds). Equine Internal Medicine. 4th ed., Elsevier, Missouri, pp: 1190-1191.

·       Reiher, R.J. and Björnsdóttir, S. (2004). The prevalence of summer eczema in Icelandic horses born in Germany. In International Symposium on Diseases of the Icelandic Horse, Veterinary Association Icelandic, 11(2): 1121.

·       Riek, R.F. (1953). Studies on allergic dermatitis (“Queensland itch”) of the horse: Description, distribution, symptoms and pathology. Australian Veterinary Journal, 29(7): 177-184.

·       Riek, R.F. (1954). Studies on the allergic dermatitis (Queensland itch) of the horse: the aetiology of the disease. Australian Journal of Agricultural Research, 5(1): 109-129.

·       Schurink, A., Podesta, S.C., Ducro, B.J., van Arendonk, J.A. and Frankena, K. (2013). Risk factors for insect bite hypersensitivity in Friesian horses and Shetland ponies in The Netherlands. The Veterinary Journal, 195(3): 382-384.

·       Sharkey, L.C and Overmann, J.A. (2015). Alterations in the Leukogram. In: Large Animal Internal Medicine. Smith, BP. 5th ed. Elsevier, United Kingdom, pp: 384.

·       Söderroos, D., Ignell, R., Haubro Andersen, P., Bergvall, K. and Riihimäki, M. (2023). The Effect of Insect Bite Hypersensitivity on Movement Activity and Behaviour of the Horse. Animals, 13(8): 1283.

·       Soleimani, B., Ghadrdan-Mashhadi, A.R., Hajikolaei, M.R., Razi Jalali, M., Ghorbanpoor, M. and Chinipardaz, R. (2022). The study of clinical and hematological features of Insect bite hypersensitivity in horses of Khuzestan province. Veterinary Clinical Pathology, 15(60): 341-355.  [In Persian]

·       Soleimani, B., Ghadrdan-Mashhadi, A., Haji Hajikolaei, M.R., Ghorbanpoor, M., Razi Jalali, M. and Chinipardaz, R. (2024). A survey on frequency of insect bite hypersensitivity (IBH) in horses of Khuzestan province, Iran. Iranian Veterinary Journal, 20(1): 121-132. [In Persian]

·       Steinman, A., Peer, G. and Klement, E. (2003). Epidemiological study of Culicoides hypersensitivity in horses in Israel. Veterinary Record, 152(24): 748-751.

·       Van Grevenhof, E.M., Ducro, B., Heuven, H.C.M. and Bijma, P. (2007). Identification of environmental factors affecting the prevalence of insect bite hypersensitivity in Shetland ponies and Friesian horses in the Netherlands. Equine Veterinary Journal, 39(1): 69-73.

·       White, SD. (2015). Diseases of the Skin. In: Smith, B.P. (Ed). Large Animal Internal Medicine. 5th ed. Elsevier, United Kingdom, pp: ­1208.

·       Yeruham, I., Braverman, Y. and Orgad, U. (1993). Field observations in Israel on hypersensitivity in cattle, sheep and donkeys caused by Culicoides. Australian Veterinary Journal, 70(9): 348-352.

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

351