راه¬كارهاي مقابله با تنش¬ شوری و اکسیداتیو در گیاهان زراعي
محورهای موضوعی : آلودگی های محیط زیست (آب، خاک و هوا)
اسماعیل قلی نژاد
1
,
رضا درویش زاده
2
,
عباس ابهری
3
1 - دانشیار، گروه علمي علوم کشاورزي، دانشگاه پيام نور، تهران، ايران. *(مسوول مکاتبات)
2 - استاد، گروه تولید و ژنتیک گیاهی، دانشکده کشاورزی، دانشگاه اروميه، ارومیه، ايران.
3 - استادیار، گروه علمي علوم کشاورزي، دانشگاه پيام نور، تهران، ايران.
کلید واژه: آنتی اکسیدان, اکسیداتیو, شورزی, شوری, گلیکولیت, نمک.,
چکیده مقاله :
زمینه و هدف: یک چالش بزرگ در کشاورزی جهان تولید محصولات غذایی بیشتر برای 3/2 میلیارد نفر دیگر تا سال 2050 در سراسر جهان است. شوری تنش عمده¬ای است که عرضه محصولات غذایی را محدود می¬کند. مساحت كل زمین¬ها حدود 2/13 ميليارد هكتار است كه 7 ميليارد هكتار از آن قابـل كشت و 5/1 ميليارد هكتار زیر كشت است و حدود 23 درصد از زمین¬های زیر کشت در سراسر جهان (حدود 345 میلیون هکتار) تحت تأثیر تنش شوری قرار دارد و روز به روز بر میزان آن افزوده می¬شود. گیاهان را میتوان به دو نوع شورزی‌ها و گلیکوفیتها طبقه‌بندی کرد و اکثر گونه¬های زراعی عمده به این دسته دوم تعلق دارند. مقاله حاضر با هدف بررسی پژوهش¬های علمی مرتبط با اثرات، سازوکار¬های تحمل، روش¬های پژوهش، صفات مهم قابل اندازه¬گیری، مدیریت و کنترل تنش شوری و اکسیداتیو در گیاهان زراعي ارائه می¬شود. روش بررسی: مقاله حاضر یک مقاله مروری می¬باشد که با جستجو در مقاله¬های مرتبط در پایگاه¬های معتبر (Google scholar, Web of Science, PubMed, Scopus, SID) بدست آمده است. یافته¬ها: شوری روی خصوصیات مختلف گیاهان مانند صفات فیزیولوژیک، متابولیک، رشد و نمو، جوانه¬زنی، کمیت و کیفیت گیاه تاثیرات نامطلوبی دارد. مهمترین صدمات ناشی از تنش شوري شامل برهم خوردن توازن یونی ناشی از کاهش جذب یون¬هاي ضـروري، انباشتگی یون¬هاي مضر و کم آبی ناشی از کاهش جذب آب می¬باشد که باعث کاهش سنتز پروتئین، تعرق، انتقال یـون و در نهایـت کـاهش عملکرد نهایی می¬شود. از سازوکار¬های تحمل به تنش شوری می¬توان به هوموستازی یونی، انباشت املاح سازگار و حفاظت اسمزی، تنظیم آنتی اکسیدانی، پلی آمین¬ها، اکسید نیتریک و تنظیم هورمونی تحمل به شوری اشاره کرد. در شرایط تنش گونه¬های فعال اکسیژن مانند رادیکال¬های سوپراکسید، اکسیژن منفرد و رادیکال هیدروکسیل تولید می¬شود که باعث صدمه به ساختار سلولی، پروتئین¬ها، غشاء سلولی، کربوهیدرات¬ها، اسیدهای نوکلوئیک و در نهایت مرگ سلول می¬شود. بحث و نتیجه¬گیری: آنتی اکسیدان¬های آنزیمی یا غیر آنزیمی نقش بسیار مهمی در حفاظت گیاهان در مقابله با آسیب¬های اکسیداتیو دارند. سوپر اکسید دیسموتاز، کاتالاز، پروکسیداز، آسکوربات پراکسیداز، گلوتاتیون ردوکتاز از آنتی¬اکسیدان¬های آنزیمی و اسید اسکوریک، گلوتاتیون، کاروتنوئیدها و توکوفرول¬ها از آنتی اکسیدان¬های غیرآنزیمی محسوب می¬شوند که می¬توانند صدمات ناشی از گونه¬های فعال اکسیژن را کاهش دهند.
Background and Objective: A major challenge in global agriculture is to produce more food for another 2.3 billion people by 2050 worldwide. Salinity is a major stress that limits the supply of food products. The total land area is about 13.2 billion hectares, of which 7 billion hectares are arable and 1.5 billion hectares are under cultivation, and about 23% of the cultivated lands around the world (about 345 million hectares) are affected by salinity stress and its amount is increasing day by day. Plants can be classified into two types, halophytes (which can resist salinity) and glycophytes (which cannot resist salinity and eventually die), and most major crops belong to this second category. The purpose of this article is to review scientific research related to the effects, mechanisms of tolerance, research methods, important measurable traits, management and control of salinity and oxidative stress in agricultural plants. Material and Methodology: This article is a review article that was obtained by searching related articles in reliable sites (Google scholar, Web of Science, PubMed, Scopus, SID. Findings: Salinity have adverse effects on various plant characteristics such as physiological, metabolic, growth, germination, strength, quantity and quality of plants. The most important damages caused by salinity stress include ion imbalance due to reduced absorption of necessary ions, accumulation of harmful ions and dehydration due to decreased water absorption which reduces protein synthesis, transpiration, ion transfer and finally decreases seed yield. Mechanisms of salinity stress tolerance include ionic homeostasis, compatible salt accumulation and osmotic protection, antioxidant regulation, polyamines, nitric oxide, and hormonal regulation of salinity tolerance. Under stress, reactive oxygen species such as superoxide radicals, singlet oxygen and hydroxyl radical are produced, which damage cell structure, proteins, cell membranes, carbohydrates, nucleic acids, and eventually cause cell death. Discussion and Conclusion: Enzymatic or non-enzymatic antioxidants play a very important role in protecting plants against oxidative damage. Superoxide dismutase, catalase, peroxidase, ascorbate peroxidase, glutathione reductase are enzymatic antioxidants and ascorbic acid, glutathione, carotenoids and tocopherols are non-enzymatic antioxidants which can reduce the damage caused by reactive oxygen species.
1. FAO. Food and Agriculture Organization. FAO statistical yearbook: FAO; 2012.
2. Momeni A. Geographical distribution and salinity levels of soil resources of Iran. Iranian Journal of Soil Research. 2011; 24(3): 203-15.
3. Farrokhi A, Galshi A. Investigation of the effect of salinity, seed size and their interactions on intensity, seed conversion efficiency and soybean seedling growth. Agricultural Sciences of Iran. 2004; 36(5): 124-32.
4. Saeed F, Kang SA, Amin M. Performance of genotypes at different sowing dates on yield and quality traits in Gossypium hirsutum. International Journal of Agriculture and Crop Sciences. 2014; 7(5): 274.
5. Mir Mohammadi Meybodi SA, Gharayazi MB. Physiological and correctional aspects of salinity stress of crops: Isfahan University of Technology Publications; 2003.
6. Khoshghoftarmanesh AH. Principles of Plant Nutrition: Isfahan University of Technology Publications; 2008.
7. Faraji S, Hashemi-Petroudi SH, Najafi-Zarrini H, Ranjbar G. Characterization and expression profiling of AlPKL gene in response to salinity stress and recovery conditions in halophyte Aeluropus littoralis. Crop Biotechnology. 2018; 7(20):13-27.
8. Sorkhi F, Fateh M. The effect of seed pretreatment with salicylic acid on germination indices of rapeseed seedlings under salinity stress. Journal of Seed Research. 2018; 7(3): 17-26.
9. Naidoo G, Naidoo Y. Effects of salinity and nitrogen on growth, ion relations and proline accumulation in Triglochin bulbosa. Wetlands Ecology and Management. 2001; 9: 491-7.
10. Munns R. Comparative physiology of salt and water stress. Plant, cell & environment. 2002; 25(2): 239-50.
11. James RA, Blake C, Byrt CS, Munns R. Major genes for Na+ exclusion, Nax1 and Nax2 (wheat HKT1; 4 and HKT1; 5), decrease Na+ accumulation in bread wheat leaves under saline and waterlogged conditions. Journal of Experimental Botany. 2011; 62(8): 2939-47.
12. Rahnama A, James RA, Poustini K, Munns R. Stomatal conductance as a screen for osmotic stress tolerance in durum wheat growing in saline soil. Functional Plant Biology. 2010; 37(3): 255-63.
13. Munns R. Genes and salt tolerance: bringing them together. New phytologist. 2005; 167(3): 645-63.
14. Munns R, Tester M. Mechanisms of salinity tolerance. Annu Rev Plant Biol. 2008; 59: 651-81.
15. Yeo A, Flowers T. Salinity resistance in rice (Oryza sativa L.) and a pyramiding approach to breeding varieties for saline soils. Functional Plant Biology. 1986; 13(1): 161-73.
16. Carden DE, Walker DJ, Flowers TJ, Miller AJ. Single-cell measurements of the contributions of cytosolic Na+ and K+ to salt tolerance. Plant physiology. 2003; 131(2): 676-83.
17. Verslues PE, Agarwal M, Katiyar‐Agarwal S, Zhu J, Zhu JK. Methods and concepts in quantifying resistance to drought, salt and freezing, abiotic stresses that affect plant water status. The Plant Journal. 2006; 45(4): 523-39.
18. Kishor PK, Sangam S, Amrutha R, Laxmi PS, Naidu K, Rao KS, et al. Regulation of proline biosynthesis, degradation, uptake and transport in higher plants: its implications in plant growth and abiotic stress tolerance. Current Science. 2005: 424-38.
19. Silveira JAG, de Almeida Viégas R, da Rocha IMA, Moreira ACdOM, de Azevedo Moreira R, Oliveira JTA. Proline accumulation and glutamine synthetase activity are increased by salt-induced proteolysis in cashew leaves. Journal of Plant Physiology. 2003;160(2):115-23.
20. Toyooka K, Goto Y, Asatsuma S, Koizumi M, Mitsui T, Matsuoka K. A mobile secretory vesicle cluster involved in mass transport from the Golgi to the plant cell exterior. The Plant Cell. 2009; 21(4): 1212-29.
21. Mansour MMF, Ali EF. Glycinebetaine in saline conditions: an assessment of the current state of knowledge. Acta Physiologiae Plantarum. 2017; 39:1-17.
22. Banu MNA, Hoque MA, Watanabe-Sugimoto M, Matsuoka K, Nakamura Y, Shimoishi Y, et al. Proline and glycinebetaine induce antioxidant defense gene expression and suppress cell death in cultured tobacco cells under salt stress. Journal of Plant Physiology. 2009; 166(2): 146-56.
23. Hanson AD, Rathinasabapathi B, Rivoal J, Burnet M, Dillon MO, Gage DA. Osmoprotective compounds in the Plumbaginaceae: a natural experiment in metabolic engineering of stress tolerance. Proceedings of the National Academy of Sciences. 1994; 91(1): 306-10.
24. Ito T, Asano Y, Tanaka Y, Takabe T. Regulation of biosynthesis of dimethylsulfoniopropionate and its uptake in sterile mutant of Ulva pertusa (chlorophyta) 1. Journal of Phycology. 2011; 47(3): 517-23.
25. Zapata PJ, Serrano M, García-Legaz MF, Pretel M, Botella M. Short term effect of salt shock on ethylene and polyamines depends on plant salt sensitivity. Frontiers in Plant Science. 2017; 8: 855.
26. Slama I, Abdelly C, Bouchereau A, Flowers T, Savouré A. Diversity, distribution and roles of osmoprotective compounds accumulated in halophytes under abiotic stress. Annals of botany. 2015; 115(3): 433-47.
27. Ferjani A, Mustardy L, Sulpice R, Marin K, Suzuki I, Hagemann M, et al. Glucosylglycerol, a compatible solute, sustains cell division under salt stress. Plant Physiology. 2003; 131(4): 1628-37.
28. Pommerrenig B, Papini-Terzi FS, Sauer N. Differential regulation of sorbitol and sucrose loading into the phloem of Plantago major in response to salt stress. Plant Physiology. 2007; 144(2): 1029-38.
29. Eggert E, Obata T, Gerstenberger A, Gier K, Brandt T, Fernie AR, et al. A sucrose transporter‐interacting protein disulphide isomerase affects redox homeostasis and links sucrose partitioning with abiotic stress tolerance. Plant, Cell & Environment. 2016; 39(6): 1366-80.
30. Boriboonkaset T, Theerawitaya C, Yamada N, Pichakum A, Supaibulwatana K, Cha-Um S, et al. Regulation of some carbohydrate metabolism-related genes, starch and soluble sugar contents, photosynthetic activities and yield attributes of two contrasting rice genotypes subjected to salt stress. Protoplasma. 2013; 250: 1157-67.
31. Dos Santos TB, Budzinski IG, Marur CJ, Petkowicz CL, Pereira LF, Vieira LG. Expression of three galactinol synthase isoforms in Coffea arabica L. and accumulation of raffinose and stachyose in response to abiotic stresses. Plant Physiology and Biochemistry. 2011; 49(4): 441-8.
32. Henry C, Bledsoe SW, Griffiths CA, Kollman A, Paul MJ, Sakr S, et al. Differential role for trehalose metabolism in salt-stressed maize. Plant Physiology. 2015; 169(2): 1072-89.
33. Ryu H, Cho Y-G. Plant hormones in salt stress tolerance. Journal of Plant Biology. 2015; 58: 147-55.
34. Ahmad P, Rasool S, Gul A, Sheikh SA, Akram NA, Ashraf M, et al. Jasmonates: multifunctional roles in stress tolerance. Frontiers in Plant Science. 2016; 7: 813.
35. Formentin E, Barizza E, Stevanato P, Falda M, Massa F, Tarkowskà D, et al. Fast regulation of hormone metabolism contributes to salt tolerance in rice (Oryza sativa spp. Japonica, L.) by inducing specific morpho-physiological responses. Plants. 2018; 7(3): 75.
36. Talla SK, Panigrahy M, Kappara S, Nirosha P, Neelamraju S, Ramanan R. Cytokinin delays dark-induced senescence in rice by maintaining the chlorophyll cycle and photosynthetic complexes. Journal of Experimental Botany. 2016; 67(6): 1839-51.
37. Zwack PJ, Rashotte AM. Interactions between cytokinin signalling and abiotic stress responses. Journal of Experimental Botany. 2015; 66(16): 4863-71.
38. Zhu J-K. Abiotic stress signaling and responses in plants. Cell. 2016;167(2):313-24.
39. Solis CA, Yong MT, Vinarao R, Jena K, Holford P, Shabala L, et al. Back to the wild: on a quest for donors toward salinity tolerant rice. Frontiers in Plant Science. 2020; 11: 323.
40. Wang F, Jing W, Zhang W. The mitogen-activated protein kinase cascade MKK1–MPK4 mediates salt signaling in rice. Plant Science. 2014; 227: 181-9.
41. Qin H, Li Y, Huang R. Advances and challenges in the breeding of salt-tolerant rice. International Journal of Molecular Sciences. 2020; 21(21): 8385.
42. Numan M, Bashir S, Khan Y, Mumtaz R, Shinwari ZK, Khan AL, et al. Plant growth promoting bacteria as an alternative strategy for salt tolerance in plants: a review. Microbiological Research. 2018; 209: 21-32.
43. Yasmeen T, Ahmad A, Arif MS, Mubin M, Rehman K, Shahzad SM, et al. Biofilm forming rhizobacteria enhance growth and salt tolerance in sunflower plants by stimulating antioxidant enzymes activity. Plant Physiology and Biochemistry. 2020; 156: 242-56.
44. Chang YN, Zhu C, Jiang J, Zhang H, Zhu JK, Duan CG. Epigenetic regulation in plant abiotic stress responses. Journal of Integrative Plant Biology. 2020; 62(5): 563-80.
45. Sapre S, Gontia-Mishra I, Tiwari S. Klebsiella sp. confers enhanced tolerance to salinity and plant growth promotion in oat seedlings (Avena sativa). Microbiological Research. 2018; 206: 25-32.
46. Yasin NA, Akram W, Khan WU, Ahmad SR, Ahmad A, Ali A. Halotolerant plant-growth promoting rhizobacteria modulate gene expression and osmolyte production to improve salinity tolerance and growth in Capsicum annum L. Environmental Science and Pollution Research. 2018; 25: 23236-50.
47. Chu TN, Tran BTH, Van Bui L, Hoang MTT. Plant growth-promoting rhizobacterium Pseudomonas PS01 induces salt tolerance in Arabidopsis thaliana. BMC research notes. 2019; 12(1): 1-7.
48. Fang S, Hou X, Liang X. Response mechanisms of plants under saline-alkali stress. Frontiers in Plant Science. 2021; 12: 667458.
49. Fageria NK. Increasing the yield of crops.: Publications University of Mashhad; 1998. p. 460.
50. Abhari A, Shamsabadi M. Physiological study of salinity tolerance of wheat cultivars. . Fourth International Conference on Agriculture, Natural Resources and Sustainable Environment 2018.
51. Molazem D. Investigation of yield, yield components and indices of salt tension tolerance in maize cultivars. Crop Physiology Journal. 2018; 10(39): 93-111.
52. Majidi-Mehr A, Amiri-Fahliani R. Evaluation of reaction of some rice (Oryza sativa L.) genotypes to salinity stress at seedling stage. Environmental Stresses in Crop Sciences. 2020; 13(4): 1293-306.
53. Khodadadi R, Nasrabadi R, Olamaee M, Movahedi-Naini S. Effect of Azotobacter and Azospirillum on growth and physiological characteristics of barley (Hordeum vulgare) under salinity stress. Journal of Water and Soil. 2020; 34(3).
54. Abd El-Moneim D, Alqahtani M, Abdein M, Germoush M. Drought and salinity stress response in wheat: physiological and TaNAC gene expression analysis in contrasting Egyptian wheat genotypes. Journal of Plant Biotechnology. 2020; 47: 1-14.
55. Noreen Z, Zulfiqar AR, Saqib M. Effect of salinity stress on various growth and physiological attributes of two contrasting maize genotypes. Brazilian Archives of Biology and Technology. 2020; 63.
56. Ibrahim H, Eldeen M, Adam Ali AY, Zhou G, Ibrahim Elsiddig AM, Zhu G, et al. Biochar application affects forage sorghum under salinity stress. Chilean Journal of Agricultural Research. 2020; 80(3): 317-25.
57. Gholinezhad A, Majlisi A, Talibzadeh s, Salmanpour v, Sajedi N. The effect of different levels of salinity stress on seedling growth of safflower cultivars under greenhouse conditions. New Agriculture Findings. 2014; 8(2): 173-83.
58. Talei D. Morphophysiological reactions of Nigella sativa L. to salicylic acid under salinity stress. Environmental Stresses in Crop Sciences. 2019; 12(3).
59. Mohammadi Z, Motallebi Azar AR, Zaree Nahandi F, Tarinejad AR, Gohari GR. Effect of sodium nitroprusside on physiological and biochemical response of Solanum tuberosum cv. Agria under salinity stress and in vitro condition. Journal of Plant Production. 2019; 26(1): 155-67.
60. Nabati J, Kafi M, Masoumi A, Zare Mehrjerdi M, Boroumand Rezazadeh E, Khaninejad S. Salinity stress and some physiological relationships in Kochia (Kochia scoparia). Environmental Stresses in Crop Sciences. 2018; 11(2): 401-12.
61. Nazarpoor S, Salimi A, Zaidi S. Evaluating the effect of the salinity stress of different salts of soil salts in Iran on some of the physiological and biochemical responses of Harmala (Peganum harmala L.). Journal of Plant Process and Function. 2020; 9(39): 311-29.
62. Mousavi SA, Aghighi Shahverdi M. Nutrient effect of seed priming with selenium on germination and physiological characteristics of urban ballast under salinity stress. Journal of Seed Research. 2021; 10(2): 65-76.
63. Naveed M, Sajid H, Mustafa A, Niamat B, Ahmad Z, Yaseen M, et al. Alleviation of salinity-induced oxidative stress, improvement in growth, physiology and mineral nutrition of canola (Brassica napus L.) through calcium-fortified composted animal manure. Sustainability. 2020; 12(3): 846.
64. Abd El-Hameid AR, Sadak MS. Impact of glutathione on enhancing sunflower growth and biochemical aspects and yield to alleviate salinity stress. Biocatalysis and Agricultural Biotechnology. 2020; 29: 101744.
65. Pishbin N. The role of osmotic modulators in salinity and drought stress. Conference of Agricultural Regions, Axis of Growth and Development 2009. p. 103-10.
66. Azooz MM, Ahmad P. Legumes under environmental stress: yield, improvement and adaptations: John Wiley & Sons Inc.; 2015.
67. Ahmad P, Azooz MM, Prasad MNV. Ecophysiology and responses of plants under salt stress: Springer; 2013.
68. Suo J, Zhao Q, David L, Chen S, Dai S. Salinity Response in Chloroplasts: Insights from Gene Characterization. Int J Mol Sci. 2017; 18(5).
69. Namvar A, Hadi H, Seyed Sharifi R. Role of exogenous phytoprotectants in mitigation of adverse effects of abiotic stresses. Journal of Iranian Plant Ecophysiological Research. 2018; 12(48): 103-28.
70. Singh M, Nara U, Kumar A, Choudhary A, Singh H, Thapa S. Salinity tolerance mechanisms and their breeding implications. Journal of Genetic Engineering and Biotechnology. 2021; 19(1): 1-18.
71. Salehi-Lisar SY, Bakhshayeshan-Agdam H. Drought stress in plants: causes, consequences, and tolerance. Drought Stress Tolerance in Plants, Vol 1: Physiology and Biochemistry. 2016: 1-16.
72. Hasheminasab H, Assad MT, Aliakbari A, Sahhafi SR. Influence of drought stress on oxidative damage and antioxidant defense systems in tolerant and susceptible wheat genotypes. Journal of Agricultural Science (Toronto). 2012; 4(8): 20-30.
73. Ahmad P. Water stress and crop plants: a sustainable approach: John Wiley & Sons. 2016.
74. Sartip H, Sirousmehr AR. Evaluation of salicylic acid effects on growth, yield and some biochemical characteristics of cumin (Cuminum cyminum L.) under three irrigation regimes. Environmental Stresses in Crop Sciences. 2017; 10(4): 547-58.
75. Hayat S, Ahmad A, Ahmad A. Brassinosteroids: bioactivity and crop productivity: Springer Science & Business Media; 2003.
76. Yuan L, Shu S, Sun J, Guo S, Tezuka T. Effects of 24-epibrassinolide on the photosynthetic characteristics, antioxidant system, and chloroplast ultrastructure in Cucumis sativus L. under Ca(NO3)2 stress. Photosynthesis Research. 2012; 112: 205-14.
77. Li KR, Feng C. Effects of brassinolide on drought resistance of Xanthoceras sorbifolia seedlings under water stress. Acta Physiologiae Plantarum. 2011; 33: 1293-300.
78. Farooq M, Nawaz A, Chaudhary M, Rehman A. Foliage‐applied sodium nitroprusside and hydrogen peroxide improves resistance against terminal drought in bread wheat. Journal of Agronomy and Crop Science. 2017; 203(6): 473-82.
79. Lei Y, Yin C, Ren J, Li C. Effect of osmotic stress and sodium nitroprusside pretreatment on proline metabolism of wheat seedlings. Biologia Plantarum. 2007; 51: 386-90.
80. Armin M, Miri HR. Effects of glycine betaine application on quantitative and qualitative yield of cumin under irrigated and rain-fed cultivation. Journal of Essential Oil Bearing Plants. 2014; 17(4): 708-16.
81. Zhang H, Liu X-L, Zhang R-X, Yuan H-Y, Wang M-M, Yang H-Y, et al. Root damage under alkaline stress is associated with reactive oxygen species accumulation in rice (Oryza sativa L.). Frontiers in plant science. 2017; 8: 1580.
82. Ahmad F, Singh A, Kamal A. (2017). “Ameliorative effect of salicylic acid in salinity stressed Pisum sativum by improving growth parameters, activating photosynthesis and enhancing antioxidant defense system”. Bioscience Biotechnology Research Communications. 10: 481-9.
83. Ahanger MA, Aziz U, Alsahli AA, Alyemeni MN, Ahmad P. Influence of Exogenous Salicylic Acid and Nitric Oxide on Growth, Photosynthesis, and Ascorbate-Glutathione Cycle in Salt Stressed Vigna angularis. Biomolecules. 2020; 10(1): 42.
84. Kaur, H., Sirhindi, G., Bhardwaj, R., Alyemeni, M., Siddique, KH., & Ahmad, P., (2018). 28-homobrassinolide regulates antioxidant enzyme activities and gene expression in response to salt-and temperature-induced oxidative stress in Brassica juncea. Scientific Reports. 8(1): 1-13.
85. Alam P, Albalawi TH, Altalayan FH, Bakht MA, Ahanger MA, Raja V, et al. 24-Epibrassinolide (EBR) confers tolerance against NaCl stress in soybean plants by up-regulating antioxidant system, ascorbate-glutathione cycle, and glyoxalase system. Biomolecules. 2019; 9(11): 640.
86. Jin X, Liu T, Xu J, Gao Z, Hu X. Exogenous GABA enhances muskmelon tolerance to salinity-alkalinity stress by regulating redox balance and chlorophyll biosynthesis. BMC Plant Biology. 2019; 19(1): 1-15.
87. Shams M, Ekinci M, Ors S, Turan M, Agar G, Kul R, et al. Nitric oxide mitigates salt stress effects of pepper seedlings by altering nutrient uptake, enzyme activity and osmolyte accumulation. Physiology and Molecular Biology of Plants. 2019; 25: 1149-61.
88. Kaya, C., Higgs, D., Ashraf, M., Alyemeni, MN., & Ahmad, P., (2020) “Integrative roles of nitric oxide and hydrogen sulfide in melatonin‐induced tolerance of pepper (Capsicum annuum L.) plants to iron deficiency and salt stress alone or in combination”. Physiologia plantarum. 168(2): 256-77. doi: 10.1111/ppl.12976.
89. Li H, Shi J, Wang Z, Zhang W, Yang H. H2S pretreatment mitigates the alkaline salt stress on Malus hupehensis roots by regulating Na+/K+ homeostasis and oxidative stress. Plant Physiology and Biochemistry. 2020; 156: 233-41.
90. Arora D, Bhatla SC. Melatonin and nitric oxide regulate sunflower seedling growth under salt stress accompanying differential expression of Cu/Zn SOD and Mn SOD. Free Radical Biology and Medicine. 2017; 106: 315-28.
91. Mostofa MG, Hossain MA, Fujita M. Trehalose pretreatment induces salt tolerance in rice (Oryza sativa L.) seedlings: oxidative damage and co-induction of antioxidant defense and glyoxalase systems. Protoplasma. 2015; 252: 461-75.
92. Ranjit SL, Manish P, Penna S. Early osmotic, antioxidant, ionic, and redox responses to salinity in leaves and roots of Indian mustard (Brassica juncea L.). Protoplasma. 2016; 253: 101-10.
93. Das K, Roychoudhury A. Reactive oxygen species (ROS) and response of antioxidants as ROS-scavengers during environmental stress in plants. Frontiers in Environmental Science. 2014; 2: 53.
94. Rahman, A., Hossain MS, Mahmud J-A, Nahar K, Hasanuzzaman M, Fujita M. Manganese-induced salt stress tolerance in rice seedlings: regulation of ion homeostasis, antioxidant defense and glyoxalase systems. Physiology and Molecular Biology of Plants. 2016; 22: 291-306.
راهكارهاي مقابله با تنش شوری و اکسیداتیو در گیاهان زراعي
چکیده
زمینه و هدف: یک چالش بزرگ در کشاورزی جهان تولید محصولات غذایی بیشتر برای 3/2 میلیارد نفر دیگر تا سال 2050 در سراسر جهان است. شوری تنش عمدهای است که عرضه محصولات غذایی را محدود میکند. مساحت كل زمینها حدود 2/13 ميليارد هكتار است كه 7 ميليارد هكتار از آن قابـل كشت و 5/1 ميليارد هكتار زیر كشت است و حدود 23 درصد از زمینهای زیر کشت در سراسر جهان (حدود 345 میلیون هکتار) تحت تأثیر تنش شوری قرار دارد و روز به روز بر میزان آن افزوده میشود. گیاهان را میتوان به دو نوع شورزی‌ها و گلیکوفیتها طبقه‌بندی کرد و اکثر گونههای زراعی عمده به این دسته دوم تعلق دارند. مقاله حاضر با هدف بررسی پژوهشهای علمی مرتبط با اثرات، روشهای پژوهش، صفات مهم قابل اندازهگیری، مدیریت و کنترل تنش شوری و اکسیداتیو در گیاهان زراعي میباشد.
روش بررسی: مقاله حاضر یک مقاله مروری میباشد که با جستجو در مقالههای مرتبط در پایگاههای معتبر (Google scholar, Web of Science, PubMed, Scopus, sid) بدست آمده است و با هدف بررسی اثرات، سازوکارهای تحمل، روشهای پژوهش، صفات مهم قابل اندازهگیری، مدیریت و کنترل تنش شوری در گیاهان زراعی ارائه میشود.
یافتهها: شوری روی خصوصیات مختلف گیاهان مانند صفات فیزیولوژیک، متابولیک، رشد و نمو، جوانهزنی، کمیت و کیفیت گیاه تاثیرات نامطلوبی دارد. مهمترین صدمات ناشی از تنش شوري شامل برهم خوردن توازن یونی ناشی از کاهش جذب یونهاي ضـروري، انباشتگی یونهاي مضر و کم آبی ناشی از کاهش جذب آب میباشد که باعث کاهش سنتز پروتئین، تعرق، انتقال یـون و در نهایـت کـاهش عملکرد نهایی میشود. از سازوکارهای تحمل به تنش شوری میتوان به هوموستازی یونی، انباشت املاح سازگار و حفاظت اسمزی، تنظیم آنتی اکسیدانی، پلی آمینها، اکسید نیتریک و تنظیم هورمونی تحمل به شوری اشاره کرد. در شرایط تنش گونههای فعال اکسیژن مانند رادیکلهای سوپرکسیداز اکسیژن منفرد رادیکال هیدروکسی تولید میشود که باعث صدمه به ساختار سلولی، پروتئینها، غشاء سلولی، کربوهیدراتها، اسیدهای نوکلوئیک و در نهایت مرگ سلول میشود.
بحث و نتیجهگیری: آنتی اکسیدانهای آنزیمی یا غیر آنزیمی نقش بسیار مهمی در حفاظت گیاهان در مقابله با آسیبهای اکسیداتیو دارند. سوپر اکسید دیسموتاز، کاتالاز، پروکسیداز، آسکوربات پراکسیداز، گلوتاتیون ردوکتاز از آنتیاکسیدانهای آنزیمی و اسید اسکوریک، گلوتاتیون، کاروتنوئیدها و توکوفرولها از آنتی اکسیدانهای غیرآنزیمی محسوب میشوند که میتواند صدمات ناشی از گونههای فعال اکسیژن را کاهش دهند.
واژههای کلیدی: آنتی اکسیدان، اکسیداتیو، شورزی، شوری، گلیکولیت، نمک.
Strategies to deal with salinity and oxidative stress in crops
Abstract
Background and Objective: A major challenge in global agriculture is to produce more food for another 2.3 billion people by 2050 worldwide. Salinity is a major stress that limits the supply of food products. The total land area is about 13.2 billion hectares, of which 7 billion hectares are arable and 1.5 billion hectares are under cultivation, and about 23% of the cultivated lands around the world (about 345 million hectares) are affected by salinity stress and its amount is increasing day by day. Plants can be classified into two types, halophytes (which can resist salinity) and glycophytes (which cannot resist salinity and eventually die), and most major crops belong to this second category. The purpose of this article is to review scientific research related to the effects, research methods, important measurable traits, management and control of salinity and oxidative stress in agricultural plants.
Material and Methodology: This article is a review article that was obtained by searching related articles in reliable sites (Google scholar, Web of Science, PubMed, Scopus, Sid) and aims to investigate the effects, mechanisms of tolerance, method Research results, important measurable traits, management and control of salinity stress in crops are presented.
Findings: Salinity have adverse effects on various plant characteristics such as physiological, metabolic, growth, germination, strength, quantity and quality of plants. The most important damages caused by salinity stress include ion imbalance due to reduced absorption of necessary ions, accumulation of harmful ions and dehydration due to decreased water absorption which reduces protein synthesis, transpiration, ion transfer and finally decreases final yield. Mechanisms of salinity stress tolerance include ionic homeostasis, compatible salt accumulation and osmotic protection, antioxidant regulation, polyamines, nitric oxide, and hormonal regulation of salinity tolerance. Under stress, reactive oxygen species such as superoxide radicals produce single hydroxy radicals, which damage cell structure, proteins, cell membranes, carbohydrates, nucleic acids, and eventually cell death.
Discussion and Conclusion: Enzymatic or non-enzymatic antioxidants play a very important role in protecting plants against oxidative damage. Superoxide dismutase, catalase, peroxidase, ascorbate peroxidase, glutathione reductase are enzymatic antioxidants and ascorbic acid, glutathione, carotenoids and tocopherols are non-enzymatic antioxidants which can reduce the damage caused by reactive oxygen species.
Keywords: Antioxidant, Glycophytes, Halophyte, Oxidative, Salinity, Salt.
مقدمه
در حال حاضر حجم قابل‌توجهی از منابع آبی جهان متأثر از شوری است و متعاقب آن شور شدن خاک نیز پدیده‌ای پیش‌رونده محسوب میشود که در حدود 11 درصد از اراضی فاریاب جهان را تحت تأثیر درجات مختلفی از شوری قرار میدهد (1). در این میان کشور ایران پس از هند و پاکستان با دارا بودن 8/6 میلیون هکتار اراضی شور در صدر کشورهای در معرض تهدید تنش شوری قرار دارد. یکی از آخرین گزارش‌ها در مورد ایران میزان اراضی شور را تا 27 میلیون هکتار و به عبارتی 17 درصد از کل مساحت کشور تخمین زده است (2).
شوری آب و خاک از جمله عوامل تنشزای محیطی میباشد که به علت افزایش روز افزون در سراسر جهان مورد توجه زیادی قرار گرفته است آنچه که اهمیت این تنش را از سایر تنشهای محیطی بیشتر میکند، دائمی بودن اثرات تنش شوری میباشد، از این نظر که بر خلاف دیگر تنشهای محیطی که گیاه در بخشی از دوره رشد خود با آن مواجه میشود، تنش شوری کل دوره رشد گیاه را تحت تاثیر خود قرار میدهد (3) و بدین ترتیب بهره برداری اقتصادی از زمینها برای تولید گیاهان زراعی را محدود میکنند و سبب کاهش رشد و باروری گیاهان میشود (4).
هدف از مقاله حاضر بررسی پژوهشهای علمی مرتبط با اثرات، روشهای پژوهش، صفات مهم قابل اندازهگیری، مدیریت و کنترل تنش شوری و اکسیداتیو در گیاهان زراعي میباشد.
مواد و روشها
مقاله حاضر یک مقاله مروری میباشد که با جستجو در مقالههای مرتبط در پایگاههای معتبر (Google scholar, Web of Science, PubMed, Scopus, sid) بدست آمده است و با هدف بررسی اثرات، سازوکارهای تحمل، روشهای پژوهش، صفات مهم قابل اندازهگیری، مدیریت و کنترل تنش شوری در گیاهان زراعی ارائه میشود.
یافتهها
اثرات تنش شوری بر گیاهان
تنش شوري از طريق افزايش پتانسيل اسمزي محلول خاك، برهم خوردن تعادل عناصر غذايي و همچنين ايجاد سميت ناشي از تجمع سديم و كلر در گياه باعث اختلال در رشد گياه میشود و پاسخ گياه به شوري به غلظت نمك و نسبت یونها بستگي دارد (5). غلظت بالاي سديم نه تنها باعث اختلال در جذب پتاسيم در ریشهها میشود، بلكه ممكن است غشاي سلولهای ريشه را نيز تخريب كرده و توان آنها را در ورود انتخابي ساير يونها تغيير دهد (6). طبق گفته Munns (2002) شوری با ایجاد تغییرات مضر در تعادل یونها، وضعیت آب، عناصر غذایی، عملکرد روزنه و کارایی فتوسنتز، موجب کاهش فرآیندهای رشد و نموی گیاه نظیر جوانهزنی، رشد گیاهچه و در نهایت، کاهش میزان تولید محصول در گیاه میشود (7). شوری در سطوح بالا ممکن است باعث آسیب به غشاء، عدم تعادل در مواد مغذی، تغییر در سطوح تنظیمکنندههای رشد، مهار آنزیمی و اختلالات متابولیکی شود که در نهایت منجر به مرگ گیاه میشود (8). تنش شوری منجر به تأثیر تغییرات پتانسیل اسمزی روی محدوده وسیعی از فعالیتهای متابولیکی گیاه میگردد و با تشکیل رادیکالهای فعال اکسیژن از قبیل سوپراکسیدها و رادیکالهای پراکسید هیدروژن منجر به تنش اکسیداتیو میشود. اکسیژنهای واکنش پذیر محصول تنش یونی و اسمزی شدید هستند که باعث بهم ریختن ساختار غشاء و مرگ سلول میشوند (9). شوري، تمام فرآیندهاي اصلی مانند رشد، فتوسنتز، سنتز پروتئین و متابولیسم لیپید و انرژي و در نتیجه تمام مراحل زندگی گیاه از جوانهزنی تا تولید دانه را تحت تاثیر قرار میدهد (10). اثرات مختلف تنش شوری در نمودار 1 و جدول 1 آورده شده است.
شوری خشکی
تنش اسمزی
سنسور
فسفولپید پیام
MAPK cascade
فسفوریلاسیون ساختمانی
فاکتور نسخه برداری
ژنهای پاسخ اولیه
(فعال کننده نسخه برداری القایی)
ژنهای پاسخ ثانویه
(اثرات تحمل به شوری)
نمودار 1- تنظیم ژنهای پاسخ دهنده اولیه و تأخیری یا ثانویه ناشی از القای تنش شوری (11)
Diagram 1. Regulation of primary and delayed or secondary response genes caused by salinity stress induction (11)
جدول 1- واکنش گیاه به شوری در مقیاسهای زمانی مختلف (7)
Table 1. Plant reaction to salinity in different time scales (7)
اثرات روی گیاه و تحمل به شوری به دلیل کمبود آب خاک اساساً مشابه هستند.
اثرات ویژه شوری | زمان |
اثرات اضافی بر رشد یک گیاه حساس به شوری | |
ــــــــ | دقیقهها |
ــــــــ | ساعتها |
خسارت قابل مشاهده در برگ پیر | روزها |
مرگ برگهای پیر | هفتهها |
مرگ برگهای جوانتر-گیاه ممکن است قبل از رسیدن بذر بمیرد | ماهها |
سازوکارهای تحمل تنش شوری
1- سازوکارهای فیزیولوژیکی و بیوشیمیایی
چندین سازوکار فیزیولوژیکی و بیوشیمیایی دخیل در تحمل به نمک مشخص شده است. تحت شرایط شوری خاک، گیاهان ابتدا تنش هیپراسموتیک (اسمولاریته بیشتر نسبت به مایع طبیعی خارج سلولی دارد آب وارد سلول شده و آن را متورم خواهد کرد) و سپس تنش هایپریونیک (وجود یونهای مازاد و بیش از اندازه) (12, 13)، از جمله تنش یونی و اکسیداتیو را تجربه میکنند. تنش هایپراسموتیک به دلیل کاهش ظرفیت جذب آب توسط ریشه گیاهان ناشی از کاهش پتانسیل آب در خاک رخ میدهد (14). متعاقباً، از دست دادن آب از برگ‌ها با تسریع تنش اسمزی منجر به تجمع یونها میشود که باعث ایجاد تنش هیپریونیک یا سمیت یونی میشود (15). سازوکارهای فیزیولوژیکی و بیوشیمیایی اصلی برای بقا در خاکهای متاثر از نمک زیاد شامل تعدیل جذب و انتقال یون، هموستازی یونها، سنتز محافظ‌کننده‌های اسمزی و ترکیبات آنتی‌اکسیدانی، تنظیم هورمونها در طول تنش شوری، و فعال‌سازی مسیرهای سیگنالدهی تنش است.
1-1-کاهش جذب و انتقال نمک
جذب یون و انتقال نمک در گیاهان از طریق مسیرهای انتقال آپوپلاستیک و سمپلاستیک انجام میشود. هنگامی که نمک وارد گیاه میشود، با غلظتهای مختلف در اندامهای مختلف گیاه تجمع مییابد. شاخسارهها عمدهترین قسمتهای گیاهی هستند که نمکها در آنها انباشته میشوند. برگهای مسن‌تر نسبت به برگهای جوانتر، غلظتهای بیشتری از Na+ را در اندامهای هوایی انباشته میکنند (16).
شورزی‌ها (گیاهان شورپسند) هر دو نوع سازوکار ممانعت از ورود نمك و محبوس كردن نمك اضافي در واكوئل را دارند. این عوامل اجازه میدهد تا به مدت طولانی در خاک شور رشد کنند. بعضی گلیکوفیتها همچنین مانع ورود نمک میشوند اما قادر نیستند که نمک باقی مانده را در واکوئل محبوس کنند و بنابراين کارائی بالايي در شرايط شور مانند شورزی‌ها ندارند. بیشتر گلیکوفیتها توانایی کمی در جلوگیری کردن از ورود نمک دارند و این باعث میشود در برگهای در حال تعرق غلظت نمک تا سطوح سمی نیز برسد.
1-2- هموستازی یون
هموستازی یون به حفظ متعادل غلظت یونها در سلولهای گیاهی اشاره دارد. گیاهان هموستازی یونی را در سیتوزول با سازوکارهای مختلفی مانند متعادل کردن جذب یون از طریق تنظیم مؤثر جریان نمکها، ذخيرهسازي نمک‌های اضافی در واکوئل، انتقال و نگهداری نمک در بافتهای مسن‌تر، حفظ میکنند تا آسیب نمک برای بافتهای جوانتر به حداقل برسد. تحمل بافتی؛ توانایی بافت‌ها برای تحمل نمک‌های انباشته شده ( Cl-وNa+) است و احتمالاً توانایی بافت‌ها را برای تقسیم یونهای سمی و حفظ غلظت Na+ و Cl- در کمتر از 10-30 میلیمولار در سیتوپلاسم نشان میدهد (17).
1-3- سنتز مواد محافظ اسمزی و ترکیبات آنتی اکسیدانی
گیاهان با سنتز اسمولیتهای سازگار با تنش اسمزی سازگار میشوند. بدين ترتيب كه اسمولیتهای سازگار پتانسیل اسمزی درون سلولی را کاهش داده و جذب آب را تسهیل و به طور همزمان از هدررفت آب جلوگیری میکند. اسمولیتهای سازگار یکپارچگی سلول را حفظ و از ساختار سلولها محافظت میکنند. محافظهای اسمزی که در سیتوپلاسم سنتز میشوند، مولکولهای آلی کوچک با بار خنثی و سمیت کم حتی در غلظتهای بالاتر هستند و سلولها را از تنش اسمزی محافظت میکنند. این مواد به عنوان املاح سازگار شناخته میشوند، آنها اختلاف اسمزی بین سیتوزول و واکوئل یا بین سلولهای مجاور را تعدیل میکنند. اسمولیتها اسیدهای آمینه و مشتقات آنها (مانند پرولین، گلیسین بتائین)، اسیدهای آلی (مانند سالیسیلات، سیترات، مالات، مالونات آمینو بوتیریک اسید)، قندها/کربوهیدراتهای کاهنده و غیر احیا کننده (مانند ساکارز، فروکتوز، و...)، ترهالوز، رافینوز و فروکتانها)، الکلها و پلیالهای قند (مانند پینیتول، سیکلیتول، مانیتول، سوربیتول، میو اینوزیتول)، پلی آمینها (مانند پوترسین، اسپرمیدین، اسپرمین)، ترکیبات آمونیوم چهارتایی، بتا-اینینال، پرولین بتائین، هیدروکسی پرولین بتائین) و برخی پروتئینها را شامل میشوند. تجمع اسمولیتها یا املاح سازگار در غلظتهای بالاتر در سیتوزول با خنثی کردن اثرات مضر تنش شوری همراه بوده است (18).
گیاهان پرولین، قندهای محلول، گلیسین، بتائین و سایر اسمولیتها را برای ارتقای تعادل اسمزی در سطح سلولی سنتز میکنند (19). پرولین، به عنوان یک ماده تنظیم کننده اسمزی مهم، در سلولهای گیاهی در حالت آزاد وجود دارد و دارای وزن مولکولی کم، حلالیت در آب بالا و بدون بار خالص در محدوده pH فیزیولوژیکی است. سلولهای گیاهی تمایل به تجمع مواد تنظیم کننده اسمزی محلول بهویژه بیوسنتز پرولین را دارند تا تنش اسمزی ناشی از تنش شوری را کاهش دهند (20). محتوای پرولین را میتوان به عنوان شاخص فیزیولوژیکی مقاومت گیاه در برابر تحمل تنش استفاده کرد (21). در جدول 2 اسمولیتهای مهم در تنظیم اسمزی تحت تنش شوری در گیاهان ارائه شده است.
جدول 2- اسمولیتهای مهم در تنظیم اسمزی تحت تنش شوری در گیاهان
Table 2. Important osmolytes in osmotic regulation under salt stress in plants
اسمولیتها | نقش احتمالی | گونه | تجمع در بافتهای ویژه | منبع | |
متابولیتهای مسئول | پرولین | تنظیم اسمزی، حذف گونههای فعال اکسیژن، تثبیت پروتئین، غشا و ساختار درون سلولی | انواع گونههای گیاهی مانند Oryza sativa, Arabidopsis thaliana, Helianthus annuus
| گیاهچه و بذر | (19)؛ (22) |
گلایسین بتائین | تنظیم اسمزی؛ کاهش غلظت گونههای فعال اکسیژن و پراکسیداسیون لیپیدی؛ تثبیت غشا و ماکرومولکول | انواع گونههای گیاهی مانند Beta vulgaris, Cyanobacterium, Nicotiana tabacum | برگ جوان، ریشه | (23)؛ (24)؛ (25) | |
کولین-سولفات، ب-آلانین بتائین، هیدروکسی پرولین | تنظیم اسمزی؛ از بین بردن سمیت سولفات | خانواده Plumbaginaceae | برگ، شاخه | (26)؛ (27) | |
دی متیل سولفونیوم پروپیونات، | تنظیم اسمزی | جلبک دریایی | سلول جلبک دریایی | (28) | |
پلی آمین | تنظیم اسمزی؛ کاهش نشت غشاء؛ تعدیل فعالیت کانال یونی؛ فعال سازی آنزیم آنتی اکسیدانی | انواع گونههای گیاهی مانند Oryza sativa, Arabidopsis thaliana, Spinacia oleracea
| شاخه، ریشه | (29)؛ (30) | |
پلی یولها | مانیتول | تنظیم اسمزی؛ تثبیت ساختار ماکرومولکولی؛ حذف گونههای فعال اکسیژن؛ حفاظت از دستگاههای فتوسنتزی | انواع گونههای گیاهی مانند جلبک دریایی و Arabidopsis thaliana | سلول جلبک دریایی، گیاهچه | (31) ؛ (32)
|
گلوکوزیل گلیسرول | تنظیم اسمزی؛ پایداری تقسیم سلولی | سیانوباکتری دریایی | سلول سیانوباکتری | (33) | |
سوربیتول | تنظیم اسمزی؛ تثبیت پروتئین | Plantago coronopus, Prunus cerasus | برگ؛ آوند آبکش؛ گیاهچه | (34)؛ (35) | |
قندهای محلول | ساکارز | تنظیم اسمزی؛ تأثیر بر هموستاز ردوکس؛ حفاظت از ساختار ماکرومولکولی؛ مولکول سیگنال | Plantago major, Solanum tuberosum, | سلول سیانوباکتری؛ برگ؛ آوند آبکش | (36)؛ (37) |
گلوکز و فروکتوز | تنظیم اسمزی؛ ذخیره انرژی کربن؛ مولکول سیگنال؛ محافظت از دو لایه لیپیدی | Oryza sativa, Solanum lycopersicum | ریشه، برگ، میوه | (38)؛ (39) | |
قندهای مرکب | رافینوز | تنظیم اسمزی | Coffea arabica | برگ | (40) |
ترهالوز | تنظیم اسمزی؛ تثبیت غشاء و پروتئین | Oryza sativa, Phaseolus vulgaris, Zea mays, | برگ، ریشه | (41)؛ (42) | |
1-4- تنظیم هورمونها در طول تنش شوری
هورمونهای گیاهی علاوه بر نقش حیاتی در رشد و نمو گیاه، در سازگاری گیاهان با تنشهای غیرزیستی نیز دخالت دارند. ABA نقش حیاتی در پاسخ به تنش شوری ایفا میکند. در واقع، سطوح بالایی از ABA درون زا در برنج، کلزا و ذرت زمانی که تحت تنش شوری رشد کردند مشاهده شد (43). در پاسخ به تنش اسمزی ناشی از نمک، ABA باز و بسته شدن روزنه را برای تنظیم اسمزی تنظیم میکند. ABA چندین فرآیند دخیل در رشد و مسیرهای سیگنالدهی از جمله پروتئین کینازهای غیر تخمیری مربوط به ساکارز (SnRK2s)، که باعث تنظیم بیشتر هموستازی اسمزی میشود را فعال ميكنند (44). سیگنالدهی با واسطه ABA همچنین چندین ژن متعلق به خانواده پروتئین کیناز فعال شده با میتوژن (MAPKs)، کینازهای مرتبط با Ca2+ و فاکتورهای رونویسی پاسخگو به تنش را تنظیم میکند. در میان هورمونها، JA در مهار رشد ریشه اولیه ناشی از نمک نقش دارد و هورمون اکسین سازوکار سازگاری رشد گیاه را از طریق انعطافپذیری رشد ریشه از طریق تداخل با ABA تنظیم میکند (45). تنش شوری بالا باعث تجمع بیش از حد ABA میشود و بدین ترتیب توزیع اکسین و رشد جانبی ریشه را مختل میکند (46). از سوی دیگر، سیتوکینینها به عنوان تنظیم کنندههای منفی تحمل به شوری عمل میکنند و بر این اساس، تنش شوری منجر به کاهش سطوح درونزای سیتوکینینها و افزایش سطح ABA میشود (47, 48). براسینوستروئیدها تحمل نمک گیاه را با تعامل با سایر هورمونهای گیاهی و با ایفای نقش کلیدی در مهار رادیکالهای اکسیژن فعال تنظیم میکنند (49). به طور کلی، هورمونهای گیاهی مختلف تحت تنش شوری متفاوت عمل میکنند و به طور جمعی تعادل بین رشد و پاسخهای تنش شوری را کنترل میکنند (46).
1-5- فعال سازی مسیرهای علامت دهنده تنش
برای سازگاری با تنش شوری، گیاهان مسیرهای سیگنالی یونی و اسمزی را فعال میکنند که در این میان، مسیر سیگنالدهی حساسیت بیش از حد به نمک (SOS) از اهمیت زیادی برخوردار است (50). مسیر حساسیت بیش از حد به نمک از سه پروتئین کلیدی به نام‌های SOS1 (ضدحامل غشای پلاسمایی تنظیم‌کننده جریانNa+/H+ )، SOS2 (یک سرین/ترئونین کیناز) و SOS3 (یک پروتئین متصل‌شونده به کلسیم میریستویله) تشکیل شده است که در مجموع یک سیستم سیگنالینگ را تشکیل میدهند که هموستازی یونی حفظ میکند (51). ژن SOS1 یک ضد حامل Na+/H+ غشای پلاسمایی را کد میکند که جریان Na+ را در سطح سلولی و انتقال Na+ را در فواصل طولانی از ساقه به ریشه تنظیم میکند (52). SOS2 یک سرین/ترئونین کیناز را کد میکند که توسط سیگنالهای Ca2+ ناشی از تنش نمک فعال میشود (53). SOS3 یک پروتئین متصل شونده به کلسیم میریستویله را رمزگذاری میکند که به نظر میرسد به عنوان یک حسگر کلسیم اولیه عمل میکند تا Ca2+ سیتوزولی تجمع یافته ناشی از بیش از حد سدیم سیتوپلاسمی را درک کند (51). برهمکنش بین پروتئینهای SOS2 وSOS3 ، کینازهای بالادستی را فعال کرده در نهایت پروتئین SOS1 را فسفریله میکند (54). SOS1 فسفریله شده سمیت Na+ را با افزایش جریان Na+ از سیتوپلاسم به آپوپلاست کاهش میدهد. به همین ترتیب، دخالت آبشارهای کیناز MAP و سیگنالدهی وابسته به ABA با واسطه SnRK2 در پاسخ به تنش شوری در یونجه (55) و برنج (56) نشان داده شده است.
2- تحمل به تنش شوری بر اساس عوامل ژنتیکی
توسعه واریته‌های مقاوم به شوری با استفاده از روشهای متداول و یا بهنژادی مدرن در مدیریت مؤثر تنش شوری اهمیت زیادی دارد. همانند سایر صفات، برای بهبود تحمل تنش شوری نیز تا حد زیادی از تنوع ژنتیکی موجود در ژرمپلاسمهای بومی استفاده شده است (57). به طور معمول، ژنوتیپ‌هایی که پاسخ بهتری به تنش شوری ارائه میدهند دارای صفات نامطلوب متعددی هستند و بنابراین، از طریق برنامههای اصلاحی کلاسیک انتقال ژنهای مطلوب از نژادهای بومی به ارقام پرمحصول در اولویت قرار گرفته است (56) به عنوان مثال، ارقام بومی، که به طور طبیعی به تنش شوری متحمل هستند، در دسترس هستند اما دارای صفات نامطلوبی مانند حساسیت به نور، ارتفاع بلند که آنها را مستعد ورس مینماید، عملکرد کم و کیفیت پایین دانه هستند (58).
3- رویکردهای ژنومی برای افزایش تحمل به شوری
تنوع ژنتیکی محدود در اکثر محصولات زراعی یکی از عمدهترین محدودیتها در بهبود بهرهوری محصول بوده است. این تنگناها عمده موفقیت برنامههای اصلاحی را محدود کرده و در نتیجه نرخ بهره ژنتیکی کمتر شده است. بانکهای ژن جهانی که دارای ثروت عظیم ژرم پلاسم برای همه محصولات هستند، راه حلی برای مقابله با موضوع تنوع ژنتیکی محدود ارائه میدهند (59). ژرم پلاسم ذخیره شده در بانکهای ژن به عنوان منبع تغییرات آللی و هاپلوتیپهای برتر برای صفات کلیدی عمل میکنند. فهرستبندی تنوع ژنومی موجود در یک گونه به درک تکامل ژنوم و مبنای ژنتیکی صفات مختلف کمک میکند. همچنین به شناسایی/توسعه نشانگرهای مرتبط با صفات مختلف برای استفاده در انتخاب نشانگر از صفات مطلوب کمک خواهد کرد. پیشرفتهای اخیر در فناوریهای توالییابی DNA مانند توالییابی نسل جدید (60)، توالییابی نانوحفره (61)، توالییابی تک مولکول و زمان واقعی (62) توالییابی ژنوم را برای همه گونهها امکان پذیر کرده است. فن‌آوری‌های جدید سرعت و طول خوانش توالی‌های فردی را بیشتر از فناوری توالییابی Sanger افزایش دادهاند. آنها همچنین میتوانند توالی ژنوم را تسریع کرده، هزینه توالییابی را کاهش دهند (62). با استفاده از این فناوریهای توالییابی، میتوان از بانکهای ژن برای انتقال تنوع ژنتیکی به ذخایر ژنی کشت‌شده برای افزایش بهرهوری محصول و بهرهبرداری از نژادهای مختلف بومی و خویشاوندان وحشی کرد (63).
4- تحمل به شوری بر اساس عوامل ژنتیکی
هنگامی که گیاهان با شرایط تنش شوری مواجه میشوند، چندین ژن با عملکردهای مختلف تنظیم میشوند که در نتیجه فرآیندهای رشدی و فیزیولوژیکی مختلفی ایجاد میشود که رشد مرتبط با تنش و تغییرات متابولیکی را تنظیم میکند. پروتئینهای کدگذاری شده توسط برخی از ژنهای تنظیم‌شده بالا یا پایین نقش مهمی در تظاهر مسیرهای سنجش تنش شوری و انتقال علامت و به دنبال آن بیان طیف وسیعی از ژنهای پاسخ‌دهنده به تنش پایین‌دستی شوری (شامل ژن‌هایی هستند که یون را کد میکنند)، بازی میکنند که شامل ناقلها و کانالها، آنزیمهای دخیل در بیوسنتز اسمولیت، سیستمهای آنتی اکسیدانی، پروتئینهای محافظ مانند پروتئینهای فراوان در اواخر جنینزایی میباشند (64). رویکردهای مهندسی ژنتیک فعلی که برای درک تحمل به شوری به کار گرفته شدهاند شامل تجزیه و تحلیل رونویسی تحت تنش شوری، اصلاح عناصر پیامرسانی و تنظیمی، ارزیابی ژنهای بالقوه از مسیرهای متابولیکی مختلف که تحمل شوری را ایجاد می کنند، تجزیه و تحلیل تغییرات پس از رونویسی، مطالعات روی تنظیم اپی ژنتیکی، ویرایش ژنوم برای مهندسی ژنتیک دقیق و هدفمند است (65, 66).
5- نقش ریزوباکتریهای محرک رشد گیاه در افزایش تحمل به شوری در گیاهان
خاک مخلوط پیچیده و ناهمگنی از مواد معدنی، مواد آلی، هوا، آب و موجودات زنده است که شامل میکروبیوم غنی و متنوعی است. میکروبیوتای خاک با ریشههای گیاه از طریق به کارگیری درونی آنها یا وجود در ریزوسفر ارتباط نزدیکی دارد. این میکروبیوتای آندوسفری و ریزوسفری، همراه با سایر ریزسازوارههای همکار فیلوسفری خود، بخشی از گیاه هستند (67). بخش میکروبی محیط اطراف ریشه شامل میکروبهای بیماریزا و همچنین مفید (باکتریها و قارچها) است. این میکروبها برای تعامل با گیاهان از طریق تبادل سیگنالهای شیمیایی با گیاهان تکامل یافتهاند. میکروبهای مفید خاک، رشد میکروبهای بیماریزا را در مجاورت ریشههای گیاهان محدود میکنند، بنابراین «کنترل زیستی» را برای گیاهان فراهم کرده و در عین حال مزایای دیگری را نیز برای آنها به ارمغان می‌آورند. این میکروبهای مفید که در مجموع به عنوان میکروبهای محرک رشد گیاه نامیده میشوند، شامل ریزوباکترها و قارچها هستند. نمونههایی از میکروبهای محرک رشد گیاه شامل چندین گونه باسیلوس، سودوموناس، ریزوبیوم، آزوسپیریلوم و غیره است. آنها به روشهای بیشماری به گیاهان مانند ارتقای رشد (همانطور که از نامش پیداست) و کاهش تنش (هم زیستی و هم غیر زنده) کمک می کنند. تحقیقات در مورد اثرات مفید میکروبهای محرک رشد گیاه در دهه گذشته شتاب قابل توجهی یافته است. در میان تنشهای غیرزیستی که میکروبهای محرک رشد گیاه در گیاهان تعدیل میکند، تنش شوری میباشد (68). احتمالا میکروبهای محرک رشد گیاه تحمل شوری را نهتنها از طریق ژنتیک، بلکه از طریق سازوکارهای اپی ژنتیکی نیز افزایش میدهد. چندین گونه از میکروبهای محرک رشد گیاه نشان داده شده است که تحمل به شوری را در چندین گونه گیاهی از جمله گیاهان زراعی افزایش میدهد. برای مثال، سویههای میکروبهای محرک رشد گیاه AP6 (Bacillus licheniformis) و PB5 (Pseudomonas plecoglossicida)با تحریک فعالیت آنزیمهای آنتی‌اکسیدانی، تحمل شوری را در آفتابگردان بهبود دادند (69). از مثالهای دیگر میتوان به افزایش تحمل به شوری در بامیه، فلفل دلمهای، جو دوسر و آرابیدوپسیس توسط گونهها و سویههای متنوع میکروبهای محرک رشد اشاره کرد (70-73).
سازگاریهای مورفولوژیکی به تنش شوری
هنگامی که گیاهان در معرض تنش شوری قرار میگیرند، ریشهها اولین اندامی هستند که اطلاعات تنش را درک میکنند، که به تدریج به قسمتهای بالای زمین منتقل میشود. به طور خلاصه، گیاهان مقاوم به شوری با تغییر اندامهای زیرزمینی برای ایجاد ساختار مورفولوژیکی مناسب برای سازگاری با شرایط نامطلوب، مقاومت بیشتری را نشان میدهند. در جدول 3 خلاصه سازوکارهای گیاهان در تحمل به اثرات نامطلوب تنش شوری نشان داده شده است.
جدول 3- خلاصه سازوکارهای گیاهان در تحمل به اثرات نامطلوب تنش شوری (74)
Table 3. Summary of plant mechanisms in tolerance to the adverse effects of salinity stress (74)
پاسخ گیاه به تنش شوری | ||
سازگاریهای مورفولوژیکی | سازگاریهای فیزیولوژیکی | سازگاریهای مولکولی |
با تغییر ساختار هر دوی اندامهای زیرزمینی و اندامهای هوایی جهت ساخت یک ساختار مورفولوژیک مناسب جهت سازگاری به شرایط نامطلوب | افزایش توانایی تنظیم اسمزی | فعال سازی مسیرهای انتقال سیگنال |
حفظ تعادل یونی سدیم و پتاسیم | القای بیان فاکتور رونویسی | |
حفظ پایداری Ph درون سلولی | تنظیم بالای بیان ژن مقاومت به شوری | |
افزایش مقاومت به تنش اکسیداتیو | تغییرات اپی ژنتیک | |
افزایش سنتز هورمونهای درونی | ||
روشهای اعمال تنش شوری
تنش شوري در مزرعه در جايي امكان پذير است كه خاك مزرعه شور باشد و هدايت الكتريكي بالايي داشته باشد و يا آب آبياري شور باشد. در بيشتر موارد تحقيقات روي تنش شوري در گلخانه و در گلدان يا در اتاقك كشت روي بذر و ظروف پتري انجام ميشود به منظور یکنواختی در تکرار آزمایش، پس از تهیه محلول غذایی میزان Ec آن اندازه گیری و در صورت نیاز میزان نمک تنظیم ميگردد. مقدار نمک لازم جهت تهیه محلولهای فوق از رابطه 1 استفاده ميشود و Ec نهایی مجدداً با Ec متر اندازه گیری ميگردد (75). رابطه 1 =mg Nacl/L 640 × Ec
در جدول 4 روشهای مختلف اعمال تنش شوری و اثرات آن روی گونههای مختلف گیاهی ارائه شده است.
جدول 4- نمونههايي از نحوه اعمال تنش شوری، صفات مهم برای اندازه گیری در شرایط تنش شوری و مدیریت آنها در گیاهان
Table 4. Examples of how to apply salinity stress, important traits to measure in salinity stress conditions and their management in plants
نحوه اعمال تنش شوري | گونه گیاهی | اثرات تنش شوري | منبع |
| غلات |
|
|
3 سطح شوری ( 0 ,5 , 10دسی زیمنس برمتر) | Triticum aestivum | تنش شوری موجب کاهش درصد و سرعت جوانهزنی کاهش شد و محتوی آب نسبی و غلظت کلروفیل کاهش یافت تنش شوری موجب افزایش غلظت قندهای محلول و اسید امینه پرولین و نشت الکترولیت درتمام نمونهها شد. | (76) |
2 سطح شوری ( 1 و 8 دسی زیمنس برمتر) | Zea mays | تنش شوری 8 دسی زیمنس بر متر در مقایسه با شاهد (1 دسی زیمنس بر متر) شاخص سبزینگی، کلروفیل a، ارتفاع بوته، وزن خشک بلال، تعداد دانه در بلال، وزن 100 دانه، وزن خشک تک بوته و عملکرد دانه ارقام ذرت را کاهش داد. | (77) |
4 سطح شوری (0، 44 ,88 , 132 میلی مولار) | Oryza sativa | با افزايش شدت تنش، تجمع پرولين، پروتئين و قندهاي محلول برگ در گياهان تحت سطوح شوري افزايش يافت. افزايش سطح تنش شوري سبب كاهش محتواي نسبي كلروفيل و عملكرد دانه گرديد. | (78) |
2 سطح شوری (8 و 16 دسی زیمنس بر متر) | Hordeum vulgare | با افزایش تنش شوری خاک، وزن خشک اندام هوایی و ریشه، ارتفاع گیاه، محتوی کلروفیل و غلظت عناصر غذایی نیتروژن، فسفر و پتاسیم کاهش و از طرفی میزان پرولین و همچنی غلظت سدیم اندام هوایی در گیاه جو به طور معنداری افزایش یافت. | (79) |
4 سطح شوری ( 0، 50، 150 و 250 میلی مولار کلرید سدیم) | Triticum astivum | تنش شوری به طور معنیداری باعث کاهش سطح برگ، طول و عرض برگ و محتوای نسبی آب برگ شد. | (80) |
2 سطح شوری ( 0، 100 میلی مولار کلرید سدیم) | Zea mays L. | تنش شوری باعث کاهش درصد جوانهزنی، عملکرد، کلروفیل، سطح برگ، وزن خشک ریشه و ساقه شد اما فعالیت آنزیم فنیل آلانین آمونیالیاز را افزایش داد. | (81) |
3 سطح شوری (26/0، 8/5 و 6/12 دسی زیمنس بر متر) | Sorghum bicolor | شوری باعث کاهش وزن تر گیاه، سطح برگ و ارتفاع بوته شد اما فعالیت آنزیمهای کاتالاز، سوپراکسید دسموتاز و پراکسیداز افزایش یافت. | (82) |
| سایر گیاهان |
|
|
اعمال سطوح شوري 0، 4، 8، 12 و 16 دسي زيمنس بر متر محلول كلريد سديم | Carthamus tinctorius | سطح شوري 16 دسي زيمنس بر متر در مقايسه با شاهد باعث كاهش وزن خشك ريشه، وزن خشك برگ، وزن خشك ساقه، وزن خشك گياهچه، طول ساقه، طول ريشه به ترتيب به ميزان 60، 44، 68، 55، 76 و 58 درصد شد. | (83) |
4 سطح شوری (0، 3 ,6 , 9 دسی زیمنس برمتر) | Nigella sativa L. | با افزايش غلظت شوري شاخصهاي رشد از قبيل تعداد شاخه جانبي، تعداد برگ و كلروفيل b و ميزان فعاليت آنزيم سوپر اكسيد ديسموتاز و مالون دي آلدئيد كاهش پيدا كرد، درحاليكه با افزايش غلظت شوري مقدار پرولين برگ و كاتالاز افزايش يافت. | (84) |
3 سطح شوری ( 0 ,16 , 32 دسی زیمنس برمتر) | Chenopodium quinova wild | تنش شوري 32 و 16 دسي زيمنس بر متر در مقايسه با شاهد به ترتيب صفات ارتفاع بوته (20 و 17 درصد)، تعداد گل آذين (48 و 36)، حجم ريشه (44 و 40 درصد)، طول ريشه اصلي (41 و 23 درصد)، وزن خشك ريشه (68 و 30 درصد)، محتواي نسبي آب برگ (26 و 13 درصد)، شاخص كلروفيل (15 و 7 درصد) و وزن 1000 دانه (31 و 23 درصد) را كاهش داد ولي باعث افزايش نشت يوني به ميزان 14 و 6 درصد شد. | (85) |
2 سطح شوری ( 0 , 70 میلی مولار کلرید سدیم) | Solanum toberosum | تنش شوري موجب کاهش ویژگیهاي رشدي، مقدار پروتئین و فنل و افزایش فعالیت آنتی اکسیدانی و مقدار گلایسین بتائین در بافتهاي سیب زمینی درون شیشهاي گردید. | (86) |
4 سطح شوری ( 12، 50، 75 و 100 میلی مولار کلرید سدیم) | Salvia nemorosa | شوري 100 میلیمولار در مقایسه با شاهد صفات ارتفاع گياه، تعداد برگ، طول و عرض برگ، طول گل آذين، تعداد گل آذين در هر بوته، تعداد گل در هر گل آذين، تعداد بذر درگل آذين، وزن تر و خشك اندام هوايي، وزن تر و خشك ريشه، را به ترتیب به میزان 56/20، 95/68، 41/54، 97/27، 19/9، 85/82، 45/41، 31/62، 47/60، 84/53، 13/23، 09/34، 66/66، 5/62 و 7/64 درصد کاهش داد. | (87) |
2 سطح شوری ( 2/5 , 5/16 دسی زیمنس بر متر) | Kochia ecotypes | تنش شوری در مقایسه با شاهد باعث افزایش پرولین و کاهش عملکرد دانه و کربوهیدراتهای محلول شد و تغییرات عملکرد بیولوژیک، پتانسیل اسمزی، محتوای نسبی آب برگ و فنل کل معنیدار نشد. | (88) |
4 سطح شوری ( 0، 200، 250 و 300 میلی مولار کلرید سدیم) | Peganum harmala | تنش شوری باعث افزایش پرولین، آنزیم کاتالاز و پروتئین و کاهش کلروفیل برگ شد. | (89) |
5 سطح شوری ( 0، 5/2، 5، 5/7 و 10 دسی زیمنس برمتر) | Lamellia ibrica | تنش شوری باعث کاهش صفات جوانه زنی، رنگیزههای فتوسنتزی و افزایش فعالیت آنزیم های کاتالاز و پراکسیداز شد. | (90) |
3 سطح شوری (5/1، 5 و 10 دسی زیمنس بر متر) | Brassica napus L. | تنش شوری باعث کاهش بیوماس کل، طول ساقه، طول ریشه، وزن خشک ریشه، تعداد غلاف در بوته، تعداد دانه در غلاف، وزن 1000 دانه، شاخص سبزینگی و محتوای نسبی آب برگ شد ولی درصد نشت یونی را افزایش داد. | (91) |
3 سطح شوری ( 0، 3000 و 6000 میلی گرم بر لیتر کلرید سدیم) | Glycine max L.
| تنش شوری ملایم و شدید در مقایسه با شاهد باعث کاهش ارتفاع گیاه، تعداد شاخه در بوته، تعداد برگ در بوته، وزن خشک برگ، وزن خشک ساقه، رنگدانههای فتوسنتزی، محتوای عناصر نیتروژن، فسفر، پتاسیم، عملکرد دانه، تعداد غلاف در بوته، وزن غلاف، تعداد دانه در بوته و درصد روغن شد اما محتوای پرولین، پراکسید هیدروژن، مالون دی آلدئید و فعالیت سوپر اکسید دسموتاز با افزایش تنش شوری افزایش یافت. | (92)
|
3 سطح شوری ( 0، 3000 و 6000 میلی گرم بر لیتر کلرید سدیم) | Helianthus annuus | شوری باعث کاهش شاخصهای رشد، رنگدانههای فتوسنتزی مانند کلروفیل، کاروتنوئید، نیتروژن، فسفر، پتاسیم، منیزیم، عملکرد دانه، درصد روغن و درصد پروتئین شد. | (93) |
در جدول 4 نحوه اعمال تنش شوری و اثرات آن روی گونههای مختلف گیاهی که توسط محققان مختلف انجام پذیرفته آورده شده است و محققان میتوانند از نتایج فوق در کارهای خود استفاده و همچنین آزمایشات تکمیلی انجام دهند.
صفات موثر در شرایط تنش شوری
از صفات مختلفی برای ارزیابی اثرات تنش شوری در گیاهان زراعی استفاده میشود که مهمترین آنها عبارتند از:
محتوای رنگیزههای گیاهی، محتوای پرولین، محتوای آب نسبی برگ، غلظت یونهای عناصر ماکرو و میکرو، دمای گیاه، آنزیمها، پراکسیداسیون لیپیدها و نشت یونی.
روشهای مدیریت تنش شوری
1- ايجاد ارقام متحمل با روشهاي به نژادي كلاسيك، مولكولي و مهندسي ژنتيك
2- شستشوی خاک مهمترین عامل حذف شوری از مزارع میباشد که بهتر است در فصول سرد انجام شود چون منابع آبی بیشتری در دسترس میباشد و زمین زیر کشت نیست.
3- اصلاح ساختمان خاک و جایگزینی سدیم با کلسیم: با افزودن گوگرد و سولفات کلسیم میتوان انجام داد.
4- کاهش تبخیر از سطح خاک که میتوان با مالچ پاشی، نگه‌داشتن بقایای کشت قبلی در سطح خاک، جمع‌آوری گیاهان وجین شده و علف‌های هرز و قرار دادن آنها بین ردیف‌های کشت انجام داد.
5- کاشت صحیح بذر در دو طرف پشته و در روش کرت در زمین کاملا مسطح و هموار تا از تشکیل پشته نمک جلوگیری شود.
6- کاشت گیاهان متحمل به شوری در خاکهای شور مانند گونههای مقاوم‌تر چغندرقند، پنبه، ذرت خوشه‌ای، جو، شبدر و یونجه.
7- افزایش مواد آلی خاک: مواد آلی بار منفی دارد و یونهای مثبت را به خود جذب میکند خاصیت بافری دارد.
8- به کاربردن عناصر غذایی مانند نیتروژن، فسفر، نیکل، روی، منگنز و پتاسیم (94).
9- استفاده از منابع خارجی محافظهای گیاهی: محافظهای اسمزی، هورمونهای گیاهی، آنتی اکسیدانها، ملکولهای علامت دهنده و برخی عناصر به عنوان یک روش کم هزینه و کارامد اخیرا در جهت بالا بردن توان مقاومتی گیاهان در شرایط محیطی تنش زا مورد توجه بسیاری از محققان و کشاورزان قرار گرفته است. تنظیم کنندههای اسمزی متفاوتی در این زمینه استفاده میشود که در اکثر موارد سودمندی آنها گزارش شده است. این محافظهای گیاهی قادرند در کنار ارتقای تحمل تنشها، رشد و عملکرد گیاه را نیز افزایش دهند. بنابراین میتوان اظهار داشت استفاده مناسب از این دسته مواد میتواند به عنوان یکی از راه کارهای مدیریتی بسیار مهم در افزایش توان تحمل تنشهای گوناگون در گیاهان زراعی مطرح گردد (95, 96). این ترکیبات معمولا به صورت پیش تیمار بذر قبل از کشت و یا به صورت محلول پاشی در مراحل مختلف رشد گیاه به کار برده میشوند. به عقیده سئو و همکاران (97) در مورد محلولهای سازگار، نقش عمده آنها، عایق کردن سلولهای گیاهی از صدمات ناشی از تنش توسط تعدیل اسمزی، تثبیت ساختار پروتئینهای کلیدی مانند رابیسکو و حفظ دستگاه فتوسنتزی میباشد. بنابراین، به علت اینکه برخی از این ترکیبات اجزای سلولی را از صدمه پسابیدگی حفظ میکنند به آنها تنظیم کننده اسمزی گویند. در سال های اخیر استفاده از منابع خارجی محافظهای گیاهی مانند؛ محافظهای اسمزی )مانند: پرولین و گلایسین بتایین)، هورمونهای گیاهی (نظیر: آبسیزیک اسید، سالسیلیک اسید، جیبرلیبک اسید، جاسمونیک اسید، براسینو استروئیدها و پلی آمینها) ، آنتی اکسیدانها (از جمله: گلوتاتیون، آسکوربیک اسید و توکوفرول)، عناصر ریز مغذی (مانند: آهن و روی) و عناصر کمیاب (نظیر: سیلیکون و سلنیوم) در تعدیل خسارات ایجاد شده توسط تنشهای غیر زیستی در گیاهان بسیار موثر شناخته شدهاند. این استراتژی به دلیل کارآیی بالا، سهولت استفاده، کم هزینه بودن و عدم نیاز به تجهیزات پیشرفته توجهات زیادی را به خود جلب نموده است. از سوی دیگر استفاده از منابع خارجی محافظهای گیاهی ظرفیت قابل قبولی را برای افزایش رشد، عملکرد و ارتقای توانایی تحمل گیاه در شرایط نامساعد محیطی نشان داده است (98). ساز و کار تحمل به شوری در بعضی گیاهان زراعی در جدول 5 ارائه شده است.
جدول 5- ساز و کارهای تحمل به شوری در گیاهان (99)
Table 5. Salt tolerance mechanisms in plants (99)
ساز و کار | گیاه |
دفع سدیم – ذخیره سدیم در برگهای پیر | برنج |
دفع سدیم | ذرت |
کمی دفع سدیم – ذخیره سدیم در واکوئول برگ | گندم |
برداشت کنترل شده سدیم –ذخیره سدیم در واکوئول برگ | جو |
دفع سدیم – انتقال از برگ به ریشه | لوبیا |
تنش اكسيداتيو
تنشهای محیطی تغییرات فیزیولوژیکی و مورفولوژیکی وسیعی را در گیاه موجب میشوند. در شرایط تنش گونههای فعال اکسیژن (ROS) مانند رادیکلهای سوپرکسیداز (O2-) اکسیژن منفرد (O1-) رادیکال هیدروکسیل (OH-) تولید میشود که باعث صدمه به ساختار سلولی، پروتئینها، غشاء سلولی، کربوهیدراتها، اسیدهای نوکلوئیک و در نهایت مرگ سلول میشود (100). گیاهان برای مقابله با اثرات منفی ناشی از گونه های فعال اکسیژن از یک سیستم پیچیده دفاعی استفاده میکنند. آنتی اکسیدانهای آنزیمی یا آنتی غیر آنزیمی نقش بسیار مهمی در حفاظت گیاهان در مقابله با آسیبهای اکسیداتیو دارند. سوپر اکسید دیسموتاز، کاتالاز، پروکسیداز، آسکوربات پراکسیداز، گلوتاتیون ردوکتاز از آنتیاکسیدانهای آنزیمی و اسید اسکوریک، گلوتاتیون، کارتنوئیدها و توکروفرولها از آنتی اکسیدانهای غیرآنزیمی محسوب میشوند که میتواند صدمات ناشی از گونههای فعال اکسیژن را کاهش دهند (101). اگرچه هم تولید آنتی اکسیدانهای آنزیمی هم غیرآنزیمی در شرایط تنش به عنوان یک سازوکار دفاعی گیاه سنتز میشوند امّا میتوان با کاربرد خارجی محافظت کنندههای اسمزی، هورمون یا شبه هورمونهای گیاهی، سنتز این آنتیاکسیدانها را افزایش داد (102).
مديريت تنش اكسيداتيو
انواع مختلفی از مواد جهت کاهش اثرات تنش مورد استفاده قرار گرفته است. گلایسین بتائین به عنوان محافظ اسمزی، اسید سالیسیلیک به عنوان یک شبه هورمون و سدیم نیتروپروساید به عنوان یک دهنده NO از جمله این مواد میباشند. گلایسین بتائین یکی از معمولیترین و فراوانترین مواد آلی است که در بسیاری از گونههای گیاهی خصوصاً شورزی‌ها در پاسخ به انواع تنشهای محیطی سنتز میشود. اگرچه سنتز این ماده به عنوان یک واکنش طبیعی در گیاهان در پاسخ به تنش صورت میگیرد امّا اثرات مفید کاربرد خارجی این ماده در کاهش اثرات تنشهای محیطی در بسیاری از مطالعات گزارش شده است. در زیره سبز گزارش شده است عملکرد دانه نحت تاثیر توع مواد اسمولیته مصرفی (اسید سالیسیلیک و گلایسین بتائین) قرار نگرفت اما استفاده از اسید سالیسیلیک سبب افزایش بیشتر عملکرد دانه نسبت به مصرف گلایسین بتائین شد (103).
برازینواستروئید1ها هورمونهای استروئیدی هستند که رشد و نمو گیاه را تنظیم میکنند. پژوهشها نشان میدهد که برازینواستروئیدها میتوانند موجب طیف گستردهای از پاسخهای سلولی مثل طویل شدن ساقه رشد لوله دانه گرده، القا بیوسنتز اتیلن، فعال کردن پمپ پروتون و تنظیم بیان ژن شود (104). گزارش شده است کاربرد برازینواستروئیدها از راه بیان ژنهای مربوط به آنزیم کاتالاز و کلروفیل موجب افزایش تحمل گیاه به خشکی میگردد (105). لی و فنگ (106) نشان دادند که مصرف برازینواستروئید میتواند از طریق افزایش محتوای آب نسبی، قندهای محلول، پرولین، کاتالاز، پراکسیداز و سوپراکسید دیسموتاز، اثرات تنش رطوبتی را در گیاهچههای یک گیاه زینتی (Xanthoceras sorbifolia) کاهش داده و مقاومت آن را به تنش خشکی افزایش داد. سدیم نیتروپروساید2 (SNP) ماده تولیدکننده اکسید نیتریک (NO) به شمار میرود (106). از طرف دیگر هم میتواند به عنوان واسطه در عمل تنظیمکنندههای رشد گیاهی و متابولیسم ROS شرکت کند و هم در انتقال پیام و همچنین پاسخ به تنشهای زیستی و غیره زیستی تأثیرگذار باشد (107). اعتقاد بر این است که این ماده دارای نقش دوگانه است. ممکن است سمی یا حفاظتی باشد و این بستگی به غلظت آن، نوع گیاه، بافت گیاهی، سن گیاه، و نوع تنش وارده به گیاه دارد (108). مطالعات آزمایشگاهی نشان داده است که کاربرد خارجی گلایسین بتائین سبب افزایش پایداری و استحکام ساختار کلروفیل، فعالیت آنزیمی و ترکیبات پروتئینی میشود که این عوامل دیواره سلولی را در مقابل اثرات منفی تنشهای محیطی محافظت میکند (109).
جدول 6-بررسی صفات موثر در شرایط تنش شوری
Table 6. Investigation of effective traits under salinity stress conditions
صفات مورفولوژیکی | |||
حساسیت صفت به تنش شوری | واحد صفت | اندازه گیری صفت | نام صفت |
رابطه غیر مستقیم خطی | سانتیمتر | مراحل فنولوژیکی | ارتفاع |
رابطه غیر مستقیم خطی | تعداد | مراحل فنولوژیکی | تعداد برگ |
رابطه غیر مستقیم خطی | تعداد | مراحل فنولوژیکی | تعداد گره |
صفات کیفی | |||
همبستگی بالا | اسپاد | قبل و بعد از اعمال تنش | شاخص کلروفیل |
همبستگی بالا | (میلیگرم بر میلیلیتر) | قبل و بعد از اعمال تنش | کلروفیل a |
همبستگی بالا | (میلیگرم بر میلیلیتر) | قبل و بعد از اعمال تنش | کلروفیل b |
همبستگی بالا | (میلیگرم بر میلیلیتر) | قبل و بعد از اعمال تنش | کلروفیل c |
صفات بیوشیمیایی | |||
شاخص تنش هست | میلیمول پرولین بر کیلوگرم وزن برگ | قبل و بعد از اعمال تنش | اسید آمینه پرولین |
همبستگی بالا | میکروگرم برگرم وزن تر | قبل و بعد از اعمال تنش | لیزین |
همبستگی بالا | میکروگرم برگرم وزن تر | قبل و بعد از اعمال تنش | متیونین |
همبستگی بالا | واحد بین المللی بر میلیلیتر | قبل و بعد از اعمال تنش | آنزیم کاتالاز |
همبستگی بالا | واحد بین المللی بر میلیلیتر | قبل و بعد از اعمال تنش | سوپراکسید دسموتاز |
همبستگی بالا | میکرومول بر گرم وزن تر | قبل و بعد از اعمال تنش | پراکسیدهیدروژن |
همبستگی بالا | میلیگرم بر گرم وزن خشک | قبل و بعد از اعمال تنش | قند محلول |
صفات فیزیولوژیکی | |||
همبستگی بالا | (درصد) | قبل و بعد از اعمال تنش | نشست الکترولیت |
همبستگی بالا | درصد | قبل و بعد از اعمال تنش | محتوای نسبی آب برگ |
همبستگی بالا | گرم | پس از برداشت | عملکرد بیولوژیکی |
همبستگی بالا | درصد | قبل و بعد از اعمال تنش | پروتئین |
همبستگی بالا | میلیگرم بر گرم وزن تر | قبل و بعد از اعمال تنش | پروتئین محلول |
همبستگی بالا | درصد | قبل و بعد از اعمال تنش | روغن |
صفات عملکرد | |||
همبستگی بالا | تعداد | پس از برداشت | تعداد دانه |
همبستگی پایین –رابطه معکوس با تعداد دانه | گرم | پس از برداشت | وزن دانه |
با توجه به اینکه بخش اعظم کلروفیل b در کمپلکسهای دریافت کنندۀ نور در فتوسیستم II قرار دارد و در شرایط تنش این کمپلکس بیشترین آسیب را میبیند لذا در شرایط تنش خشکی میزان کلروفیل b به شدت کاهش پیدا میکنند (110). اگرچه حساسیت کلروفیل a در مقایسه با کلروفیل b بیشتر است. گزارشهای مشابهی مبنی بر کاهش کلروفیل در تنش کم آبی گزارش شده است. پیری زودرس برگ در اثر اختلال هورمونی ناشی از تنش کم آبی نیز میتواند سبب کاهش کلروفیل شود (111).
در سیاهدانه تيمار ساليسيليک اسيد مقدار كلروفيل b، كاروتنوئيدها و كلروفيل كل هم در شرايط كنترل و هم در شرايط تنش افزايش داد. کاهش مقدار کلروفیل در شرایط تنش به تغییر متابولیسم نیتروژن در رابطه با ساخت ترکیباتی مانند پرولین نسبت داده شده است. شرایط تنش موجب میشود که گلوتامات که پیش ماده ساخت کلروفیل و پرولین است کمتر در مسیر بیوسنتز کلروفیل قرار گیرد (112). تنش خشکی با افزایش تولید رادیکالهای آزاد اکسیژن موجب تخریب کلروفیل و غشاء کلروپلاست میشود در چنین شرایطی استفاده از محافظت کنندههای نوری برای کاهش این اثرات مخرب میتواند مفید باشد.
افزایش مقاومت در برابر آسیب اکسیداتیو از طریق آنزیمهای آنتی اکسیدانی و آنتی اکسیدانها
تنش اسمزی و یونی ناشی از تنش شوری بیشتر منجر به تولید و تجمع گونههای فعال اکسیژن مانند پراکسید هیدروژن و رادیکالهای هیدروکسیل میشود. گونههای فعال اکسیژن انباشته شده عملکرد طبیعی فیزیولوژیکی سلولها را مختل و در نتیجه اختلالات متابولیکی ایجاد میکند. مجموعهای از سیستمهای مهارکننده شامل آنزیمهای آنتی اکسیدان و آنتی اکسیدانها برای کاهش تنش گونههای فعال اکسیژن در گیاهان وجود دارد. آنزیمهای آنتی اکسیدانی اصلی شامل سوپراکسید دیسموتاز، کاتالاز، پراکسید، گلوتاتیون پراکسیداز، گلوتاتیون ردوکتاز و اسید اسکوربیک پراکسیداز میباشند. سوپراکسید دیسموتاز اولین خط دفاعی سیستم آنتی اکسیدانی در گیاهان است و میتواند مولکولهای سوپراکسید انباشته شده را به اکسیژن و پراکسید هیدروژن تبدیل کند، پس از آن کاتالاز، پراکسید و اسید اسکوربیک پراکسیداز، پراکسید هیدروژن را به آب و اکسیژن تبدیل میکنند. علاوه بر این، این آنزیمها با هم کار میکنند تا مالون دی آلدئید تولید شده از پراکسیداسیون لیپیدی را به ساختار غشایی محافظت کنند. آنتی اکسیدانها عمدتاً شامل گلوتاتیون، اسید اسکوربیک ، مانیتول، فلاونوئیدها، آنتوسیانینها و ویتامین E هستند. این ترکیبات در قسمتهای مختلف سلولها برای تنظیم تعادل گونههای فعال اکسیژن در سلولها توزیع میشوند. بر اساس عملکرد آنزیمهای آنتی اکسیدانی و آنتی اکسیدانها، میتوان با همکاری این دو آسیب وارده به سلولهای ناشی از تنش شوری را کاهش داد. مطالعه بر روی برنج نشان داد که غشای سلولی به شدت تحت تاثیر تنش شوری آسیب دیده است و محتوای مالون دی آلدئید و پراکسید هیدروژن به طور قابل توجهی افزایش یافته است که سیستم دفاعی آنتی اکسیدانی گیاهان را تحریک میکند. فعالیت آنزیمهای آنتی اکسیدانی مانند سوپراکسید دیسموتاز، کاتالاز، پراکسید، گلوتاتیون پراکسیداز و اسید اسکوربیک پراکسیداز به طور قابل توجهی افزایش یافت. پس از استفاده از محلول 98 درصد از آنتی اکسیدانهای خارجی آنتوسیانین طبیعی، ویژگیهای فنوتیپی مختل شده مانند پژمردگی، آسیب کلروفیل و مرگ سلولی برطرف شد و گونههای فعال اکسیژن انباشته شده پاکسازی شد (113). بسیاری از مطالعات نشان دادهاند که استفاده از ترکیبات خارجی مانند سولفید هیدروژن، گاما آمینو بوتیریک اسید، 28-هموبراسینولید، 24-اپی براسینولید، ملاتونین، اسید سالیسیلیک، کینتین، اسید جاسمونیک و اکسید نیتریک باعث ایجاد تحمل به تنش شوری از طریق تنظیم بالای سیستم ضد اکسیدانی، چرخه گلوتاتیون-آسکوربات و سیستم گلی اکسیالاز در گیاهان مختلف مانند سویا، خربزه، فلفل و گوجه فرنگی میشود که نشان دهنده نقش حیاتی سیستم آنتی اکسیدانی در پاسخ به تنش میباشد (114-121). در جدول 7 تعدیل کنندههای آنزیمی مهم برای کاهش اثرات گونههای اکسیژن فعال تحت تنش شوری در گیاهان نشان داده شده است.
جدول 7- تعدیل کنندههای مهم آنزیمی برای کاهش اثرات گونههای اکسیژن فعال تحت تنش شوری در گیاهان
Table 7. Important enzyme scavengers to reduce the effects of reactive oxygen species under salt stress in plants
نام آنزیم تعدیل کننده | واکنش مربوطه | گونه | بافت | منبع |
سوپراکسید دیسموتاز | باعث تبدیل رادیکالهای اکسیژن به پراکسید هیدروژن و اکسیژن میشود | Oryza sativa, Helianthus annuus, Beta vulgaris, Triticum aestivum | گیاهچه، برگ، ریشه | (122)؛ (123)؛ (124)؛ (125)؛ (126)؛ (127) |
آسکوربات پراکسیداز | پراکسید هیدروژن را با اسید آسکوربیک ترکیب کرده و به آب و دی هیدرو آسکوربات تبدیل میکند. | Lactuca sativa, Oryza sativa | گیاهچه، برگ، ریشه | (122)؛ (124) |
کاتالاز | باعث تبدیل پراکسید هیدروژن به آب و اکسیژن میشود. | Brassica juncea, Lactuca sativa, Oryza sativa | گیاهچه، برگ، ریشه | (122)؛ (125)؛ (128) |
گایاکول پراکسیداز | پراکسید هیدروژن را با دی هیدرو آسکوربات ترکیب کرده و به آب و گلوتاتیون دی سولفید تبدیل میکند. | Oryza sativa | گیاهچه، برگ، ریشه | (122)؛ (124)؛ (128) |
دی هیدرو آسکوربات ردوکتاز | دی هیدرو آسکوربات را گلوتاتیون احیا ترکیب کرده و به اسید آسکوربیک و گلوتاتیون دی سولفید تبدیل میکند. | Oryza sativa | گیاهچه | (122)؛ (125) |
مونو دی هیدرو آسکوربات ردوکتاز | مونودی هیدرو آسکوربات را با نیکوتین آمید آدنین دی نوکلئوتید (NADH) ترکیب کرده و به اسید آسکوربیک و نیکوتین آمید آدنین دی نوکلئوتید (NAD) تبدیل میکند. | Oryza sativa | گیاهچه | (122)؛ (123)؛ (124)؛ (125) |
گلوتاتیون پراکسیداز | گلوتاتیون دی سولفید را با نیکوتین آمید آدنین دی نوکلئوتید فسفات (NADPH) ترکیب کرده و به گلوتاتیون احیا و آدنین دی نوکلئوتید فسفات اکسید شده (NAD+) تبدیل میکند. | Oryza sativa, Brassica juncea | گیاهچه، برگ، ریشه | (122)؛ (124)؛ (128) |
نتیجهگیری
در سطح جهان، شوری خاک یکی از چالش‌های بزرگی است که گیاهان با آن مواجه هستند، که منجر به کاهش قابل توجه عملکرد گیاه و کاهش سلامت خاک میشود. بیش از 100 سال تحقیق در مورد شوری منجر به درک درستی از جنبههای مختلف زیست شناسی تنش شوری گیاهان، از جمله علل، پیامدها و سازوکارهای تحمل تنش در سطح مولکولی شده است. تنشهای گیاهی به‌طورکلی به دو دسته تنشهای زیستی و تنشهای غیرزیستی تقسیم میشوند. تنش زیستی در گیاهان به‌وسیله جانداران (موجودات زنده) بهویژه توسط ویروس‌ها، باکتریها، قارچها، نماتدها، آفات (حشرات) و علف‌های هرز ایجاد میشود. در مقابل تنشهای غیرزیستی به‌وسیله عوامل محیطی مانند خشکی، گرما، سرما، شوری و عناصر سنگین ایجاد میشوند. تنش شوری در کلیه مراحل مختلف رشد و نمو گیاهان تاثیرات نامطلوبی میگذارند و در نهایت سبب کاهش عملکرد میشوند. مکانیزمهای تحمل شوری را میتوان به هموستازی (شامل هموستازی یونی و تنظیم اسمزی)، کنترل صدمات ناشی از تنش (جبران صدمات و خنثی سازی مسمومیت) و تنظیم رشد دستهبندی کرد. برای مطالعه و اعمال تنش شوری در مزرعه در جايي امكان پذير است كه خاك مزرعه شور باشد و هدايت الكتريكي بالايي داشته باشد و يا آب آبياري شور باشد. در بيشتر موارد تحقيقات روي تنش شوري در گلخانه و در گلدان يا در اتاقك كشت روي بذر و پتري ديشها انجام ميشود. برای مدیریت و کاهش اثرات تنش شوری از روشهایی مانند (استفاده از محافظهای اسمزی خارجی مانند پرولین و گلیسین بتایین، هورمونهای گیاهی مانند آبسیزیک اسید، سالسیلیک اسید (آسپرین)، جیبرلیک اسید، جاسمونیک اسید، براسینو استروییدها و پلیآمینها، آنتیاکسیدانها مانند گلوتاتیون، آسکوربیک اسید (ویتامین C) و توکوفرول (ویتامین E)، عناصر ریز مغذی مانند؛ آهن و روی، عناصر کمیاب مانند سیلیکون و سلنیوم) استفاده میشود. همچنین از راهکارهایی مانند (شستشوی خاک، اصلاح ساختمان خاک و جایگزینی سدیم با کلسیم، کاهش تبخیر از سطح خاک، کاشت صحیح بذر، کاشت گیاهان متحمل به شوری در خاکهای شور، افزایش مواد آلی خاک و به کاربردن عناصر غذایی مانند نیتروژن، فسفر، نیکل، روی، منگنز و پتاسیم) جهت تعدیل اثرات تنش شوری میتوان استفاده نمود. هنوز مکانیسم‌های ناشناخته زیادی در تنظیم مولکولی تنش شوری وجود دارد. گیاهان به روشهای مختلف به تنش شوری واکنش نشان میدهند و این فرآیند پیچیده‌ای است که باید روی آن تحقیقات بیشتری انجام شود. همچنین پیشنهاد میشود راهكارهاي مقابله با تنش شوری و اکسیداتیو بهصورت جداگانه و تخصصی روی گیاهان مختلف مانند غلات، گیاهان روغنی، گیاهان قندی، گیاهان دارویی و غیره انجام گیرد.
References
1. FAO. Food and Agriculture Organization. FAO statistical yearbook: FAO; 2012.
2. Momeni A. Geographical distribution and salinity levels of soil resources of Iran. Iranian Journal of Soil Research. 2011;24(3):203-15.
3. Farrokhi A, Galshi A. Investigation of the effect of salinity, seed size and their interactions on intensity, seed conversion efficiency and soybean seedling growth. Agricultural Sciences of Iran. 2004;36(5):124-32.
4. Saeed F, Kang SA, Amin M. Performance of genotypes at different sowing dates on yield and quality traits in Gossypium hirsutum. International Journal of Agriculture and Crop Sciences. 2014;7(5):274.
5. Mir Mohammadi Meybodi SA, Gharayazi MB. Physiological and correctional aspects of salinity stress of crops: Isfahan University of Technology Publications; 2003.
6. Khoshghoftarmanesh AH. Principles of Plant Nutrition: Isfahan University of Technology Publications; 2008.
7. Munns R. Comparative physiology of salt and water stress. Plant, cell & environment. 2002;25(2):239-50.
8. Faraji S, Hashemi-Petroudi SH, Najafi-Zarrini H, Ranjbar G. Characterization and expression profiling of AlPKL gene in response to salinity stress and recovery conditions in halophyte Aeluropus littoralis. Crop Biotechnology. 2018;7(20):13-27.
9. Sorkhi F, Fateh M. The effect of seed pretreatment with salicylic acid on germination indices of rapeseed seedlings under salinity stress. Journal of Seed Research. 2018;7(3):17-26.
10. Naidoo G, Naidoo Y. Effects of salinity and nitrogen on growth, ion relations and proline accumulation in Triglochin bulbosa. Wetlands Ecology and Management. 2001;9:491-7.
11. Zhu J-K. Salt and drought stress signal transduction in plants. Annual review of plant biology. 2002;53(1):247-73.
12. James RA, Blake C, Byrt CS, Munns R. Major genes for Na+ exclusion, Nax1 and Nax2 (wheat HKT1; 4 and HKT1; 5), decrease Na+ accumulation in bread wheat leaves under saline and waterlogged conditions. Journal of experimental botany. 2011;62(8):2939-47.
13. Rahnama A, James RA, Poustini K, Munns R. Stomatal conductance as a screen for osmotic stress tolerance in durum wheat growing in saline soil. Functional Plant Biology. 2010;37(3):255-63.
14. Munns R. Genes and salt tolerance: bringing them together. New phytologist. 2005;167(3):645-63.
15. Munns R, Tester M. Mechanisms of salinity tolerance. Annu Rev Plant Biol. 2008;59:651-81.
16. Yeo A, Flowers T. Salinity resistance in rice (Oryza sativa L.) and a pyramiding approach to breeding varieties for saline soils. Functional Plant Biology. 1986;13(1):161-73.
17. Carden DE, Walker DJ, Flowers TJ, Miller AJ. Single-cell measurements of the contributions of cytosolic Na+ and K+ to salt tolerance. Plant physiology. 2003;131(2):676-83.
18. Verslues PE, Agarwal M, Katiyar‐Agarwal S, Zhu J, Zhu JK. Methods and concepts in quantifying resistance to drought, salt and freezing, abiotic stresses that affect plant water status. The Plant Journal. 2006;45(4):523-39.
19. Kishor PK, Sangam S, Amrutha R, Laxmi PS, Naidu K, Rao KS, et al. Regulation of proline biosynthesis, degradation, uptake and transport in higher plants: its implications in plant growth and abiotic stress tolerance. Current science. 2005:424-38.
20. Silveira JAG, de Almeida Viégas R, da Rocha IMA, Moreira ACdOM, de Azevedo Moreira R, Oliveira JTA. Proline accumulation and glutamine synthetase activity are increased by salt-induced proteolysis in cashew leaves. Journal of plant physiology. 2003;160(2):115-23.
21. Toyooka K, Goto Y, Asatsuma S, Koizumi M, Mitsui T, Matsuoka K. A mobile secretory vesicle cluster involved in mass transport from the Golgi to the plant cell exterior. The Plant Cell. 2009;21(4):1212-29.
22. Mansour MMF, Ali EF. Glycinebetaine in saline conditions: an assessment of the current state of knowledge. Acta Physiologiae Plantarum. 2017;39:1-17.
23. Banu MNA, Hoque MA, Watanabe-Sugimoto M, Matsuoka K, Nakamura Y, Shimoishi Y, et al. Proline and glycinebetaine induce antioxidant defense gene expression and suppress cell death in cultured tobacco cells under salt stress. Journal of Plant Physiology. 2009;166(2):146-56.
24. Tsutsumi K, Yamada N, Cha-um S, Tanaka Y, Takabe T. Differential accumulation of glycinebetaine and choline monooxygenase in bladder hairs and lamina leaves of Atriplex gmelini under high salinity. Journal of plant physiology. 2015;176:101-7.
25. Yamada N, Takahashi H, Kitou K, Sahashi K, Tamagake H, Tanaka Y, et al. Suppressed expression of choline monooxygenase in sugar beet on the accumulation of glycine betaine. Plant Physiology and Biochemistry. 2015;96:217-21.
26. Rhodes D, Hanson A. Quaternary ammonium and tertiary sulfonium compounds in higher plants. Annual review of plant biology. 1993;44(1):357-84.
27. Hanson AD, Rathinasabapathi B, Rivoal J, Burnet M, Dillon MO, Gage DA. Osmoprotective compounds in the Plumbaginaceae: a natural experiment in metabolic engineering of stress tolerance. Proceedings of the National Academy of Sciences. 1994;91(1):306-10.
28. Ito T, Asano Y, Tanaka Y, Takabe T. Regulation of biosynthesis of dimethylsulfoniopropionate and its uptake in sterile mutant of Ulva pertusa (chlorophyta) L. Journal of phycology. 2011;47(3):517-23.
29. Groppa M, Benavides M. Polyamines and abiotic stress: recent advances. Amino acids. 2008;34:35-45.
30. Zapata PJ, Serrano M, García-Legaz MF, Pretel M, Botella M. Short term effect of salt shock on ethylene and polyamines depends on plant salt sensitivity. Frontiers in Plant Science. 2017;8:855.
31. Chan Z, Grumet R, Loescher W. Global gene expression analysis of transgenic, mannitol-producing, and salt-tolerant Arabidopsis thaliana indicates widespread changes in abiotic and biotic stress-related genes. Journal of experimental botany. 2011;62(14):4787-803.
32. Slama I, Abdelly C, Bouchereau A, Flowers T, Savouré A. Diversity, distribution and roles of osmoprotective compounds accumulated in halophytes under abiotic stress. Annals of botany. 2015;115(3):433-47.
33. Ferjani A, Mustardy L, Sulpice R, Marin K, Suzuki I, Hagemann M, et al. Glucosylglycerol, a compatible solute, sustains cell division under salt stress. Plant physiology. 2003;131(4):1628-37.
34. Smekens MJ, van Tienderen PH. Genetic variation and plasticity of Plantago coronopus under saline conditions. Acta Oecologica. 2001;22(4):187-200.
35. Pommerrenig B, Papini-Terzi FS, Sauer N. Differential regulation of sorbitol and sucrose loading into the phloem of Plantago major in response to salt stress. Plant Physiology. 2007;144(2):1029-38.
36. Gupta AK, Kaur N. Sugar signalling and gene expression in relation to carbohydrate metabolism under abiotic stresses in plants. Journal of biosciences. 2005;30:761-76.
37. Eggert E, Obata T, Gerstenberger A, Gier K, Brandt T, Fernie AR, et al. A sucrose transporter‐interacting protein disulphide isomerase affects redox homeostasis and links sucrose partitioning with abiotic stress tolerance. Plant, cell & environment. 2016;39(6):1366-80.
38. Yin Y-G, Kobayashi Y, Sanuki A, Kondo S, Fukuda N, Ezura H, et al. Salinity induces carbohydrate accumulation and sugar-regulated starch biosynthetic genes in tomato (Solanum lycopersicum L. cv.‘Micro-Tom’) fruits in an ABA-and osmotic stress-independent manner. Journal of experimental botany. 2010;61(2):563-74.
39. Boriboonkaset T, Theerawitaya C, Yamada N, Pichakum A, Supaibulwatana K, Cha-Um S, et al. Regulation of some carbohydrate metabolism-related genes, starch and soluble sugar contents, photosynthetic activities and yield attributes of two contrasting rice genotypes subjected to salt stress. Protoplasma. 2013;250:1157-67.
40. Dos Santos TB, Budzinski IG, Marur CJ, Petkowicz CL, Pereira LF, Vieira LG. Expression of three galactinol synthase isoforms in Coffea arabica L. and accumulation of raffinose and stachyose in response to abiotic stresses. Plant Physiology and Biochemistry. 2011;49(4):441-8.
41. Garcia AB, Engler J, Iyer S, Gerats T, Van Montagu M, Caplan AB. Effects of osmoprotectants upon NaCl stress in rice. Plant physiology. 1997;115(1):159-69.
42. Henry C, Bledsoe SW, Griffiths CA, Kollman A, Paul MJ, Sakr S, et al. Differential role for trehalose metabolism in salt-stressed maize. Plant physiology. 2015;169(2):1072-89.
43. Ryu H, Cho Y-G. Plant hormones in salt stress tolerance. Journal of Plant Biology. 2015;58:147-55.
44. Yu Z, Duan X, Luo L, Dai S, Ding Z, Xia G. How plant hormones mediate salt stress responses. Trends in plant science. 2020;25(11):1117-30.
45. Ahmad P, Rasool S, Gul A, Sheikh SA, Akram NA, Ashraf M, et al. Jasmonates: multifunctional roles in stress tolerance. Frontiers in plant science. 2016;7:813.
46. Formentin E, Barizza E, Stevanato P, Falda M, Massa F, Tarkowskà D, et al. Fast regulation of hormone metabolism contributes to salt tolerance in rice (Oryza sativa spp. Japonica, L.) by inducing specific morpho-physiological responses. Plants. 2018;7(3):75.
47. Talla SK, Panigrahy M, Kappara S, Nirosha P, Neelamraju S, Ramanan R. Cytokinin delays dark-induced senescence in rice by maintaining the chlorophyll cycle and photosynthetic complexes. Journal of Experimental Botany. 2016;67(6):1839-51.
48. Zwack PJ, Rashotte AM. Interactions between cytokinin signalling and abiotic stress responses. Journal of experimental botany. 2015;66(16):4863-71.
49. Zhu J-K. Abiotic stress signaling and responses in plants. Cell. 2016;167(2):313-24.
50. Zhu J-K. Genetic analysis of plant salt tolerance using Arabidopsis. Plant physiology. 2000;124(3):941-8.
51. Ji H, Pardo JM, Batelli G, Van Oosten MJ, Bressan RA, Li X. The salt overly sensitive (SOS) pathway: established and emerging roles. Molecular plant. 2013;6(2):275-86.
52. Shi H, Quintero FJ, Pardo JM, Zhu J-K. The putative plasma membrane Na+/H+ antiporter SOS1 controls long-distance Na+ transport in plants. The plant cell. 2002;14(2):465-77.
53. Guo Y, Qiu Q-S, Quintero FJ, Pardo JM, Ohta M, Zhang C, et al. Transgenic evaluation of activated mutant alleles of SOS2 reveals a critical requirement for its kinase activity and C-terminal regulatory domain for salt tolerance in Arabidopsis thaliana. The Plant Cell. 2004;16(2):435-49.
54. Oh D-H, Lee SY, Bressan RA, Yun D-J, Bohnert HJ. Intracellular consequences of SOS1 deficiency during salt stress. Journal of Experimental Botany. 2010;61(4):1205-13.
55. Kiegerl S, Cardinale F, Siligan C, Gross A, Baudouin E, Liwosz A, et al. SIMKK, a mitogen-activated protein kinase (MAPK) kinase, is a specific activator of the salt stress–induced MAPK, SIMK. The Plant Cell. 2000;12(11):2247-58.
56. Wang F, Jing W, Zhang W. The mitogen-activated protein kinase cascade MKK1–MPK4 mediates salt signaling in rice. Plant Science. 2014;227:181-9.
57. Solis CA, Yong MT, Vinarao R, Jena K, Holford P, Shabala L, et al. Back to the wild: on a quest for donors toward salinity tolerant rice. Frontiers in Plant Science. 2020;11:323.
58. Qin H, Li Y, Huang R. Advances and challenges in the breeding of salt-tolerant rice. International journal of molecular sciences. 2020;21(21):8385.
59. McCouch S, Navabi ZK, Abberton M, Anglin NL, Barbieri RL, Baum M, et al. Mobilizing crop biodiversity. Molecular plant. 2020;13(10):1341-4.
60. Varshney RK, Nayak SN, May GD, Jackson SA. Next-generation sequencing technologies and their implications for crop genetics and breeding. Trends in biotechnology. 2009;27(9):522-30.
61. Rhee M, Burns MA. Nanopore sequencing technology: nanopore preparations. TRENDS in Biotechnology. 2007;25(4):174-81.
62. Eid J, Fehr A, Gray J, Luong K, Lyle J, Otto G, et al. Real-time DNA sequencing from single polymerase molecules. Science. 2009;323(5910):133-8.
63. Varshney RK, Thudi M, Roorkiwal M, He W, Upadhyaya HD, Yang W, et al. Resequencing of 429 chickpea accessions from 45 countries provides insights into genome diversity, domestication and agronomic traits. Nature genetics. 2019;51(5):857-64.
64. Mann A, Kumar N, Lata C, Kumar A, Kumar A, Meena B. Functional annotation of differentially expressed genes under salt stress in Dichanthium annulatum. Plant Physiology Reports. 2019;24:104-11.
65. Kotula L, Garcia Caparros P, Zörb C, Colmer TD, Flowers TJ. Improving crop salt tolerance using transgenic approaches: An update and physiological analysis. Plant, Cell & Environment. 2020;43(12):2932-56.
66. Wani SH, Kumar V, Khare T, Guddimalli R, Parveda M, Solymosi K, et al. Engineering salinity tolerance in plants: progress and prospects. Planta. 2020;251:1-29.
67. Compant S, Samad A, Faist H, Sessitsch A. A review on the plant microbiome: ecology, functions, and emerging trends in microbial application. Journal of advanced research. 2019;19:29-37.
68. Numan M, Bashir S, Khan Y, Mumtaz R, Shinwari ZK, Khan AL, et al. Plant growth promoting bacteria as an alternative strategy for salt tolerance in plants: a review. Microbiological research. 2018;209:21-32.
69. Yasmeen T, Ahmad A, Arif MS, Mubin M, Rehman K, Shahzad SM, et al. Biofilm forming rhizobacteria enhance growth and salt tolerance in sunflower plants by stimulating antioxidant enzymes activity. Plant Physiology and Biochemistry. 2020;156:242-56.
70. Chang YN, Zhu C, Jiang J, Zhang H, Zhu JK, Duan CG. Epigenetic regulation in plant abiotic stress responses. Journal of integrative plant biology. 2020;62(5):563-80.
71. Sapre S, Gontia-Mishra I, Tiwari S. Klebsiella sp. confers enhanced tolerance to salinity and plant growth promotion in oat seedlings (Avena sativa). Microbiological Research. 2018;206:25-32.
72. Yasin NA, Akram W, Khan WU, Ahmad SR, Ahmad A, Ali A. Halotolerant plant-growth promoting rhizobacteria modulate gene expression and osmolyte production to improve salinity tolerance and growth in Capsicum annum L. Environmental Science and Pollution Research. 2018;25:23236-50.
73. Chu TN, Tran BTH, Van Bui L, Hoang MTT. Plant growth-promoting rhizobacterium Pseudomonas PS01 induces salt tolerance in Arabidopsis thaliana. BMC research notes. 2019;12(1):1-7.
74. Fang S, Hou X, Liang X. Response mechanisms of plants under saline-alkali stress. Frontiers in Plant Science. 2021;12:667458.
75. Fageria NK. Increasing the yield of crops.: Publications University of Mashhad; 1998. p. 460.
76. Abhari A, Shamsabadi M. Physiological study of salinity tolerance of wheat cultivars. Fourth International Conference on Agriculture, Natural Resources and Sustainable Environment2018.
77. Molazem D. Investigation of yield, yield components and indices of salt tension tolerance in maize cultivars. Crop Physiology Journal. 2018;10(39):93-111.
78. Majidi-Mehr A, Amiri-Fahliani R. Evaluation of reaction of some rice (Oryza sativa L.) genotypes to salinity stress at seedling stage. Environmental Stresses in Crop Sciences. 2020;13(4):1293-306.
79. Khodadadi R, Nasrabadi R, Olamaee M, Movahedi-Naini S. Effect of Azotobacter and Azospirillum on growth and physiological characteristics of barley (Hordeum vulgare) under salinity stress. Journal of Water and Soil. 2020;34(3).
80. Abd El-Moneim D, Alqahtani M, Abdein M, Germoush M. Drought and salinity stress response in wheat: physiological and TaNAC gene expression analysis in contrasting Egyptian wheat genotypes. Journal of Plant Biotechnology. 2020;47:1-14.
81. Noreen Z, Zulfiqar AR, Saqib M. Effect of salinity stress on various growth and physiological attributes of two contrasting maize genotypes. Brazilian Archives of Biology and Technology. 2020;63.
82. Ibrahim H, Eldeen M, Adam Ali AY, Zhou G, Ibrahim Elsiddig AM, Zhu G, et al. Biochar application affects forage sorghum under salinity stress. Chilean journal of agricultural research. 2020;80(3):317-25.
83. Gholinezhad A, Majlisi A, Talibzadeh s, Salmanpour v, Sajedi N. The effect of different levels of salinity stress on seedling growth of safflower cultivars under greenhouse conditions. New Agriculture Findings. 2014;8(2):173-83.
84. Talei D. Morphophysiological reactions of Nigella sativa L. to salicylic acid under salinity stress. Environmental Stresses in Crop Sciences. 2019;12(3).
85. Heidari F, Jalilian J, Gholinezhad E. The roll of foliar application nano-fertilizers in modulating the negative effects of salt stress in quinoa. Journal of Crops Improvement. 2020;22(4):587-600.
86. Mohammadi Z, Motallebi Azar AR, Zaree Nahandi F, Tarinejad AR, Gohari GR. Effect of sodium nitroprusside on physiological and biochemical response of Solanum tuberosum cv. Agria under salinity stress and in vitro condition. Journal of Plant Production. 2019;26(1):155-67.
87. Heidari Z, Asadi-Gharneh HA, Razmjoo J. Effect of different levels of salinity on morpho-physiological cCharacteristics of wood Sage (Salvia nemorosa L.). Environmental Stresses in Crop Sciences. 2020;13(3):983-93.
88. Nabati J, Kafi M, Masoumi A, Zare Mehrjerdi M, Boroumand Rezazadeh E, Khaninejad S. Salinity stress and some physiological relationships in Kochia (Kochia scoparia). Environmental Stresses in Crop Sciences. 2018;11(2):401-12.
89. Nazarpoor S, Salimi A, Zaidi S. Evaluating the effect of the salinity stress of different salts of soil salts in Iran on some of the physiological and biochemical responses of Harmala (Peganum harmala L.). Journal of Plant Process and Function. 2020;9(39):311-29.
90. Mousavi SA, Aghighi Shahverdi M. Nutrient effect of seed priming with selenium on germination and physiological characteristics of urban ballast under salinity stress. Journal of Seed Research. 2021;10(2):65-76.
91. Naveed M, Sajid H, Mustafa A, Niamat B, Ahmad Z, Yaseen M, et al. Alleviation of salinity-induced oxidative stress, improvement in growth, physiology and mineral nutrition of canola (Brassica napus L.) through calcium-fortified composted animal manure. Sustainability. 2020;12(3):846.
92. Sadak MS, Abd El-Hameid AR, Zaki FS, Dawood MG, El-Awadi ME. Physiological and biochemical responses of soybean (Glycine max L.) to cysteine application under sea salt stress. Bulletin of the National Research Centre. 2020;44:1-10.
93. Abd El-Hameid AR, Sadak MS. Impact of glutathione on enhancing sunflower growth and biochemical aspects and yield to alleviate salinity stress. Biocatalysis and Agricultural Biotechnology. 2020;29:101744.
94. Pishbin N. The role of osmotic modulators in salinity and drought stress. Conference of Agricultural Regions, Axis of Growth and Development2009. p. 103-10.
95. Azooz MM, Ahmad P. Legumes under environmental stress: yield, improvement and adaptations: John Wiley & Sons Inc.; 2015.
96. Ahmad P, Azooz MM, Prasad MNV. Ecophysiology and responses of plants under salt stress: Springer; 2013.
97. Suo J, Zhao Q, David L, Chen S, Dai S. Salinity Response in Chloroplasts: Insights from Gene Characterization. Int J Mol Sci. 2017;18(5).
98. Namvar A, Hadi H, Seyed Sharifi R. Role of exogenous phytoprotectants in mitigation of adverse effects of abiotic stresses. Journal of Iranian Plant Ecophysiological Research. 2018;12(48):103-28.
99. Singh M, Nara U, Kumar A, Choudhary A, Singh H, Thapa S. Salinity tolerance mechanisms and their breeding implications. Journal of Genetic Engineering and Biotechnology. 2021;19(1):1-18.
100.Salehi-Lisar SY, Bakhshayeshan-Agdam H. Drought stress in plants: causes, consequences, and tolerance. Drought Stress Tolerance in Plants, Vol 1: Physiology and Biochemistry. 2016:1-16.
101.Hasheminasab H, Assad MT, Aliakbari A, Sahhafi SR. Influence of drought stress on oxidative damage and antioxidant defense systems in tolerant and susceptible wheat genotypes. Journal of Agricultural Science (Toronto). 2012;4(8):20-30.
102.Ahmad P. Water stress and crop plants: a sustainable approach: John Wiley & Sons. 2016.
103.Sartip H, Sirousmehr AR. Evaluation of salicylic acid effects on growth, yield and some biochemical characteristics of cumin (Cuminum cyminum L.) under three irrigation regimes. Environmental Stresses in Crop Sciences. 2017;10(4):547-58.
104.Hayat S, Ahmad A, Ahmad A. Brassinosteroids: bioactivity and crop productivity: Springer Science & Business Media; 2003.
105.Yuan L, Shu S, Sun J, Guo S, Tezuka T. Effects of 24-epibrassinolide on the photosynthetic characteristics, antioxidant system, and chloroplast ultrastructure in Cucumis sativus L. under Ca (NO 3) 2 stress. Photosynthesis Research. 2012;112:205-14.
106.Li KR, Feng C. Effects of brassinolide on drought resistance of Xanthoceras sorbifolia seedlings under water stress. Acta Physiologiae Plantarum. 2011;33:1293-300.
107.Farooq M, Nawaz A, Chaudhary M, Rehman A. Foliage‐applied sodium nitroprusside and hydrogen peroxide improves resistance against terminal drought in bread wheat. Journal of Agronomy and Crop Science. 2017;203(6):473-82.
108.Lei Y, Yin C, Ren J, Li C. Effect of osmotic stress and sodium nitroprusside pretreatment on proline metabolism of wheat seedlings. Biologia Plantarum. 2007;51:386-90.
109.Armin M, Miri HR. Effects of glycine betaine application on quantitative and qualitative yield of cumin under irrigated and rain-fed cultivation. Journal of Essential Oil Bearing Plants. 2014;17(4):708-16.
110.Reise M, Asrar Z, Poursaeid S. Interaction of sodium nitroprusside (SNP) and copper on growth parameters and physiology (Lepidium sativum L.). J Plant Biol. 2010;1(2):55-76.
111.Miri H, Zamani MA. The Effect of external usage of glycine betaine on corn (Zea mays L.) in drought condition. 2015.
112.Jaleel CA, Manivannan P, Wahid A, Farooq M, Al-Juburi HJ, Somasundaram R, et al. Drought stress in plants: a review on morphological characteristics and pigments composition. Int J Agric Biol. 2009;11(1):100-5.
113.Zhang H, Liu X-L, Zhang R-X, Yuan H-Y, Wang M-M, Yang H-Y, et al. Root damage under alkaline stress is associated with reactive oxygen species accumulation in rice (Oryza sativa L.). Frontiers in plant science. 2017;8:1580.
114.Ahmad F, Singh A, Kamal A. Ameliorative effect of salicylic acid in salinity stressed Pisum sativum by improving growth parameters, activating photosynthesis and enhancing antioxidant defense system. Bioscience Biotechnology Research Communications. 2017;10:481-9.
115.Ahanger MA, Aziz U, Alsahli AA, Alyemeni MN, Ahmad P. Influence of Exogenous Salicylic Acid and Nitric Oxide on Growth, Photosynthesis, and Ascorbate-Glutathione Cycle in Salt Stressed Vigna angularis. Biomolecules. 2020;10(1):42.
116.Kaur H, Sirhindi G, Bhardwaj R, Alyemeni M, Siddique KH, Ahmad P. 28-homobrassinolide regulates antioxidant enzyme activities and gene expression in response to salt-and temperature-induced oxidative stress in Brassica juncea. Scientific Reports. 2018;8(1):1-13.
117.Alam P, Albalawi TH, Altalayan FH, Bakht MA, Ahanger MA, Raja V, et al. 24-Epibrassinolide (EBR) confers tolerance against NaCl stress in soybean plants by up-regulating antioxidant system, ascorbate-glutathione cycle, and glyoxalase system. Biomolecules. 2019;9(11):640.
118.Jin X, Liu T, Xu J, Gao Z, Hu X. Exogenous GABA enhances muskmelon tolerance to salinity-alkalinity stress by regulating redox balance and chlorophyll biosynthesis. BMC plant biology. 2019;19(1):1-15.
119.Shams M, Ekinci M, Ors S, Turan M, Agar G, Kul R, et al. Nitric oxide mitigates salt stress effects of pepper seedlings by altering nutrient uptake, enzyme activity and osmolyte accumulation. Physiology and Molecular Biology of Plants. 2019;25:1149-61.
120.Kaya C, Higgs D, Ashraf M, Alyemeni MN, Ahmad P. Integrative roles of nitric oxide and hydrogen sulfide in melatonin‐induced tolerance of pepper (Capsicum annuum L.) plants to iron deficiency and salt stress alone or in combination. Physiologia plantarum. 2020;168(2):256-77.
121.Li H, Shi J, Wang Z, Zhang W, Yang H. H2S pretreatment mitigates the alkaline salt stress on Malus hupehensis roots by regulating Na+/K+ homeostasis and oxidative stress. Plant Physiology and Biochemistry. 2020;156:233-41.
122.Das K, Roychoudhury A. Reactive oxygen species (ROS) and response of antioxidants as ROS-scavengers during environmental stress in plants. Frontiers in environmental science. 2014;2:53.
123.Ikbal FE, Hernández JA, Barba-Espín G, Koussa T, Aziz A, Faize M, et al. Enhanced salt-induced antioxidative responses involve a contribution of polyamine biosynthesis in grapevine plants. Journal of plant physiology. 2014;171(10):779-88.
124.Mostofa MG, Hossain MA, Fujita M. Trehalose pretreatment induces salt tolerance in rice (Oryza sativa L.) seedlings: oxidative damage and co-induction of antioxidant defense and glyoxalase systems. Protoplasma. 2015;252:461-75.
125.Rahman A, Hossain MS, Mahmud J-A, Nahar K, Hasanuzzaman M, Fujita M. Manganese-induced salt stress tolerance in rice seedlings: regulation of ion homeostasis, antioxidant defense and glyoxalase systems. Physiology and Molecular Biology of Plants. 2016;22:291-306.
126.Hossain MS, ElSayed AI, Moore M, Dietz K-J. Redox and reactive oxygen species network in acclimation for salinity tolerance in sugar beet. Journal of Experimental Botany. 2017;68(5):1283-98.
127.Arora D, Bhatla SC. Melatonin and nitric oxide regulate sunflower seedling growth under salt stress accompanying differential expression of Cu/Zn SOD and Mn SOD. Free Radical Biology and Medicine. 2017;106:315-28.
128.Ranjit SL, Manish P, Penna S. Early osmotic, antioxidant, ionic, and redox responses to salinity in leaves and roots of Indian mustard (Brassica juncea L.). Protoplasma. 2016;253:101-10.
[1] Brassinosteroids
[2] Sodium nitroprusside